Doris Nobrega1, María José Díaz-Castro2, Aaron
Freites-Portocarrero3, Luisana Fuentes-Bielinis4, Bill
Gaize-Garcia5, Valentina Luna-Sanchez6, Nelina A.
Ruiz-Fernández7.
DATOS DE AUTORES
1. Universidad de Carabobo. Facultad de Ciencias de la Salud. Escuela de Bioanálisis. Departamento de Ciencias Básicas; Venezuela. ORCID: https://orcid.org/0000-0001-8113-1683.
2. Universidad de Carabobo. Facultad de Ciencias de la Salud. Escuela de Bioanálisis; Venezuela. ORCID: https://orcid.org/0009-0008-0198-1871.
3. Universidad de Carabobo. Facultad de Ciencias de la Salud. Escuela de Bioanálisis; Venezuela. ORCID: https://orcid.org/0009-0007-0442-2437.
4. Universidad de Carabobo. Facultad de Ciencias de la Salud. Escuela de Bioanálisis; Venezuela. ORCID: https://orcid.org/0009-0001-3770-8833.
5. Universidad de Carabobo. Facultad de Ciencias de la Salud. Escuela de Bioanálisis; Venezuela. ORCID: https://orcid.org/0009-0004-5459-1691.
6. Universidad de Carabobo. Facultad de Ciencias de la Salud. Escuela de Bioanálisis; Venezuela. ORCID: https://orcid.org/0009-0002-8231-2552.
7. Universidad de Carabobo. Facultad de Ciencias de la Salud. Escuela de Bioanálisis. Departamento de Morfofisopatología. Instituto de Investigaciones en Nutrición; Venezuela. ORCID: https://orcid.org/0000-0001-6047-4417. Correo de contacto: nruiz@uc.edu.ve
CONCEPTOS CLAVE:
Qué se sabe sobre el tema.
Se estima que la enfermedad por hígado graso asociada a
disfunción metabólica, tiene una prevalencia del 25% en Latinoamérica. En
virtud de ello, se han diseñado diversos índices bioquímicos de esteatosis
hepática, con razonable eficacia, que permiten su detección de forma económica
y no invasiva. Sin embargo, estos índices no han sido probados en población
indígena venezolana.
Qué aporta este trabajo.
Los
hallazgos del presente estudio indican que en indígenas venezolanos de la etnia
Piaroa, el incremento de los índices de esteatosis hepática se asoció a cambios
en indicadores clínicos y bioquímicos de riesgo cardiometabólico, compatibles
con enfermedad por hígado graso asociada a disfunción metabólica, cuya frecuencia
fue diferente según el índice empleado.
Divulgación
Este estudio fue realizado con el
propósito de conocer cómo pueden variar los indicadores clínicos y bioquímicos
de riesgo cardiometabólico, en un grupo de indígenas venezolanos adultos de la etnia
Piaroa, de acuerdo a cuatro índices diseñados para predecir esteatosis
hepática, y además, explorar la frecuencia de enfermedad por hígado graso no
alcohólico y de enfermedad por hígado graso asociada a disfunción metabólica,
en dicha población. La importancia de este estudio radica en la posibilidad de
aproximarnos a la utilidad de estos índices en poblaciones indígenas, sin
embargo, se requieren estudios futuros para evaluar la influencia de la
etnicidad en los mismos.
Resumen
Introducción: la enfermedad por hígado graso asociada a
disfunción metabólica (EHGDM) es una afección caracterizada por esteatosis
hepática (EH) de origen metabólico. Para predecirla, se han propuesto y
validado índices séricos de EH (ISEH), cuyo desempeño en poblaciones indígenas
se desconoce. Objetivos: describir la variación de indicadores de riesgo
cardiometabólico (RCM) según cuatro ISEH en indígenas venezolanos de la etnia
Piaroa, y explorar la frecuencia de enfermedad por hígado graso no alcohólico
(EHGNA) y de EHGDM en esta población. Metodología: estudio no
experimental, descriptivo, correlacional y transversal, con muestreo no
probabilístico e intencional, en 75 indígenas Piaroas adultos (18 a 65 años).
Se emplearon los ISEH: FLI (Índice de Hígado Graso), HSI (Índice de Esteatosis
Hepática), LAP (Producto de Acumulación de Lípidos) y VAI (Índice de Adiposidad
Visceral). Resultados: los valores de FLI fueron más elevados en los
hombres y los de LAP en las mujeres. FLI, LAP y VAI fueron más elevados en
individuos ≥ 40 años. Los individuos con índice de masa corporal (IMC) ≥ 25
kg/m2 mostraron valores de FLI, HSI y LAP superiores respecto de individuos con
menor IMC. Según el ISEH aplicado, la frecuencia de EHGNA varió entre 1,3% y
40,5%, mientras que para EHGDM se ubicó entre 2,7 y 21,6%. Conclusión:
el incremento de los ISEH se asoció a cambios en indicadores de RCM compatibles
con la presencia de hígado graso. Debe
ampliarse el estudio del perfil metabólico de la EH en los indígenas Piaroas,
para diseñar estrategias de prevención y terapéutica mejor enfocadas.
Palabras clave:
hígado graso; enfermedad
del hígado graso no alcohólico; indios sudamericanos; pueblos indígenas.
Abstract
Introduction: metabolic
dysfunction associated fatty liver disease (MAFLD) is a condition characterized
by hepatic steatosis (HS) of metabolic origin. To predict it, HS serum indices
(HSSI) have been proposed and validated, whose performance in indigenous
populations is unknown. Objectives: to describe the variation of cardiometabolic
risk (CMR) indicators according to four SHSI in indigenous Venezuelans of the
Piaroa ethnic group, and to explore the frequency of non-alcoholic fatty liver
disease (NAFLD) and MAFLD in this population. Methodology: non-experimental,
descriptive, correlational and cross-sectional study, with non-probabilistic
and intentional sampling, in 75 indigenous Piaroas adults (18 to 65 years). The
HSSI were used: FLI (Fatty Liver Index), HSI (Liver Steatosis Index), LAP
(Lipid Accumulation Product) and VAI (Visceral Adiposity Index). Results: FLI
values were higher in men and LAP values in women. FLI, LAP and VAI were higher
in individuals ≥ 40 years old. Individuals with body mass index (BMI) ≥ 25
kg/m2 showed higher FLI, HSI and LAP values compared to individuals with lower
BMI. Depending on the applied HSSI, the frequency of NAFLD varied between 1.3%
and 40.5%, while for MAFLD it was between 2.7 and 21.6%. Conclusion: the
increase in HSSI was associated with changes in CMR indicators compatible with
the presence of fatty liver. The study of the metabolic profile of HS in the
Piaroas indigenous people must be expanded, in order to design better focused
prevention and therapeutic strategies.
Keywords:
fatty
liver; non-alcoholic fatty liver disease; indians, south american; indigenous peoples.
Resumo
Introdução: a doença hepática gordurosa metabólica (DHGM) é uma
condição caracterizada por esteatose hepática (EH) de origem metabólica. Para
predizê-lo, foram propostos e validados índices séricos de EH (ISEH), cujo
desempenho em populações indígenas é desconhecido. Objetivos: descrever
a variação dos indicadores de risco cardiometabólico (RCM) de acordo com quatro
ISEH em indígenas venezuelanos da etnia Piaroa e explorar a frequência de
doença hepática gordurosa não alcoólica (DHGNA) e DHGM nesta população. Metodologia:
estudo não experimental, descritivo, correlacional e transversal, com
amostragem não probabilística e intencional, em 75 adultos indígenas Piaroas
(18 a 65 anos). Foram utilizados os ISEH: IFG (Índice de Fígado Gordo), IEH
(Índice de Esteatose Hepática), PAL (Produto de Acumulação Lipídica) e IAV
(Índice de Adiposidade Visceral). Resultados: os valores do IFG foram
maiores nos homens e os valores do PAL nas mulheres. O IFG, o PAL e o IAV foram
maiores nos indivíduos ≥ 40 anos de idade. Indivíduos com índice de massa
corporal (IMC) ≥ 25 kg/m2 apresentaram maiores valores de IFG, IEH e PAL em
comparação aos indivíduos com menor IMC. Dependendo do ISEH aplicado, a
frequência de DHGNA variou entre 1,3% e 40,5%, enquanto para DHGM ficou entre
2,7 e 21,6%. Conclusão: o aumento dos ISEH foi associado a alterações
nos indicadores de RMC compatíveis com a presença de fígado gorduroso. O estudo
do perfil metabólico da EH nos povos indígenas Piaroas deve ser ampliado, a fim
de desenhar estratégias preventivas e terapêuticas mais focadas.
Palavras-chave:
fatty
liver; non-alcoholic fatty liver disease; indians, south american; indigenous
peoples.
El “hígado graso” es una afección definida por la acumulación de lípidos intrahepatocitarios, comúnmente denominada esteatosis. La enfermedad de hígado graso no alcohólico (EHGNA) es un término que incluye afecciones caracterizadas por esteatosis hepática (EH) en ausencia de causas secundarias como consumo significativo de alcohol, uso crónico de medicamentos y trastornos hereditarios. La EHGNA es considerada la manifestación hepática del síndrome metabólico (SM), por lo que un grupo de expertos internacionales recientemente propuso la adopción de “enfermedad de hígado graso asociada a disfunción metabólica” (EHGDM) como un término sustituto(1,2).
La
EH puede progresar hacia fibrosis, cirrosis y carcinoma hepatocelular(1)
y los individuos con EGHNA tienen elevado riesgo cardiometabólico (RCM)(3).
La prevalencia de EHGNA en Latinoamérica se ha calculado en 24%(4) y
la raza/etnicidad se considera uno de los factores generadores de diferencias
en la prevalencia de EHGNA alrededor del mundo. La ascendencia americana y ciertas variaciones
genéticas pueden explicar en parte la mayor frecuencia de EHGNA entre los
hispanos/latinos en Estados Unidos de Norteamérica(5). Por su parte,
Zhou et al.(6) han descrito diferencias raciales/étnicas en los
perfiles metabólicos asociados a EH.
La biopsia hepática sigue siendo el estándar de oro para el diagnóstico
de EHGNA, sin embargo, es un método invasivo y no aplicable a estudios
poblacionales. En el contexto urbano y de sistemas de salud robustos, los
métodos imagenológicos representan herramientas diagnósticas no invasivas
alternativas, no obstante, siguen siendo poco accesibles en el ámbito rural, de
escasos recursos y con sistemas sanitarios limitados. En las últimas décadas se
han propuesto diferentes índices séricos de EH (ISEH) que incluyen
determinaciones bioquímicas rutinarias y sencillas medidas antropométricas(7).
En Norteamérica, Europa y Asia se han validado dichos índices, pero existe una
notable escasez de información de su desempeño en Suramérica y, más aún, en
grupos étnicos particulares. Este estudio tuvo como objetivo describir la
variación de indicadores de RCM según cuatro ISEH en un grupo de indígenas
venezolanos adultos de la etnia Piaroa. Secundariamente, empleando dichos
índices, se exploró la frecuencia de EHGNA y de EHGDM.
Se trató de un estudio no experimental,
descriptivo, correlacional y transversal, con muestreo no probabilístico e
intencional, donde participaron 75 indígenas adultos (18 a 65 años) de la etnia
Piaroa asentados en la localidad de Caño Pendare (Edo. Bolívar, Venezuela),
aparentemente sanos, quienes asistieron a jornadas de salud en 2018.
El estudio contó con el aval ético de la
Comisión de Bioética y Bioseguridad de la Universidad de Carabobo. Se solicitó
consentimiento informado por escrito al Capitán líder de la comunidad indígena
y a los participantes, una vez explicados los objetivos del mismo, en presencia
del intérprete de la lengua indígena, así como datos personales, antecedentes
médicos personales y familiares, hábito de tabaquismo e ingesta de alcohol.
Se determinó peso y talla, usando una balanza previamente calibrada
(precisión= 0,1g) y cinta métrica no extensible (precisión= 0,1cm) adosada a la
pared, respectivamente. Las mediciones se realizaron sin zapatos y con ropa
mínima. Se midió circunferencia de cintura (CC) utilizando una cinta métrica
graduada en milímetros (mm), considerando la medida en la zona media abdominal,
entre la cresta iliaca y el último arco costal, con el sujeto en bipedestación
al final de la espiración no forzada(8). El índice de masa corporal
(IMC) se calculó a partir de la relación peso (Kg)/talla (m2)(9).
Se midió presión arterial (PA) utilizando un esfigmomanómetro de mercurio
aplicando el método auscultatorio con el paciente sentado, realizando dos
lecturas consecutivas y calculando un promedio de las lecturas(10).
Previo ayuno de 12 horas, se extrajeron 5 mL de sangre por punción venosa
para obtener suero.
A través de métodos enzimáticos colorimétricos o métodos cinéticos, según
el caso, se determinaron variables bioquímicas como indicadores de RCM
(glucosa, colesterol total y sus fracciones, triglicéridos, ácido úrico y
creatinina) y parámetros requeridos para el cálculo de los ISEH evaluados
(transaminasas y gamma-glutamil transpeptidasa).
Los ISEH calculados fueron: FLI (Índice de Hígado Graso)(11),
HSI (Índice de Esteatosis Hepática)(12), LAP (Producto de
Acumulación de Lípidos)(13) y VAI (Índice de Adiposidad Visceral)(14),
empleando las ecuaciones diseñadas por los respectivos autores que los
propusieron. Se definió la EHGNA cuando existió elevación de los IESH en
ausencia de ingesta elevada de alcohol. Siguiendo lo propuesto por Eslam et al.(2),
la EHGDM se definió como la presencia de EH (IESH elevado) y al menos una de
las siguientes condiciones: sobrepeso/obesidad (IMC ³ 25kg/m2), presencia
de diabetes mellitus tipo 2 (glucosa en
ayuno ³ 126 mg/dL o en tratamiento
hipoglicemiante) y/o disregulación metabólica. En este estudio se estableció
como disregulación metabólica la ocurrencia de dos o más de las siguientes
condiciones: CC elevada (³ 90 cm en hombres y ³ 80 cm en mujeres), PA elevada (³ 130/85 mmHg o bajo tratamiento
hipotensor), triglicéridos elevados (³ 150 mg/dL o en tratamiento hipolipemiante), HDL baja (< 40 mg/dL en
hombres y < 50 mg/dL en mujeres), prediabetes (glucosa en ayuno= 100,0-125,9
mg/dL). Para establecer la elevación de los ISEH estudiados se emplearon los
puntos de corte reportados por Chen et al.(15).
El análisis de datos se realizó con el
programa estadístico SPSS versión 25 para Windows. Se empleó U Mann Whitney o
Prueba de Kruskal Wallis para establecer si los IESH variaron según sexo, edad
e IMC. Se calcularon cuartiles para los ISEH y se aplicó Prueba de Kruskal
Wallis o Análisis de Varianza (U Mann Whitney o Prueba de Bonferroni como
pruebas post hoc) para probar si los indicadores de RCM determinados variaron
con los cuartiles. Se investigó si la frecuencia de EHGNA y EHGDM se asoció al
sexo, grupo etario y sobrepeso/obesidad mediante la prueba de Chi cuadrado. Un
análisis de regresión logística permitió establecer si el sexo, edad e IMC
fueron predictores de EHGNA y EHGDM. Se consideró un nivel de significancia de
p < 0,05.
Población estudiada
La muestra estuvo constituida por 37 mujeres
(49,3%) y 38 hombres (50,7%). Dos tercios de los individuos tuvieron edades de
hasta 39 años y únicamente dos individuos fueron > 60 años. La mayoría (80%)
tuvo como ocupación la agricultura. La frecuencia de antecedentes familiares
(padre, madre o ambos) de hipertensión arterial y diabetes fue de 8,2% y 5,2%
respectivamente. Ningún caso informó recibir tratamiento hipotensor,
hipoglicemiante o hipolipemiante. El hábito tabáquico fue reportado por 6,9%
del grupo e ingestión de bebidas alcohólicas por 8,6% (en todos los casos de
frecuencia mensual u ocasional). Existieron solo siete casos (9,6%) con IMC ≥
25 kg/m2 (sobrepeso/obesidad). En la Tabla 1 se muestran las
variables antropométricas y bioquímicas evaluadas en el grupo total estudiado.
Tabla N°1: Características de la muestra estudiada. |
|
Variable |
|
Edad (años) |
33,0 (22,5) |
Peso (kg) |
50,0 (11,2) |
Talla (m) |
151,5 (11,5) |
IMC (kg/m2) |
21,5 (2,6) |
CC (cm) |
75,0 (8,0) |
PAS (mmHg) |
93,3 (10,0) |
PAD (mmHg) |
60,0 (10,0) |
Glicemia (mg/dL) |
78,1±14,7 |
CT (mg/dL) |
129,5±25,9 |
HDLc (mg/dL) |
29,7 (9,4) |
LDLc (mg/dL) |
97,8±25,2 |
TGL (mg/dL) |
64,5 (42,8) |
Relación CT/HDLc |
4,17±1,06 |
Relación LDLc/HDLc |
3,17±1,06 |
Col noHDLc (mg/dL) |
96,9±24,0 |
Relación TGL/HDLc |
2,07 (1,55) |
TGO (U/L) |
18,1 (20,6) |
TGP(U/L) |
4,0±8,2 |
Relación TGO/TGP |
1,13 (1,08) |
GGT (U/L) |
19,1 (8,2) |
Creatinina (mg/dL) |
0,80 (0,20) |
AU (mg/dL) |
4,5 (1,4) |
Relación AU/Creatinina |
5,68±1,32 |
Relación AU/HDLc |
0,15±0,04 |
FLI |
6,27 (6,14) |
HSI |
24,28 (7,98) |
LAP |
9,06 (9,13) |
VAI |
1,44 (1,23) |
Los datos son expresados como media±desviación
estándar o mediana (rango intercuartílíco). IMC= Índice de Masa Corporal;
CC= Circunferencia de Cintura; PAS= Presión Arterial Sistólica, PAD= Presión
Arterial Diastólica; CT= Colesterol Total; HDLc= Colesterol unido a
lipoproteínas de alta densidad; LDLc= Colesterol unido a lipoproteínas de
baja densidad; Col noHDL= colesterol no HDL; TGL= Triglicéridos; TGO=
Transaminasa Glutámico Oxalacética; TGP= Transaminasa Glutámico Pirúvica;
GGT= Gamma-glutamil transpeptidasa; AU= Ácido Úrico; FLI= Índice de Hígado
Graso; HSI= Índice de Esteatosis Hepática; LAP= producto de acumulación de
lípidos; VAI= Índice de Adiposidad Visceral. |
Los valores de FLI fueron significativamente
más elevados en hombres y los de LAP en mujeres. FLI, LAP y VAI fueron más
elevados entre individuos ≥ 40 años. Los individuos con IMC ≥ 25 kg/m2 mostraron
valores de FLI, HSI y LAP superiores respecto de individuos con menor IMC
(Tabla 2).
Tabla N° 2: Índices bioquímicos de esteatosis hepática según sexo,
edad e índice de masa corporal en indígenas Piaroas. |
||||
FLI |
HSI |
LAP |
VAI |
|
Sexo |
||||
Femenino |
4,52 (5,22) |
24,42 (7,58) |
9,96 (9,68)* |
1,67 (1,29) |
Masculino |
7,34 (6,00)* |
24,68 (9,16) |
8,16 (8,33) |
1,29 (1,09) |
Edad |
||||
< 28 años |
4,08 (3,48) |
23,86 (5,38) |
6,98 (4,95) |
1,13 (1,29) |
28-39 años |
7,15 (7,34) |
24,52 (8,03) |
9,29 (8,63) |
1,42 (1,09) |
≥ 40 años |
8,34 (11,79)** |
26,44 (13,05) |
13,37 (14,72)*** |
1,95 (1,13)** |
IMC |
||||
≤ 25 kg/m2 |
6,09 (5,49) |
23,86 (6,99) |
8,47 (8,00) |
1,35 (1,07) |
≥25 kg/m2 |
31,46 (53,53)** |
29,72 (18,01)* |
30,34 (38,60)* |
2,83 (2,71) |
Los datos son
expresados como mediana (rango intercuartílíco). * p<0,05;** p<0,01;
*** p<0,001. U Mann Whitney o Prueba de Kruskal Wallis según el
caso. |
||||
FLI= Índice de
Hígado Graso; HSI= Índice de Esteatosis Hepática; LAP= Producto de
Acumulación de Lípidos; VAI= Índice de Adiposidad Visceral; IMC = Índice de
Masa Corporal. |
Al incrementarse FLI se elevaron significativamente IMC, CC, PAD, glicemia, TGL, relación TGL/HDLc, GGT, creatinina, AU y la relación AU/HDLc, mientras que descendió la relación AU/creatinina (Tabla 3). Al elevarse VAI se incrementaron significativamente CC, TGL, TGP, relación CT/HDLc, relación LDLc/HDLc, relación TGL/HDLc, creatinina y la relación AU/HDLc, mientras que bajaron los valores de HDLc y la relación AU/creatinina (Tabla 4).
Tabla N° 3: Variables antropométricas, clínicas y bioquímicas de
acuerdo a cuartiles de Índice de Hígado Graso en indígenas Piaroas. |
|||||
Variable |
Índice de Hígado Graso (FLI) |
p |
|||
C1 (n= 19) |
C2 (n= 17) |
C3 (n= 19) |
C4 (n= 19) |
||
IMC (kg/m2) |
20,7 (2,4) |
21,0 (2,5) |
21,1 (1,5) |
23,8 (2,7)*** |
<0,001 |
CC (cm) |
72,0 (2,4) |
74,0 (7,0) |
77,0 (3,0) |
82,0 (12,0)*** |
<0,001 |
PAS (mmHg) |
93,3 (10,0) |
90,0 (8,0) |
96,7 (13,0) |
96,7 (13,0) |
0,067 |
PAD (mmHg) |
56,7 (10,0) |
56,7 (13,3) |
60,0 (10,0) |
63,3 (10,0)‡ |
0,034 |
Glicemia (mg/dL) |
77,2±16,4 |
77,4±17,7 |
72,5±10,7 |
85,2±11,2‡‡ |
0,026 |
CT (mg/dL) |
129,5±27,7 |
126,1±28,6 |
128,1±25,4 |
134,0±23,3 |
0,824 |
HDLc (mg/dL) |
29,0 (10,6) |
30,0 (14,8) |
28,2 (13,5) |
30,1 (9,8) |
0,834 |
LDLc (mg/dL) |
96,8±25,7 |
94,9±25,7 |
95,6±21,7 |
103,8±22,7 |
0,693 |
TGL (mg/dL) |
38,0 (14,0) |
51,0 (27,5) |
73,0 (25,0) |
86,0 (37,0)*** |
<0,001 |
Relación CT/HDLc |
4,10±0,98 |
3,91±1,21 |
4,08±0,87 |
4,6±1,14 |
0,247 |
Relación LDLc/HDLc |
3,10±0,98 |
2,91±1,21 |
3,08±0,87 |
3,6±1,14 |
0,247 |
Col noHDLc (mg/dL) |
96,8±25,7 |
90,5±25,8 |
95,6±21,7 |
103,8±22,7 |
0,421 |
Relación TGL/HDLc |
1,25 (0,61) |
1,76 (1,24) |
2,28 (1,17) |
2,79 (2,20)*** |
<0,001 |
TGO (U/L) |
17,5 (16,2) |
22,4 (20,2) |
26,8 (17,8) |
9,3 (18,3) |
0,131 |
TGP(U/L) |
15,8±7,3 |
16,8±8,7 |
21,1±9,1 |
15,1±7,0 |
0,107 |
Relación TGO/TGP |
1,60 (1,65) |
1,28 (1,03) |
1,23 (,65) |
0,90 (1,27) |
0,283 |
GGT (U/L) |
15,0 (6,9) |
16,7 (5,7) |
20,3 (3,5) |
26,5 (11,2)*** |
<0,001 |
Creatinina (mg/dL) |
0,70 (0,20) |
0,70 (0,30) |
0,80 (0,20) |
0,90 (0,40)*** |
0,001 |
AU (mg/dL) |
4,4 (1,1) |
3,7 (1,2) |
4,6 (0,8) |
4,6 (1,2)‡ |
0,019 |
Relación AU/Creatinina |
6,27±0,99 |
5,31±1,22 |
5,28±1,30 |
5,28±1,32* |
0,042 |
Relación AU/HDLc |
0,14±0,04 |
0,12±0,03 |
0,15±0,05 |
0,17±0,05‡‡ |
0,020 |
Los datos son expresados como media±desviación estándar o mediana
(rango intercuartílíco). Percentil 25= 3,4280; Percentil 50= 6,0935;
Percentil 75= 9,5053. p asociada a Prueba de Kruskal Wallis o Análisis de Varianza, según el
caso. U Mann Whitney o Prueba de Bonferroni como pruebas post hoc según el
caso. * p<0,05;** p<0,01; ***
p<0,001 para diferencias entre C4 y C1.
‡ p<0,05; ‡‡ p<0,01 para diferencias entre
C4 y C2. IMC= Índice de Masa Corporal; CC= Circunferencia de Cintura; PAS=
Presión Arterial Sistólica, PAD= Presión Arterial Diastólica; CT= Colesterol
Total; HDLc= Colesterol unido a lipoproteínas de alta densidad; LDLc=
Colesterol unido a lipoproteínas de baja densidad; Col noHDL= Colesterol no
HDL; TGL= Triglicéridos; TGO= Transaminasa Glutámico Oxalacética; TGP=
Transaminasa Glutámico Pirúvica; GGT= Gamma-glutamil transpeptidasa; AU=
Ácido Úrico. |
Tabla N° 4: Variables antropométricas, clínicas y bioquímicas de
acuerdo a cuartiles de Índice de Adiposidad Visceral en indígenas Piaroas. |
|||||
Variable |
Índice de Adiposidad Visceral (VAI) |
P |
|||
C1 (n= 19) |
C2 (n= 18) |
C3 (n= 19) |
C4 (n= 18) |
||
IMC (kg/m2) |
21,0 (3,2) |
21,7 (1,5) |
21,0 (1,8) |
22,5 (4,7) |
0,180 |
CC (cm) |
72,0 (5,0) |
76,5 (4,5) |
76,0 (6,0) |
77,5 (16,8)*** |
0,004 |
PAS (mmHg) |
93,3 (10,0) |
93,3 (14,0) |
96,7 (13,0) |
94,6 (10,0) |
0,639 |
PAD (mmHg) |
56,7 (10,0) |
58,4 (7,5) |
60,0 (10,0) |
61,6 (10,8) |
0,212 |
Glicemia (mg/dL) |
72,9±14,0 |
80,0±16,1 |
78,7±15,9 |
79,7±12,0 |
0,415 |
CT (mg/dL) |
128,8±23,9 |
128,4±27,9 |
135,0±27,7 |
123,3±23,7 |
0,584 |
HDLc (mg/dL) |
40,0 (17,9) |
30,0 (8,4) |
29,8 (7,8) |
26,1 (2,9)*** |
<0,001 |
LDLc (mg/dL) |
90,7±19,8 |
96,3±25,9 |
103,7±25,4 |
96,6±24,5 |
0,427 |
TGL (mg/dL) |
40,0 (24,0) |
56,0 (26,8) |
74,0 (22,0) |
104,5 (28,5)*** |
<0,001 |
Relación CT/HDLc |
3,50±0,76 |
4,07±0,84 |
4,40±1,024 |
4,74±1,23*** |
0,002 |
Relación LDLc/HDLc |
2,50±0,76 |
3,07±0,84 |
3,40±1,02 |
3,74±1,23** |
0,002 |
Col noHDLc (mg/dL) |
90,7±19,8 |
96,3±25,9 |
103,7±25,4 |
96,6±24,5 |
0,427 |
Relación TGL/HDLc |
1,11 (0,58) |
1,85 (0,86) |
2,28 (0,97) |
3,96 (1,54)*** |
<0,001 |
TGO (U/L) |
18,1 (18,2) |
15,2 (21,4) |
27,4 (18,9) |
14,4 (14,6) |
0,055 |
TGP(U/L) |
14,8±7,8 |
17,0±6,83 |
22,2±9,8‡‡ |
14,8±6,5 |
0,017 |
Relación TGO/TGP |
1,28 (1,48) |
1,04 (1,44) |
1,43 (1,29) |
0,99 (0,84) |
0,245 |
GGT (U/L) |
19,4 (7,3) |
17,2 (6,4) |
18,5 (11,9) |
20,6 (11,7) |
0,458 |
Creatinina (mg/dL) |
0,80 (0,20) |
0,70 (0,20) |
0,80 (0,l3) |
0,95 (0,40)*** |
0,002 |
AU (mg/dL) |
4,6 (1,5) |
4,4 (1,3) |
4,3 (1,6) |
4,4 (1,33) |
0,906 |
Relación AU/Creatinina |
6,12±1,13 |
6,25±1,34 |
5,57±1,01 |
4,76±1,34** |
0,001 |
Relación AU/HDLc |
0,13±0,05 |
0,14±0,03 |
0,15±0,05 |
0,17±0,05** |
0,031 |
Los datos son
expresados como media±desviación estándar o mediana (rango
intercuartílíco). Percentil 25=
0,9600; Percentil 50= 1,4400; Percentil 75= 2,1925. p asociada a Prueba
de Kruskal Wallis o Análisis de Varianza, según el caso. U Mann Whitney o
Prueba de Bonferroni como pruebas post hoc según el caso. * p<0,05;**
p<0,01; *** p<0,001 para diferencias entre C4 y
C1. ‡‡ p<0,01 para
diferencias entre C3 y C1. IMC= Índice de Masa Corporal; CC=
Circunferencia de Cintura; PAS= Presión Arterial Sistólica, PAD= Presión
Arterial Diastólica; CT= Colesterol Total; HDLc= Colesterol unido a
lipoproteínas de alta densidad; LDLc= Colesterol unido a lipoproteínas de baja
densidad; Col noHDL= Colesterol no HDL; TGL= Triglicéridos; TGO= Transaminasa
Glutámico Oxalacética; TGP= Transaminasa Glutámico Pirúvica; GGT=
Gamma-glutamil transpeptidasa; AU = Ácido Úrico. |
En caso de los cuartiles de HSI solo aumentaron el IMC (p=0,018), CC (p=0,017), TGL (p=0,023) y la relación TGL/HDLC (p=0,028) y disminuyeron la TGO (p<0,001) y la relación TGO/TGP (p<0,001). Con los cuartiles de LAP se elevaron el IMC (p=0,002), CC (p<0,001), TGL (p<0,001), relación TGL/HDLC (p<0,001), TGP (p=0,037) y la creatinina (p=0,038).
Según el índice de EH aplicado, la frecuencia de EHGNA varió entre 1,3% y 40,5%, mientras que para EHGDM se ubicó entre 2,7 y 21,6% (Fig. 1). En ninguno de los casos estuvo involucrada la presencia de diabetes mellitus, mientras que todos los casos de EHGDM detectados por FLI presentaron IMC ≥25 kg/m2; de forma similar 66,7% y 50% de los casos de EHGDM según HSI y LAP, respectivamente, presentaron sobrepeso/obesidad. Solo 31,3% de los casos de EHGDM, según VAI, mostraron IMC ≥25 kg/m2.
La frecuencia de EHGNA establecida por VAI se asoció significativamente al sexo femenino (p= 0,032). Las frecuencias de EHGNA y EHGDM, según VAI, se asociaron significativamente al aumento de la edad (p= 0,013 y p= 0,001, respectivamente). La frecuencia de EHGNA, según LAP, se asoció significativamente a un IMC ≥ 25,0 kg/m2 (p= 0,023). Por su parte, la frecuencia de EHGDM se asoció significativamente a un IMC ≥ 25,0 kg/m2 cuando su presencia se estableció a través de FLI (p= 0,008), HSI (p= 0,023), LAP (p= 0,044) y VAI (p= 0,005).
El único predictor significativo de la presencia de EHGNA y EHGDM según
LAP fue el IMC (OR: 1,627 IC95%: 1,094-2,421; OR: 1520 IC95%:
1,080-2,139, respectivamente). Según VAI, los predictores significativos de la
presencia de EHGNA fueron el sexo femenino (OR: 3,233; IC95%:
1,141-9,163) y la edad (OR: 1,061; IC95%: 1,019-1,105), mientras que
para la EHGDM fueron la edad (OR: 1,182; IC95%: 1,078-1,297) y el
IMC (OR: 2,109; IC95%: 1,277-3,483). No se hallaron predictores
significativos para ambas condiciones cuando se empleó HSI. No se realizó el
análisis para FLI debido al limitado número de individuos con EHGNA Y EHGDM
según dicho índice.
Figura N° 1. Frecuencia de Enfermedad de hígado graso no
alcohólica (EHGNA) y de Enfermedad de hígado grado asociada a disfunción
metabólica (EHGDM) según indicadores bioquímicos de esteatosis hepática en
indígenas Piaroas. FLI= Índice de Hígado Graso; HSI= Índice de Esteatosis
Hepática; LAP= Producto de Acumulación de Lípidos; VAI= Índice de Adiposidad
Visceral.
Este sería el primer estudio dirigido a describir el comportamiento de
cuatro ISEH en indígenas venezolanos, concretamente, de la etnia Piaroa. Los
valores medianos de FLI y LAP fueron notoriamente bajos, especialmente, los
últimos cuartiles de FLI y LAP se encontraron alejados de los puntos de corte
para definir enfermedad de hígado graso.
Por el contrario, el último cuartil de VAI se ubicó por encima del punto
de corte, lo cual puede apuntar a diferencias por etnicidad. Es importante
resaltar que dichos índices fueron construidos a partir de variables analizadas
en población caucásica, concretamente de Italia (FLI y VAI) y Estados Unidos de
Norteamérica (LAP), y en población coreana (HSI).
En la presente investigación se verificó un significativo aumento del
IMC, CC, TGL y relación TGL/HDL a través de los cuartiles de todos los índices
de EH. Esto fue esperado no solo porque son variables que están involucradas en
el cálculo de los índices sino también por la fisiopatología que actualmente se
plantea para la EH(16).
En cuanto al comportamiento de los indicadores de función hepática, se
encontró disminución significativa de TGO y de la relación TGO/TGP al
incrementarse HSI, mientras que cuando se incrementaron LAP y VAI se elevó
significativamente TGP. Observaciones similares se obtuvieron con FLI aunque
sin alcanzar significancia estadística. Es importante hacer notar que, incluso
con los cambios señalados, los valores medianos de TGO, TGP y GGT se
mantuvieron dentro de los valores referenciales y en el último cuartil de todos
los ISEH evaluados, la relación TGP/TGO fue >1. Estos hallazgos están en línea con otros
reportes en los cuales se ha identificado una elevación significativa de la
relación TGP/TGO por encima de 1 en individuos con EH(17), mientras que
una revisión sistemática ha revelado que 25% de los pacientes con EHGNA
muestran valores normales de TGP(18).
En esta investigación FLI y VAI fueron los índices de EH cuyo incremento
marcó más diferencias significativas en las variables clínicas y bioquímicas de
RCM determinadas, lo cual apunta a que podrían ser indicadores útiles para al
menos hacer despistaje en los indígenas que no pueden ser evaluados con otros
métodos como la ultrasonografía. En este orden de ideas, nuestro interés fue
detectar si la elevación de los ISEH generaba diferencias en indicadores no
considerados en su construcción pero que si se han relacionado con EH y RCM. En
primer lugar, se observó elevación de PAD y glicemia al aumentar el FLI así
como un incremento de las concentraciones de AU y creatinina con los cuartiles
de FLI, VAI y LAP (solo AU), reflejando la relación de la EH con el SM,
diabetes y enfermedad cardiovascular ateroesclerótica(3,19).
Sookian y Pirola(20) demostraron un aumento de la relación
AU/Creatinina en individuos con EHGNA y lo mismo ha sido informado por Han y
Lee(21) en individuos con EHGDM. Es difícil explicar por qué en
nuestro trabajo no se reflejó tal aumento sino más bien un descenso de la
relación AU/Creatinina. No obstante, es interesante notar que el valor de la
relación AU/Creatinina en el último cuartil de VAI fue muy similar al punto de
inflexión (4,425) a partir del cual el aumento de la relación se asoció
fuertemente a EHGNA en chinos no obesos con LDLc normal(22), incluso
en los indígenas con FLI ≥9,6 (último cuartil) se evidenció un valor aun mayor
a tal punto de inflexión. Otro indicador que se analizó fue la relación AU/HDLc
en vista de que se le considera un novel marcador de inflamación asociado a SM
y diabetes mellitus(23). Se halló un aumento de esta relación al
elevarse FLI y VAI, lo cual coincide con datos provenientes de adultos
americanos(24).
VAI es un índice de adiposidad visceral disfuncional que ha sido
previamente evaluado entre indígenas asentados en el Estado Zulia, Venezuela,
demostrándose como punto de corte para definir RCM elevado VAI de 1,86(25). Dicho valor se ubica entre el tercer y cuarto
cuartil de VAI en la muestra estudiada. VAI fue el único ISEH que se asoció con
variaciones significativas de las relaciones de riesgo cardiovascular CT/HDLc y
LDLc/HDLc, incluso esta última mostró un valor indicativo de riesgo elevado
(>3,5) entre los individuos ubicados en el último cuartil de VAI. La
importancia de ambas relaciones se aprecia más cuando las concentraciones de CT
y LDLc son normales tal como se observaron en este estudio. En una cohorte de
individuos chinos se demostró que CT/HDLc tuvo una relación dosis-respuesta con
el riesgo de EHGNA(26) mientras que Zou et al.(27)
concluyeron que la relación LDLc/HDLc fue un predictor independiente de EHGNA
en chinos no obesos con perfil lipídico normal. Los autores que propusieron el
VAI a partir de datos provenientes de individuos italianos demostraron que
representa un indicador de disfunción del tejido adiposo visceral asociado con
insulinorresistencia y RCM(14).
Si bien la muestra estudiada no es
representativa de los indígenas venezolanos Piaroas, intentamos aproximarnos a
la frecuencia de EHGNA y EHGDM con base en los índices bioquímicos de EH
evaluados. La revisión bibliográfica realizada indica que tal frecuencia no ha
sido anteriormente informada en dicho grupo étnico. Al mismo tiempo tampoco se han reportado puntos
de corte específicos para etnias indígenas suramericanas para los índices
estudiados. Se observa que las frecuencias fueron altamente variables según el
ISEH aplicado, siendo muy bajas cuando se empleó FLI y más elevadas cuando se
empleó VAI. Cada uno de los índices tiene su sensibilidad y especificidad para
detectar ambas condiciones pero no ha sido establecida previamente en los
indígenas Piaroas. Tal variabilidad de resultados puede atribuirse también a
que los puntos de corte para los ISEH estudiados se establecieron en
poblaciones completamente disimiles, donde los indicadores implicados en su
construcción asumen valores más elevados, haciendo que su asociación con el
hígado graso pueda variar según la etnicidad. El efecto de esa situación se
observa cuando se aplica en nuestro grupo de indígenas el punto de corte para
FLI (≥10,0) establecido en un grupo de adultos kenianos(28),
encontrándose una frecuencia de 20,0% y 13,3% para EHGNA y EHGDM,
respectivamente. El porcentaje de EHGNA es comparable con la frecuencia
establecida según ultrasonografía en los kenianos, pero claramente más bajo
respecto del obtenido en un meta-análisis aplicando el punto de corte de FLI
(≥60) originalmente generado a partir de población italiana(29).
En este estudio también llamó la atención el
perfil de los individuos con EHGDM según el ISEH utilizado. Todos los
individuos identificados por FLI tuvieron IMC≥25 kg/m2 mientras que cuando
se empleó LAP y especialmente VAI, el porcentaje de individuos que tuvieron
EHGDM asociada a exceso de peso se redujo y se detectaron pacientes con EHGDM
por alteraciones metabólicas pero sin exceso de peso. En el grupo de indígenas
estudiado, dentro de los predictores para EHGNA y EHGDM, el IMC jugó un papel
importante. EL IMC y la EHGNA están relacionados de manera dosis dependiente,
elevándose 20% el riesgo de desarrollar EHGNA por cada unidad de aumento en el
IMC(30),
no obstante, también se produce en individuos no obesos (delgados). La EHGNA es una enfermedad multifactorial resultante de una interacción
compleja de factores como la insulinorresistencia, acumulo de grasa
visceral/disfunción metabólica, disbiosis de la microbiota intestinal, dieta,
inactividad física, sarcopenia y predisposición genética. La EHGNA en no obesos
comparte los mismos mecanismos fisiopatológicos solo que los factores de riesgo
actuarían de modo único en la patogénesis de la enfermedad(16). Así,
los hallazgos de esta investigación tienen implicaciones de salud pública ya que
confirman la necesidad de que el sistema sanitario venezolano brinde educación
a los indígenas respecto del mantenimiento de un peso adecuado y que se
ejecuten despistajes regulares del estado nutricional antropométrico y
metabólico.
Es necesario indicar que los hallazgos de este
estudio deben ser considerados con cautela, debido a que no surgen de un muestreo
probabilístico y representativo del grupo étnico abordado. También las limitaciones del estudio surgen
con base en que no se aplicaron otros métodos como ultrasonografía para
confirmar la EH por lo que no fue posible realizar un análisis comparativo del
desempeño de los ISEH. Asimismo no se realizaron pruebas para infección por
virus de la hepatitis ni se determinaron otros parámetros de disregulación
metabólica/inflamación. Por último, se trata de un estudio transversal del cual
no se pueden derivar relaciones causales.
En conclusión, en indígenas venezolanos
Piaroas el incremento de los índices de EH se asoció a cambios en indicadores
clínicos y bioquímicos de RCM compatibles con la presencia de hígado graso y su
fisiopatología. La frecuencia de EHGNA y
EHGDM fue diferente según el ISEH empleado, siendo el aumento del IMC
relacionado con ambas. Los hallazgos apuntan a que debe ampliarse el estudio
del perfil metabólico de la EH en los indígenas Piaroas ya que el conocimiento
apropiado de las diferencias étnicas puede conducir al diseño de estrategias de
prevención y terapéutica mejor enfocadas. Deben realizarse otros estudios para
validar en el mismo grupo étnico los ISEH evaluados frente a un método
confirmatorio de hígado graso como la ultrasonografía.
1. Cataldo I, Sarcognato S, Sacchi
D, Cacciatore M, Baciorri F, Mangia A, Cazzagon N, Guido M. Pathology of
non-alcoholic fatty liver disease. Pathologica. 2021 Jun;113(3):194-202. doi:
10.32074/1591-951X-242.
2. Eslam M, Newsome PN, Sarin SK,
Anstee QM, Targher G, Romero-Gomez M, Zelber-Sagi S, Wai-Sun Wong V, Dufour JF,
Schattenberg JM, Kawaguchi T, Arrese M, Valenti L, Shiha G, Tiribelli C,
Yki-Järvinen H, Fan JG, Grønbæk H, Yilmaz Y, Cortez-Pinto H, Oliveira CP,
Bedossa P, Adams LA, Zheng MH, Fouad Y, Chan WK, Mendez-Sanchez N, Ahn SH,
Castera L, Bugianesi E, Ratziu V, George J. A new definition for metabolic
dysfunction-associated fatty liver disease: An international expert consensus
statement. J Hepatol. 2020 Jul;73(1):202-209. doi: 10.1016/j.jhep.2020.03.039.
3. Ballestri S, Zona S, Targher G,
Romagnoli D, Baldelli E, Nascimbeni F, Roverato A, Guaraldi G, Lonardo A.
Nonalcoholic fatty liver disease is associated with an almost twofold increased
risk of incident type 2 diabetes and metabolic syndrome. Evidence from a
systematic review and meta-analysis. J Gastroenterol Hepatol. 2016
May;31(5):936-44. doi: 10.1111/jgh.13264.
4. Rojas YAO, Cuellar CLV, Barrón
KMA, Arab JP, Miranda AL. Non-alcoholic fatty liver disease prevalence in Latin
America: A systematic review and meta-analysis. Ann Hepatol. 2022
Nov-Dec;27(6):100706. doi: 10.1016/j.aohep.2022.100706.
5. Kallwitz ER, Tayo BO, Kuniholm
MH, Cai J, Daviglus M, Cooper RS, Cotler SJ. American Ancestry Is a Risk Factor
for Suspected Nonalcoholic Fatty Liver Disease in Hispanic/Latino Adults. Clin
Gastroenterol Hepatol. 2019 Oct;17(11):2301-2309. doi:
10.1016/j.cgh.2019.02.007.
6. Zhou K, Dodge JL, Yuan L,
Terrault NA. Metabolic Risk Profiles for Hepatic Steatosis Differ by
Race/Ethnicity: An Elastography-Based Study of US Adults. Dig Dis Sci. 2022
Jul;67(7):3340-3355. doi: 10.1007/s10620-021-07124-w.
7. Guerra-Ruiz AR, Casals G,
Iruzubieta P, Lalana M, Leis A, López RM, Crespo J, Morales-Ruiz M. Valoración
bioquímica en la enfermedad hepática grasa asociada a la disfunción metabólica.
Adv Lab Med. 2021 Feb 5;2(2):209–19. Spanish. doi: 10.1515/almed-2020-0062.
8. Lohman TG, Roche AF, Martorell
R. Anthropometric standardization reference manual. Human Kinetics Books. 1988.
9. World Health Organization. Expert
Committee on Physical Status. Physical status: the use and interpretation of
anthropometry. World Health Organization. 1995.
https://iris.who.int/handle/10665/37003
10. Chobanian AV, Bakris GL, Black
HR, Cushman WC, Green LA, Izzo JL Jr, Jones DW, Materson BJ, Oparil S, Wright
JT Jr, Roccella EJ; Joint National Committee on Prevention, Detection,
Evaluation, and Treatment of High Blood Pressure. National Heart, Lung, and
Blood Institute; National High Blood Pressure Education Program Coordinating
Committee. Seventh report of the Joint National Committee on Prevention,
Detection, Evaluation, and Treatment of High Blood Pressure. Hypertension. 2003
Dec;42(6):1206-52. doi: 10.1161/01.HYP.0000107251.49515.c2.
11. Bedogni G, Bellentani S,
Miglioli L, Masutti F, Passalacqua M, Castiglione A, Tiribelli C. The Fatty
Liver Index: a simple and accurate predictor of hepatic steatosis in the
general population. BMC Gastroenterol. 2006 Nov 2;6:33. doi:
10.1186/1471-230X-6-33.
12. Lee JH, Kim D, Kim HJ, Lee CH,
Yang JI, Kim W, Kim YJ, Yoon JH, Cho SH, Sung MW, Lee HS. Hepatic steatosis
index: a simple screening tool reflecting nonalcoholic fatty liver disease. Dig
Liver Dis. 2010 Jul;42(7):503-8. doi: 10.1016/j.dld.2009.08.002.
13. Kahn HS. The "lipid
accumulation product" performs better than the body mass index for
recognizing cardiovascular risk: a population-based comparison. BMC Cardiovasc
Disord. 2005 Sep 8;5:26. doi: 10.1186/1471-2261-5-26. Erratum in: BMC
Cardiovasc Disord. 2006;6:5.
14. Amato MC, Giordano C, Galia M,
Criscimanna A, Vitabile S, Midiri M, Galluzzo A; AlkaMeSy Study Group. Visceral
Adiposity Index: a reliable indicator of visceral fat function associated with
cardiometabolic risk. Diabetes Care. 2010 Apr;33(4):920-2. doi:
10.2337/dc09-1825.
15. Chen J, Mao X, Deng M, Luo G.
Validation of nonalcoholic fatty liver disease (NAFLD) related steatosis
indices in metabolic associated fatty liver disease (MAFLD) and comparison of
the diagnostic accuracy between NAFLD and MAFLD. Eur J Gastroenterol Hepatol.
2023 Apr 1;35(4):394-401. doi: 10.1097/MEG.0000000000002497.
16. Patel AH, Peddu D, Amin S,
Elsaid MI, Minacapelli CD, Chandler TM, Catalano C, Rustgi VK. Nonalcoholic
Fatty Liver Disease in Lean/Nonobese and Obese Individuals: A Comprehensive
Review on Prevalence, Pathogenesis, Clinical Outcomes, and Treatment. J Clin
Transl Hepatol. 2023 Apr 28;11(2):502-515. doi: 10.14218/JCTH.2022.00204.
17. Long MT, Pedley A, Colantonio
LD, Massaro JM, Hoffmann U, Muntner P, Fox CS. Development and Validation of
the Framingham Steatosis Index to Identify Persons With Hepatic Steatosis. Clin
Gastroenterol Hepatol. 2016 Aug;14(8):1172-1180.e2. doi:
10.1016/j.cgh.2016.03.034.
18. Ma X, Liu S, Zhang J, Dong M,
Wang Y, Wang M, Xin Y. Proportion of NAFLD patients with normal ALT value in
overall NAFLD patients: a systematic review and meta-analysis. BMC
Gastroenterol. 2020 Jan 14;20(1):10. doi: 10.1186/s12876-020-1165-z.
19. Huang DQ, Downes M, Evans RM,
Witztum JL, Glass CK, Loomba R. Shared Mechanisms between Cardiovascular
Disease and NAFLD. Semin Liver Dis. 2022 Nov;42(4):455-464. doi:
10.1055/a-1930-6658.
20. Sookoian S, Pirola CJ. The serum
uric acid/creatinine ratio is associated with nonalcoholic fatty liver disease
in the general population. J Physiol Biochem. 2023 Nov;79(4):891-899. doi:
10.1007/s13105-022-00893-6.
21. Han AL, Lee HK. Association of
the Metabolic Dysfunction-Associated Fatty Liver Disease with Serum Uric
Acid-to-Creatinine Ratio. Metab Syndr Relat Disord. 2022 Sep;20(7):370-376.
doi: 10.1089/met.2022.0013.
22. Wang X, Han Y, Liu Y, Hu H.
Association between serum uric acid-to-creatinine ratio and non-alcoholic fatty
liver disease: a cross-sectional study in Chinese non-obese people with a
normal range of low-density lipoprotein cholesterol. BMC Gastroenterol. 2022
Sep 14;22(1):419. doi: 10.1186/s12876-022-02500-w.
23. Kocak MZ, Aktas G, Erkus E,
Sincer I, Atak B, Duman T. Serum uric acid to HDL-cholesterol ratio is a strong
predictor of metabolic syndrome in type 2 diabetes mellitus. Rev Assoc Med Bras
(1992). 2019 Jan;65(1):9-15. doi: 10.1590/1806-9282.65.1.9.
24. Xie Y, Huang K, Zhang X, Wu Z,
Wu Y, Chu J, Kong W, Qian G. Association of serum uric acid-to-high-density
lipoprotein cholesterol ratio with non-alcoholic fatty liver disease in American
adults: a population-based analysis. Front Med (Lausanne). 2023 May
15;10:1164096. doi: 10.3389/fmed.2023.1164096.
25. Bermúdez V, Salazar J, Añez R,
Rivas-Ríos JR, Chávez-Castillo M, Torres W, Núñez V, Mejías J, Wilches-Durán S,
Cerda M, Graterol M, Graterol R, Hernández J, Garicano C, Rojas J. Optimal
cutoff for visceral adiposity index in a Venezuelan population: Results from
the Maracaibo City Metabolic Syndrome Prevalence Study. Rev Argent Endocrinol
Metab. 2017;54(4):176-183. doi:10.1016/j.raem.2017.07.004.
26. Ren XY, Shi D, Ding J, Cheng ZY,
Li HY, Li JS, Pu HQ, Yang AM, He CL, Zhang JP, Ma YB, Zhang YW, Zheng TZ, Bai
YN, Cheng N. Total cholesterol to high-density lipoprotein cholesterol ratio is
a significant predictor of nonalcoholic fatty liver: Jinchang cohort study.
Lipids Health Dis. 2019 Feb 11;18(1):47. doi: 10.1186/s12944-019-0984-9.
27. Zou Y, Zhong L, Hu C, Zhong M,
Peng N, Sheng G. LDL/HDL cholesterol ratio is associated with new-onset NAFLD
in Chinese non-obese people with normal lipids: a 5-year longitudinal cohort
study. Lipids Health Dis. 2021 Mar 25;20(1):28. doi:
10.1186/s12944-021-01457-1.
28. Lajeunesse-Trempe F, Boit MK,
Kaduka LU, De Lucia-Rolfe E, Baass A, Paquette M, Piché ME, Tchernof A,
Christensen DL. Validation of the Fatty Liver Index for identifying
non-alcoholic fatty liver disease in a Kenyan population. Trop Med Int Health.
2023 Oct;28(10):830-838. doi: 10.1111/tmi.13927.
29. Castellana M, Donghia R, Guerra
V, Procino F, Lampignano L, Castellana F, Zupo R, Sardone R, De Pergola G,
Romanelli F, Trimboli P, Giannelli G. Performance of Fatty Liver Index in
Identifying Non-Alcoholic Fatty Liver Disease in Population Studies. A
Meta-Analysis. J Clin Med. 2021 Apr 26;10(9):1877. doi: 10.3390/jcm10091877.
30. Ko E, Yoon EL, Jun DW. Risk
factors in nonalcoholic fatty liver disease. Clin Mol Hepatol. 2023
Feb;29(Suppl):S79-S85. doi: 10.3350/cmh.2022.0398.
Agradecimientos:
Al capitán de la Comunidad Piaroa de Caño Pendare y
al grupo de indígenas que participaron en el estudio. A la Fundación Tierra
Blanca y líderes comunitarios por el apoyo logístico para la ejecución del
estudio en la comunidad.
Limitaciones
de responsabilidad:
La responsabilidad del trabajo es exclusivamente de
quienes colaboraron en la elaboración del mismo.
Conflicto
de interés:
Ninguno.
Fuentes
de apoyo:
La investigación no contó con fuentes de financiación
externa por parte de algún organismo o ente, ni privado ni público. La misma
fue autofinanciada por los autores.
Originalidad:
Este artículo es original y no ha sido enviado para
su publicación a otro medio de difusión científica en forma completa ni
parcialmente.
Cesión
de derechos:
Los/as autores/as cedemos el derecho de autor a la Universidad
Nacional de Córdoba para publicar en la Revista de la Facultad de Ciencias
Médicas de Córdoba, realizar la traducción al idioma inglés y enviar los
metadatos a diferentes bases de datos para su indización.
Contribución
de los autores:
Quienes participaron en la elaboración de este
artículo, han trabajado en la concepción del diseño, recolección de la
información y elaboración del manuscrito, haciéndose públicamente responsables
de su contenido y aprobando su versión final.
Recibido: 2024-03-06 Aceptado: 2024-11-05
DOI:
http://dx.doi.org/10.31053/1853.0605.v81.n4.44477
©Universidad
Nacional de Córdoba