Fitorremediación con Salvinia minima (Salviniaceae):  
identiFicación de biomarcadoreS temPoraleS durante  
la remoción de cr(vi)  
Phytoremediation with Salvinia minima (Salviniaceae): identiFication  
oF temPoral biomarKerS during cr(vi) removal  
1
1,2  
1,2  
, Carolina Prado  
Noelia R. Tabernero , Silvana Chocobar Ponce  
&
1,2  
Mariana Rosa*  
Summary  
Background and aims: Heavy metals pollution, particularly by hexavalent chromium,  
is a topic of global concern due to its high toxicity and environmental persistence.  
Phytoremediation emerges as a nature-based economic technology for the  
recovery of environments contaminated by metals. In the case of water bodies,  
aquatic macrophytes such as Salvinia minima Baker are excellent candidates as  
remedial species. To optimize its use, it is important the identification of efficient and  
reliable biomarkers. The objective of this work was to carry out a temporal analysis  
of different biochemical parameters to identify both biomarkers of exposure to Cr(VI)  
and the most appropriate time for their analysis in S. minima plants under laboratory  
conditions.  
1
. Instituto de Bioprospección y  
Fisiología Vegetal (INBIOFIV,  
CONICET-UNT), San Miguel de  
Tucumán, Tucumán, Argentina  
2
. Facultad de Ciencias Naturales  
e Instituto Miguel Lillo (IML), San  
Miguel de Tucumán, Tucumán,  
Argentina  
*rosamd@csnat.unt.edu.ar  
M&M: Specimens of S. minima were cultured in the presence or absence of hexavalent  
chromium for seven days under controlled light and temperature conditions. Tissue  
and culture solution samples were taken at 0, 2, 4 and 7 days. The levels of H O ,  
Citar este artículo  
TABERNERO, N. R., S. CHOCOBAR  
PONCE, C. PRADO & M. ROSA.  
2
2
malondialdehyde, soluble and insoluble phenols and sucrose were quantified in  
floating pinnae and submerged rachis. Remaining Cr(VI) was determined in the  
treatment solution. All determinations were performed spectrophotometrically.  
Results: The results allowed us to identify, among the selected parameters, early  
2
024. Fitorremediación con  
Salvinia minima (Salvineaceae):  
identificación de biomarcadores  
temporales durante la remoción  
de Cr(VI). Bol. Soc. Argent. Bot. 59:  
(
(
malondialdehyde), medium-term (sucrose and insoluble phenols) and late  
hydrogen peroxide) biomarkers.  
Conclusions: The physiological implications of the observed variations are analyzed  
and discussed.  
433-447.  
DOI: https://doi.  
org/110.31055/1851.2372.v59.  
n3.44742  
Key wordS  
Biomarkers, heavy metals, remediation, Salvinia.  
reSumen  
Introducción y objetivo: La contaminación por metales pesados, y en particular por  
cromo hexavalente, es un tema de preocupación mundial debido a la alta toxicidad  
y persistencia ambiental que exhibe este metal. La fitorremediación surge como  
una tecnología económica para la recuperación de ambientes contaminados por  
metales. Las macrófitas acuáticas, como Salvinia minima, son excelentes candidatas  
como especies remediadoras de cuerpos de agua. Para optimizar su utilización es  
importante la identificación de biomarcadores eficientes y confiables. El objetivo del  
presente trabajo fue realizar un análisis temporal de distintos parámetros bioquímicos  
para identificar tanto biomarcadores a la exposición a Cr(VI) como el momento más  
apropiado para su análisis en plantas de S. minima bajo condiciones de laboratorio.  
M&M: Se cultivaron ejemplares de S. mínima en presencia y ausencia de cromo  
hexavalente, durante siete días, en condiciones controladas de luz y temperatura.  
Se tomaron muestras de tejidos y de la solución de cultivo a los 0, 2, 4 y 7  
días. Se cuantificaron los niveles de H O , malondialdehído, fenoles solubles e  
2
2
insolubles y sacarosa, en pinnas flotantes y raquis sumergido. En la solución de  
tratamiento se determinó Cr(VI) remanente. Todas las determinaciones se realizaron  
espectrofotométricamente.  
Resultados:Losresultadospermitieronidentificar,entrelosparámetrosseleccionados,  
biomarcadores tempranos (malondialdehído), de mediano plazo (sacarosa y fenoles  
insolubles) y tardíos (peróxido de hidrógeno).  
Conclusiones: Se analizan y discuten las implicancias fisiológicas de las variaciones  
observadas.  
Recibido: 12 Abr 2024  
Aceptado: 7 Ago 2024  
Publicado en línea: 30 Sep 2024  
Publicado impreso: 30 Sep 2024  
Editor: Federico Mollard  
PalabraS claveS  
Biomarcadores, metales pesados, remediación, Salvinia.  
ISSN versión impresa 0373-580X  
ISSN versión on-line 1851-2372  
433  
Bol. Soc. Argent. Bot. 59 (3) 2024  
introducción  
fisicoquímicas para el tratamiento de aguas residuales  
precipitación, óxido-reducción, intercambio  
(
La contaminación de cuerpos de agua por metales iónico, filtración, tratamiento electroquímico, etc.).  
pesados es uno de los desafíos ambientales más Sin embargo, estos métodos resultan costosos e  
grandes en todo el mundo (Huang et al., 2014; ineficientes, sobre todo cuando la concentración de  
Hama Aziz et al., 2023). El rápido crecimiento de metales es muy baja (Azubuike et al., 2016). A esto,  
la población y el constante desarrollo industrial, se suma la generación de lodos y desechos producidos  
han generado grandes cantidades de residuos con durante los distintos procesos, dando lugar a un  
un alto contenido de metales pesados (Wang et al., problema de contaminación secundario (Česonienė  
2019; Karthik et al., 2021). En particular, la descarga et al., 2019). Por lo tanto, la gestión sostenible de  
de aguas residuales sin tratamiento o derrames ambientes contaminados con Cr requiere técnicas  
accidentales de estas sustancias, pueden resultar de remediación eficientes, sustentables y de bajo  
perjudiciales tanto para la biota como para la salud costo. En este sentido, se destaca el potencial de la  
humana debido a que los metales pesados no se fitorremediación como un sistema de tratamiento  
degradan y tienen la capacidad de bioacumularse de ambientes contaminados basado en el uso de  
y biomagnificarse a lo largo de las cadenas tróficas plantas para la remoción de contaminantes. Esta  
(Briffa et al., 2020; Sharma et al., 2020a; Velusamy tecnología se caracteriza por ser económica, eficiente  
et al., 2022). y respetuosa con el ambiente, por lo que se ha ido  
Entre los metales pesados, el cromo (Cr) es uno consolidando a lo largo del tiempo, mostrando  
de los contaminantes más estudiados debido a su resultados prometedores (Dixit et al., 2015; Anand et  
alta toxicidad y persistencia ambiental (Shanker et al., 2017; Awa & Hadibarata, 2020).  
al., 2005; Wakeel et al., 2020). Si bien, se encuentra  
Las plantas utilizadas en fitorremediación deben  
de forma natural y en pequeñas cantidades en el seleccionarse en base a algunos criterios: (1) rápido  
ambiente, su concentración ha ido incrementando crecimiento, (2) tolerancia a la exposición de  
debido a distintas actividades tales como la minería, contaminantes, (3) capacidad de absorber y acumular  
la producción de acero, la fabricación de baterías, distintos tipos de contaminantes, aún si estos se  
el curtido de cuero, la galvanoplastia y los procesos encontraran en muy bajas concentraciones, (3) fácil  
de cromado, entre otros (Wakeel et al., 2020; cosecha y manipulación, (4) resistencia contra plagas  
Karthik et al., 2021). El cromo existe en varios y enfermedades y (5) potencial aplicación económica  
estados de oxidación, pero las formas más estables (Timalsina et al., 2022). En base a estas premisas,  
y comunes en las que se encuentra son: el cromo las macrófitas acuáticas se consideran excelentes  
trivalente Cr(III) y el cromo hexavalente Cr(VI) candidatas para la remediación de cuerpos de agua  
(Bhalerao & Sharma, 2015), siendo esta última, la contaminados con metales pesados (Miretzky et al.,  
forma más tóxica, ya que presenta alto potencial 2004; Espinoza-Quiñones et al., 2008; González et  
oxidante, alta solubilidad y movilidad a través de al., 2015; Rezania et al., 2016; Lewis & Thursby,  
las membranas celulares y en el ambiente (Huang et 2018; Fletcher et al., 2020). En este sentido, estudios  
al., 2014; Sharma et al., 2020a). En las plantas, uno llevados a cabo por diferentes investigadores  
de los efectos adversos de mayor relevancia es la postulan a varias especies del género Salvinia como  
generación de especies reactivas de oxígeno (ERO), hiperacumuladoras (Espinoza-Quiñones et al., 2009;  
ya que se trata de moléculas altamente reactivas, Llatance Oyarce et al., 2019). En particular, S.  
capaces de oxidar macromoléculas esenciales, minima es una especie con alta capacidad depuradora  
tales como proteínas, ácidos nucleicos, lípidos, y potencial aplicación en sistemas de tratamiento de  
etc. (Kumar et al., 2019; Ahmad et al., 2019). El aguas contaminadas (Wilson & Al-Hamdani, 1997;  
estrés oxidativo prolongado provoca alteraciones Prado et al., 2012, 2015; Chocobar Ponce et al.,  
en la integridad y la funcionalidad de las estructuras 2019; Fletcher et al. 2020).  
celulares que, en la mayoría de los casos, conducen a  
la muerte celular (Foyer & Noctor, 2005).  
Por otra parte, los estudios de monitoreo ambiental  
precisan de herramientas o marcadores que revelen  
El impacto ambiental generado por los metales eficientemente la presencia y la biodisponibilidad  
pesados ha llevado a la comunidad científica a de los contaminantes aún a bajas concentraciones.  
desarrollar diferentes estrategias químicas o En este sentido, resultan útiles los denominados  
434  
N. R. Tabernero et al. - Fitorremediación de Cr(VI) con Salvinia minima  
bioindicadores y biomarcadores. Estos últimos son Reserva Experimental de Horco Molle, Tucumán  
parámetros fisiológicos, morfológicos o bioquímicos, (26° 47´ 32´´ S, 65° 18´ 57´´ O). Este cuerpo  
cuyos cambios observables y/o medibles revelan la de agua se encuentra aislado, es decir, que solo  
exposición actual o pasada de un organismo a uno recibe el agua de lluvia y se usa para abastecer  
o más contaminantes (Melacon, 1995; Khan et al., de agua de bebida a los animales de la Reserva.  
2
011). Los biomarcadores permiten evaluar de forma Una vez colectadas, las plantas fueron trasladadas  
temprana los efectos negativos de los contaminantes al laboratorio de Fisiología Vegetal-UNT, donde  
múltiples o específicos), aunque estos se encuentren se lavaron con abundante agua destilada para  
a bajas concentraciones, y predecir las consecuencias eliminar los restos de sedimentos adheridos a la  
de tal exposición (Lam & Gray, 2003; Lam, 2009). superficie. Luego, se colocaron en recipientes con  
(
En las últimas décadas, numerosos grupos agua corriente y se mantuvieron por cinco días en  
de investigación han enfocado sus esfuerzos en condiciones de laboratorio para su aclimatación.  
el estudio de los efectos de los contaminantes Al cabo de este tiempo, se realizó el ensayo de la  
sobre distintos organismos, a fin de seleccionar los siguiente manera: se cultivaron cinco plantas de  
parámetros más adecuados como biomarcadores. S. minima (aproximadamente 25 g de peso fresco)  
En el caso de las plantas, los principales parámetros en bandejas plásticas de 200 ml de capacidad, con  
utilizados son: peroxidación lipídica, variaciones agua corriente para los controles y en presencia de  
en la relación clorofila/carotenoides, aumento de 20 mg/L de K Cr O para los tratamientos. Se eligió  
2
2
7
la concentración de compuestos fenólicos, ácido esta concentración ya que otros estudios informaron  
jasmónico, nicotinamida, compuestos tiólicos, concentraciones frecuentes de alrededor de 20  
sacarosa, fitoquelatinas y otros péptidos quelantes mg/L de sales de cromo (cromato y dicromato) en  
y aumento de la actividad o inhibición de enzimas aguas superficiales y subterráneas contaminadas  
antioxidantes (Ferrat et al., 2003; Khan et al., (Vaiopoulou & Gikas, 2020). Este procedimiento  
2
011). Si bien se han realizado numerosos estudios se llevó a cabo bajo condiciones controladas de  
para identificar posibles biomarcadores, un aspecto temperatura e iluminación (fotoperiodo 12/12,  
importante que no ha recibido mucha atención temperatura 24 ± 2 °C, 1054 lux), durante 7 días.  
es la variación temporal de esos parámetros. Los La pérdida de agua por evapotranspiración se  
estudios temporales, además de proporcionar compensó diariamente agregando agua corriente  
evidencia sobre la presencia de un contaminante hasta el volumen inicial. La elección de la duración  
o sus productos de degradación, también podrían del ensayo se realizó teniendo en cuenta dos  
brindar información sobre su concentración, la aspectos: la cinética de la remoción de cromo y el  
persistencia ambiental, los mecanismos de acción, tiempo de respuesta de la especie a la presencia del  
la peligrosidad, entre otros. En este sentido, el metal (Prado et al., 2012).  
objetivo del presente trabajo fue realizar un análisis  
temporal de distintos parámetros bioquímicos solución se tomaron muestras compuestas de  
H O ; MDA; compuestos fenólicos solubles e la solución de tratamiento según el siguiente  
Para la determinación de Cr remanente en la  
(
2
2
insolubles y sacarosa) para identificar posibles procedimiento: cada bandeja se dividió en cuatro  
biomarcadores tempranos de la presencia de Cr(VI) cuadrantes. Del centro de cada cuadrante se tomó  
en plantas de S. minima, así como el momento más 1 ml de la solución. Los 4 ml así obtenidos fueron  
apropiado para su análisis en un plazo corto de mezclados conformando una sola muestra por  
tratamiento. La elección de los parámetros se basó bandeja. Este ensayo se realizó por triplicado, es  
en la sencillez y el bajo costo tanto de la extracción decir que se obtuvieron tres muestras compuestas  
como de la cuantificación de los metabolitos.  
por cada tratamiento. Para el análisis de los  
parámetros bioquímicos se tomaron muestras de  
los tejidos vegetales los días 0, 2, 4 y 7 del ensayo.  
Las muestras fueron enjuagadas con agua destilada  
y el remanente fue retirado levemente con papel  
absorbente. Luego, se separaron cuidadosamente  
materialeS y métodoS  
Material vegetal y diseño experimental  
Se colectaron ejemplares de Salvinia minima en pinnas flotantes y raquis sumergidos y se  
Baker de una laguna artificial ubicada en la almacenaron a -20 ºC hasta su procesamiento.  
435  
Bol. Soc. Argent. Bot. 59 (3) 2024  
Determinación de Cr(VI) en la solución de obtenidos se utilizaron para la cuantificación  
tratamiento  
de MDA. A una alícuota del sobrenadante se le  
La determinación de Cr(VI) remanente en la añadió ácido tiobarbitúrico (TBA) 0,5% (p/v) en  
solución de tratamiento se realizó siguiendo el TCA 20% (p/v). La mezcla resultante se calentó  
método propuesto por Rüdel & Terytze (1999), en agua hirviente durante 25 min y luego se enfrió  
el cual se basa en la reducción del Cr(VI) a rápidamente en un baño de hielo. Finalmente, la  
Cr(III), con la consiguiente oxidación de la mezcla se centrifugó a 3000 rpm durante 10 min  
1
,5-difenilcarbazida(DFC)a1,5-difenilcarbazona, y se leyó la absorbancia a 440, 532 y 600 nm. La  
la cual reacciona con el Cr(III) para dar un quelato concentración de MDA se calculó utilizando un  
de color violeta, cuya absorbancia se lee a 540 coeficiente de extinción molar de 155 mM/cm (a  
nm. La confiabilidad del método colorimétrico se 532 nm para MDA) y se expresó como nmoles  
verificó mediante una curva de calibración hecha equivalentes de MDA por gramo de peso fresco  
a partir de una solución estándar de K Cr O en el (nmol Eq MDA/g PF).  
2
2
7
rango de concentración de 0,5 mg/L y 50 mg/L de  
Cr(VI) en presencia y ausencia de Cr(III).  
Extracción y cuantificación del H O  
2
2
La extracción de H O se realizó en base a  
2
2
Determinación del Contenido tisular de Cr total  
la técnica propuesta por Gniazdowska et al.  
Para cuantificar el contenido de cromo total, las (2010), con modificaciones menores. En primer  
plantas se lavaron con abundante agua destilada lugar, se homogeneizaron muestras de 1 g de  
a fin de eliminar todo resto de solución de pinnas flotantes o de raquis sumergido con ácido  
tratamiento y se colocaron sobre papel absorbente tricloroacético (TCA) 0,1% (p/v) en frío y luego  
a fin de eliminar el exceso de agua. Luego de esto se centrifugó a 10000 rpm durante 15 min a 4 °C.  
se separaron las plantas en pinnas flotantes y Al sobrenadante recuperado se le añadió buffer  
raquis sumergidos y se secaron en estufa a 80 °C fosfato de sodio (pH 7) y Ioduro de potasio (KI)  
hasta peso constante (~48 h). A continuación, se 10 mM (disuelto en buffer fosfato de sodio pH 7).  
enfrió en desecador y se molieron en un mortero La mezcla se incubó durante 1 hora a temperatura  
hasta obtener un polvo fino. Para la digestión, ambiente y a continuación se leyó la absorbancia  
a una muestra de 100 mg PS de cada tejido se a 390 nm. La concentración de H O se determinó  
2
2
agregó una mezcla HNO /HClO4 (3/1, v/v) y se utilizando una curva estándar realizada con una  
3
calentó a 115 °C durante quince minutos según solución madre de H O 0,892 µmol/ml y los  
2
2
protocolo USEPA 3051 (www.epa.gov/epaoswer/ resultados se expresaron como µmol de H O /g  
2
2
hazwaste/test/pdfs/3051.pdf). El contenido de PF.  
cromo se determinó por espectrofotometría de  
absorción atómica (Perkin-Elmer 373, Reino Extracción y cuantificación de compuestos  
Unido). En los resultados la concentración tisular fenólicos solubles (FS) e insolubles (FI):  
de cromo fue expresada en mg de Cr total/g PS.  
La extracción de FS se realizó según la técnica  
El Factor de Translocación se calculó dividiendo de Swain & Hillis (1959), con modificaciones  
el contenido de cromo de las pinnas flotantes menores. Se homogeneizó 1 g de pinnas flotantes  
sobre el de los raquis sumergidos (Yadav et al., o de raquis sumergido con etanol 96% (v/v).  
2
009).  
Luego, los homogenatos se incubaron en  
oscuridad a temperatura ambiente, durante 48 h  
Extracción y cuantificación de malondialdehído y posteriormente se centrifugaron a 3000 rpm  
MDA) durante 5 min. Los sobrenadantes recuperados  
La extracción y cuantificación de MDA se se utilizaron para la cuantificación de FS. Para  
realizó siguiendo la técnica de Du & Bramlage ello, al extracto se le agregó el reactivo de Folin-  
1992), con algunas modificaciones. Se Ciocalteu (1:1 v/v) y agua destilada. Se incubó a  
(
(
homogeneizó 1 g de pinnas flotantes o de raquis temperatura ambiente durante 2 min y se agregó  
sumergido con ácido tricloroacético (TCA) 0,1% Na CO 7,5% (p/v). Se incubó nuevamente a  
2
3
(
p/v). Los homogenatos se centrifugaron a 12000 temperatura ambiente durante 5 min y se leyó la  
rpm durante 15 min a 4 °C y los sobrenadantes absorbancia a 760 nm.  
436  
N. R. Tabernero et al. - Fitorremediación de Cr(VI) con Salvinia minima  
Para la obtención de FI, se realizaron algunas reSultadoS  
modificaciones a la técnica propuesta por  
Assabgui et al. (1993), a partir de la cual, los Cr(VI) remanente en la solución de tratamiento y  
precipitados recuperados de la extracción de FS se contenido de Cr total en tejidos  
secaron a 40 °C durante 48 h y se hidrolizaron con  
El perfil temporal del contenido de Cr(VI)  
NaOH 0,5 M (p/v) en un baño de agua hirviente remanente en la solución de tratamiento se muestra  
durante 60 min. Luego, las muestras se enfriaron en la Fig. 1. Se observó una rápida disminución  
y se acidificaron con HCl 5 N (p/v) hasta pH 2. del contenido del metal al día 2 del tratamiento.  
Posteriormente, se centrifugaron durante 10 min A partir de ese momento, el contenido de Cr(VI)  
y al sobrenadante extraído, se le agregó acetona. remanente continuó disminuyendo, pero en forma  
Las muestras se homogeneizaron y se extrajeron menos pronunciada, llegando al día 7 con un 25%  
las alícuotas. Los FI se determinaron utilizando del contenido inicial de Cr(VI).  
el reactivo de Folin-Ciocalteu como se describió  
anteriormente. Las concentraciones de FS y FI una progresiva acumulación del metal que mostró  
se determinaron utilizando una curva estándar un nivel máximo en el día 7, donde ambos órganos  
En cuanto al contenido tisular de Cr, se observó  
elaborada con una solución madre de fenol y se mostraron cantidades similares de Cr. En el día 2 y  
expresaron como mg equivalentes de fenol por día 4 se observó una mayor acumulación de Cr en  
gramo de peso fresco (mg Eq. fenol/g PF).  
el raquis sumergido (Tabla 1).  
Extracción y cuantificación de sacarosa  
Parámetros bioquímicos  
Para cuantificar el contenido de sacarosa, se  
Con respecto a los parámetros bioquímicos,  
homogeneizó 1 g de pinnas flotantes o raquis se observaron diferencias entre sus perfiles  
sumergido con etanol 80% (v/v). El homogenato temporales y entre los órganos analizados. El  
se calentó en un baño de agua a 80 °C durante 10 contenido de MDA fue ligeramente menor en  
min y se centrifugó a 5000 rpm durante 10 min. los raquis sumergidos que en pinnas flotantes  
Se separó el sobrenadante y el precipitado se  
resuspendió en etanol 80% (v/v) y se centrifugó  
nuevamente. Este paso se repitió tres veces. Los  
sobrenadantes se reunieron y se secaron bajo una  
corriente de aire caliente. El residuo resultante  
se resuspendió en agua destilada. Una alícuota  
de este extracto se utilizó para cuantificar el  
contenido de sacarosa mediante el protocolo  
de Cardini et al. (1955) y los resultados se  
expresaron como mg sacarosa/g PF.  
(Fig. 2). En ambos órganos los valores de MDA  
Diseño experimental y análisis estadístico  
El diseño experimental consistió en tres ensayos  
independientes y consecutivos. Cada ensayo  
contó con tres réplicas por cada tratamiento  
(
0 y 20 mg/L de K Cr O ). Para el análisis  
2 2 7  
estadístico de los datos obtenidos se aplicó  
la prueba estadística (ANOVA de dos vías).  
Cuando se obtuvieron diferencias significativas,  
se aplicó la prueba de comparaciones múltiples  
de Tukey para un nivel de significancia del  
5
% (P<0,05). La prueba estadística (ANOVA)  
Fig. 1. Variación temporal del contenido de Cr(VI)  
remanente en la solución de tratamiento. Los  
valores mostrados corresponden al promedio ± DS  
(n=3).  
y el análisis de normalidad se llevaron a cabo  
utilizando el software SigmaPlot 12.5 con nivel  
de significancia de 0,05.  
437  
Bol. Soc. Argent. Bot. 59 (3) 2024  
Tabla 1. Contenido de cromo total en órganos de  
Salvinia minima (mg/g PS). Las plantas fueron  
cultivadas durante siete días en una solución  
de dicromato de potasio 20 mg/L. Los valores  
mostrados corresponden al promedio ± DS. Letras  
mayúsculas indican diferencias significativas entre  
los días de tratamiento para el mismo órgano.  
Letras minúsculas indican diferencias significativas  
entre órganos para cada día.  
raquis sumergidos, se observó un patrón similar,  
pero la diferencia observada en el día 2 entre los  
raquis sumergidos controles y los expuestos al  
metal, alcanzó solo un 18% de incremento (Fig.  
2
B).  
El contenido de peróxido de hidrógeno (H O ),  
2
2
por su parte, fue mayor en pinnas flotantes que  
en el raquis sumergido, tanto en las plantas  
expuestas al Cr(VI) como en aquellas que no  
estuvieron en contacto con el metal (Fig. 3).  
Sin embargo, se observó un patrón diferente  
entre ambos tipos de hojas. Las pinnas flotantes,  
independientemente del tratamiento, mostraron  
un aumento progresivo del contenido de H O  
Día 2  
Día 4  
Día 7  
Pinna flotante 0,15±0.01Aa 0,39±0.04Ba 1,30±0.12Cc  
Raquis  
sumergido  
Factor de  
0
,43±0.05Ab 0,56±0.07Ab 1,12±0.11Bc  
0.34 0.69 1.08  
2
2
translocación  
hasta el día 4. A partir de allí, sólo se observó  
un aumento significativo en presencia de Cr(VI)  
(
Fig. 3A). En el raquis sumergido, se observó  
aumentaron significativamente a partir del día un patrón opuesto en las plantas no expuestas  
. En las pinnas flotantes expuestas a Cr(VI) se al Cr(VI), con una disminución progresiva en  
observó un pico de acumulación el mismo día, el contenido de H O a lo largo del ensayo y,  
2
2
2
con un 32% de incremento, y a partir de allí, solo al día 2, se observó un mayor contenido  
una disminución a valores similares a los de sus de peróxido, el cual no presentó diferencia  
respectivos controles (Fig. 2A). En el caso de los significativa en relación al día 0 (Fig. 3B).  
Fig. 2. Variación del contenido de malondialdehído (MDA) en plantas de Salvinia minima. A: pinnas  
flotantes. B: raquis sumergido. Las plantas fueron expuestas a Cr(VI) durante 7 días . Los valores  
mostrados corresponden al promedio ± DS (n=3). Letras diferentes indican diferencias significativas entre  
los tratamientos (P < 0,05), (n = 3).  
438  
N. R. Tabernero et al. - Fitorremediación de Cr(VI) con Salvinia minima  
Fig. 3. Variación del contenido de peróxido de hidrógeno (H O ) en plantas de Salvinia minima. A:  
2
2
pinnas flotantes. B: raquis sumergido. Las plantas fueron expuestas a Cr(VI) durante 7 días . Los valores  
mostrados corresponden al promedio ± DS (n=3). Letras diferentes indican diferencias significativas entre  
los tratamientos (P < 0,05), (n = 3).  
Fig. 4. Variación del contenido de fenoles solubles en plantas Salvinia minima. A: pinnas flotantes. B: raquis  
sumergido. Las plantas fueron expuestas a Cr(VI) durante 7 días . Los valores mostrados corresponden al  
promedio ± DS (n=3). Letras diferentes indican diferencias significativas entre los tratamientos (P < 0,05),  
(n = 3).  
439  
Bol. Soc. Argent. Bot. 59 (3) 2024  
Fig. 5. Variación del contenido de fenoles insolubles en plantas de Salvinia minima A: pinnas flotantes.  
B: raquis sumergido. Las plantas fueron expuestas a Cr(VI) durante 7 días. Los valores mostrados  
corresponden al promedio ± DS (n=3). Letras diferentes indican diferencias significativas entre los  
tratamientos (P < 0,05), (n = 3).  
Con respecto a los compuestos fenólicos (FS), observó un pico de acumulación en el día 2 en  
en general, las pinnas flotantes presentaron plantas no expuestas al metal, que mostró un  
mayores contenidos que en el raquis sumergido retraso de dos días en presencia de Cr(VI) (Fig.  
(
Fig. 4 y 5). Los FS mostraron una disminución 5B). En este caso, el aumento en los niveles de  
progresiva en las pinnas flotantes de plantas no FI fue de un 100% comparado con su respectivo  
expuestas al Cr(VI), mientras que la presencia control y con el día 0.  
del metal solo retrasó por 2 días dicha caída  
Por último, los niveles de sacarosa, en  
(
Fig. 4A). En el raquis sumergido se observó un general, fueron menores en raquis sumergidos  
comportamiento diferente, ya que la presencia que en pinnas flotantes (Fig. 6). Los resultados  
de Cr(VI) produjo una disminución inicial del obtenidos en pinnas flotantes de plantas  
contenido de FS pero, a partir de allí, los valores expuestas a Cr(VI) mostraron un incremento  
fueron similares a los determinados para los progresivo del contenido de sacarosa hasta el  
respectivos controles, excepto para el día 2, en día 4 (100% con respecto al día 0 y 150% con  
el cual se observó un llamativo incremento de respecto a su respectivo control) (Fig. 6A). Con  
FS en raquis sumergidos no expuestos al metal. respecto a los raquis sumergidos, recién en el  
Los compuestos fenólicos insolubles (FI), día 4 y en el día 7 se observaron diferencias  
por su parte, mostraron un marcado aumento significativas en el contenido de sacarosa entre  
de su contenido, solo en el día 4, en pinnas las plantas expuestas y no expuestas al Cr(VI).  
flotantes expuestas al Cr(VI), presentando La presencia del metal produjo un incremento  
un incremento del 110% comparado con su del 70% en el contenido de sacarosa en raquis  
respectivo control y del 120% comparado con sumergidos, comparados con su respectivo  
el día 0 (Fig. 5A), En raquis sumergidos, se control y con el día 0 (Fig. 6B).  
440  
N. R. Tabernero et al. - Fitorremediación de Cr(VI) con Salvinia minima  
Fig. 6. Variación del contenido de sacarosa en plantas de Salvinia minima. A: pinnas flotantes. B: raquis  
sumergido. Las plantas fueron expuestas a Cr(VI) durante 7 días. Los valores mostrados corresponden al  
promedio ± DS (n=3). Letras diferentes indican diferencias significativas entre los tratamientos (P < 0,05),  
(n = 3).  
diScuSión  
al., 2012; Dhir, 2013; Chocobar Ponce et al., 2014;  
Fuentes et al., 2014), se procedió a la evaluación  
Una vez que los metales pesados, como el del perfil temporal de remoción de Cr(VI) bajo  
cromo, ingresan a la planta, se desencadenan condiciones de laboratorio, a fin de precisar la  
distintos mecanismos de tolerancia y/o defensa, cinética del proceso. Los resultados indicaron una  
mediante los cuales la planta puede hacer frente disminución significativa del contenido del metal  
a la toxicidad que genera el metal incorporado entre los días 2 y 4 del ensayo (Fig. 1), lo cual  
(Prado et al., 2012; Rosa et al., 2017). Esta serie coincidió con la acumulación de Cr en el raquis  
de respuestas metabólicas y fisiológicas pueden sumergido. Apartir del cuarto día, el nivel de Cr(VI)  
ser usadas como biomarcadores. Este concepto en el agua se mantuvo relativamente constante,  
fue introducido por Lagadic et al. (1994) para mientrasque, enlostejidosseobservóunincremento  
referirse a “cambios observables y/o medibles a al día 7. Esto sugirió que bajo nuestras condiciones  
nivel molecular, bioquímico, celular, fisiológico experimentales hubo translocación desde el raquis  
o de comportamiento, que revelan la exposición sumergido hacia las pinnas flotantes, lo cual se  
actual o pasada de un individuo al menos a un confirmó al calcular el factor de translocación que  
contaminante”. Los biomarcadores representan la para el día 7 dió un valor superior a 1. Los valores  
respuesta biológica inicial de organismos como las mostrados en este trabajo resultaron similares a  
plantas a las perturbaciones o la contaminación en su estudios realizados en S. minima y otras especies  
entorno. Teniendo en cuenta las características de S. del género (Espinoza-Quiñones et al., 2008; Dhir  
minima y numerosos estudios que han demostrado et al., 2009; Prado et al., 2012; Chocobar Ponce et  
su carácter de especie hiperacumuladora (Olguín al., 2019; Parida et al., 2020), e incluso resultaron  
et al., 2002; Sánchez-Galván et al., 2008; Prado et superiores a los reportados para otras plantas y/o  
441  
Bol. Soc. Argent. Bot. 59 (3) 2024  
microorganismos usados en remediación (Olguín Adrees et al., 2015). En el presente estudio, se  
et al., 2007; Espinoza-Quiñones et al., 2008). observó una señal temprana de daño oxidativo  
Analizando en conjunto este perfil temporal del evidenciada en los altos niveles de MDA. Esta señal  
Cr(VI) remanente en la solución de tratamiento podría ser interpretada como una fase de alarma  
y el contenido tisular de Cr total nos permitió que podría desencadenar mecanismos de tolerancia  
establecer que la mayor parte de la remoción de como los observados al día 4, con el aumento en  
Cr(VI) ocurre tempranamente y que la duración del la síntesis de compuestos fenólicos de reconocida  
ensayo (7 días) era la adecuada para la búsqueda actividad antioxidante (Chen et al., 2020) y la  
de biomarcadores tempranos en un ensayo de acumulación de sacarosa como molécula señal  
corto plazo. En este sentido, el MDA sería el (Rosa et al., 2009) y fuente de esqueleto carbonado  
parámetro de elección para ser evaluado de forma para la síntesis de otros compuestos de protección.  
temprana, ya que mostró un pico de acumulación  
En lo referente al efecto del Cr(VI) sobre el  
en el día 2, tanto en pinnas flotantes como en raquis contenidodecompuestosFSyFI, ChocobarPonceet  
sumergidos, con diferencias muy marcadas con al. (2014, 2019) y Prado et al. (2013), determinaron  
respecto al día 0. Para evaluaciones posteriores, se que en dos especies de Salvinia, ambas clases de  
podría sugerir la cuantificación del contenido de compuestos resultan afectadas ante la presencia del  
compuestos fenólicos insolubles y sacarosa como metal. Teniendo en cuenta su eficiente capacidad  
parámetros relevantes, ya que mostraron picos antioxidante frente el estrés oxidativo inducido  
de acumulación al día 4, en ambos tipos de hoja por metales pesados (Urquiaga & Leighton, 2000;  
(
Figs. 5, 6). Asimismo, en el día 4 se observó una Psotová et al., 2003), los elevados niveles de  
disminución marcada de los compuestos FS (Fig. FI en el día 4 y de FS en el día 2, se pueden  
), por lo que este parámetro, también podría ser interpretar como un mecanismo de defensa frente  
4
considerado como un biomarcador. Por último, daño oxidativo debido a la presencia de Cr(VI).  
para evaluaciones posteriores a los 4-5 días de Por otra parte, se observaron patrones inversos de  
exposición, el parámetro de elección podría ser acumulación, lo que podría indicar fenómenos de  
el contenido de H O en pinnas flotantes, ya que polimerización o despolimerización inducidos por  
2
2
mostró su valor máximo hacia el final del ensayo el Cr(VI), según los requerimientos de la planta.  
Fig. 3). Así, durante los primeros días de exposición al  
En cuanto a las implicancias fisiológicas de metal se vería incrementada la síntesis de ácidos  
(
los resultados obtenidos, es importante resaltar fenólicos u otro tipo de compuesto fenólico soluble  
que si bien, pinnas flotantes y raquis sumergidos y, más adelante, éstos podrían ser dirigidos hacia  
constituyen un mismo tipo de órgano, el patrón la síntesis de FI, con un pico de acumulación en el  
de acumulación de cromo en los tejidos como día 4 (Fig. 5). Esto podría estar relacionado con una  
así también su partición entre órganos mostraron mayor síntesis de lignina, la cual puede conferir  
distintos perfiles (Tabla 1). En este sentido, mayor resistencia a las paredes celulares y además  
también se evidenciaron diferencias funcionales, puede reaccionar con diversos metales a través de  
metabólicas y de respuesta ante la exposición al sus múltiples grupos funcionales, disminuyendo  
cromo; ya que las variaciones de los parámetros la cantidad de metal que puede entrar al interior  
bioquímicos analizados no siguieron una relación de la célula (Cabane et al., 2012; Riaz et al.,  
directa con la concentración del Cr tisular.  
2023). Por otra parte, los compuestos fenólicos  
La presencia de metales pesados perturba el también pueden participar indirectamente en la  
balance celular entre la generación y eliminación de eliminación de ERO, al acoplarse a una actividad  
las ERO. Esto puede desencadenar la peroxidación de peroxidasa soluble. Es decir que, en ciertas  
lipídica, con la consiguiente acumulación de plantas la acumulación de metales pesados induce  
malondialdehído (MDA) en los tejidos de las a la formación de derivados polifenólicos solubles  
plantas (González et al., 2014; Fryzova et al., que se acumulan en las vacuolas y actúan como  
2
018). En base a esto, se ha utilizado este parámetro antioxidantes, contribuyendo a la eliminación de  
en varios trabajos como indicador del daño causado los radicales libres que tienden a generar estrés  
por estrés oxidativo en plantas expuestas a metales oxidativo (Yamasaki et al., 1997). Estas respuestas  
pesados (Rahman et al., 2010; Prado et al., 2013; sugieren que el contenido de compuestos fenólicos  
442  
N. R. Tabernero et al. - Fitorremediación de Cr(VI) con Salvinia minima  
sería un buen biomarcador para ser utilizado fosfato (Devi & Biswas, 2007). Sin embargo, en  
en la evaluación del estado fisiológico de S. condiciones de estrés, la síntesis y acumulación de  
minima durante su exposición a Cr(VI). Debido sacarosa podría actuar como sumidero efectivo del  
a su actividad como moléculas antioxidantes y/o exceso de ATP producido por la vía del citocromo  
quelantes, su acumulación (sobre todo el día 4), (CP), a través de la vía respiratoria alternativa  
podría constituir un mecanismo de tolerancia del (Solomos & Laties, 1975; Prado et al., 2013). Esta  
que dispondría esta planta para crecer en ambientes flexibilidad metabólica sería beneficiosa para S.  
contaminados. Es decir, que la presencia de una minima, ya que le permitiría contar con una reserva  
variación (aumento/disminución) en sus niveles, de esqueleto carbonado disponible para una mayor  
sería indicativo de una exposición mayor a tres días. síntesis de compuestos protectores o para retomar  
La relación entre el desequilibrio en el estado el crecimiento post-estrés.  
celular redox y la fitotoxicidad por metales/  
metaloides se ha estudiado ampliamente y existen  
varias revisiones del tema que muestran aumento concluSioneS  
de ERO (Gratão et al., 2005; Sharma & Dietz,  
2
008; Mench et al., 2009). Sin embargo, se reportó  
Los resultados aquí presentados demuestran  
que cierto nivel de acumulación de ERO, en la factibilidad del uso de cuatro parámetros  
particular H O , es necesario para que se disparen fisiológicos como biomarcadores tempranos  
2
2
los mecanismos de defensa frente a diversas de exposición a Cr(VI). Los parámetros  
condiciones de estrés (Mithöfer et al., 2004; Foyer seleccionados son fácilmente medibles mediante  
&
Noctor, 2005; Manara, 2012). En este sentido, se técnicas espectrofotométricas sencillas y aportan  
evidenciaron incrementos de los niveles de H O2 información sobre el estado fisiológico de la  
2
en numerosas especies, en respuesta a la presencia planta. Tener un panorama completo de éste  
de diferentes metales pesados (Cho & Park, 2000; es muy importante para la determinación del  
Prado et al., 2013; Chocobar Ponce et al., 2019). De momento más adecuado para el recambio de  
manera similar, nuestros resultados evidenciaron un plantas durante un proceso de fitorremediación.  
incremento en la concentración de H O en pinnas Los resultados aquí presentados forman parte  
2
2
flotantes expuestas a Cr(VI) (Fig. 3). El mayor de estudios tendientes a la caracterización, la  
contenido se registró en el último día del tratamiento optimización y la estandarización del uso de S.  
coincidiendo con la mayor acumulación tisular de minima en sistemas de remediación ambiental y  
Cr, por lo que parecería estar más relacionado con aportan herramientas valiosas para el monitoreo  
un desbalance redox que con una señal.  
de ambientes acuáticos usando técnicas sencillas y  
Según lo reportado por varios autores, la económicamente viables.  
acumulación de Cr(VI) incrementa los niveles  
de azúcares solubles, almidón y carbohidratos no  
estructurales (Chocobar Ponce et al., 2019). De contribución de loS autoreS  
acuerdo con esto, nuestros resultados mostraron  
un aumento en la concentración de sacarosa en  
NRT realizó la investigación, el análisis formal  
presencia del metal en pinnas flotantes y más y visualización de los datos y participó en la  
tardíamente en el raquis sumergido (Fig. 6). redacción, edición y revisión del manuscrito. SCP  
Resultados similares se observaron en Azolla supervisó los ensayos, colaboró con el análisis  
caroliniana Lam., un helecho acuático cercano a S. formal de los datos y participó en la revisión del  
minima, creciendo en presencia de cromo (Wilson manuscrito. CP participó en la conceptualización  
&
Al-Hamdani, 1997) y para la propia S. mínima y supervisión de los ensayos, participó del análisis  
expuesta a Al (Gardner & Al-Hamdani, 1997). de los resultados y participó en la redacción,  
En condiciones normales, la sacarosa sintetizada edición y revisión del manuscrito. MR participó en  
se transloca a tejidos en crecimiento, donde es la conceptualización de los ensayos, participó del  
hidrolizada por las enzimas invertasa o sacarosa análisis de los resultados y en la redacción, edición  
sintasa para producir hexosas las cuales se canalizan y revisión del manuscrito. Es la titular de los  
hacia el ciclo glucolítico y la vía de las pentosas financiamientos que solventaron la investigación.  
443  
Bol. Soc. Argent. Bot. 59 (3) 2024  
agradecimientoS  
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Las autoras del trabajo agradecen el  
financiamiento otorgado por la Secretaría de  
Ciencia, Arte e Innovación Tecnológica de la  
Universidad Nacional de Tucumán (SCAIT -  
UNT): PIUNT 26G/628.  
CABANE, M., D. AFIF & S. HAWKINS. 2012. Lignins  
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Los datos que respaldan este estudio están  
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