micorrizaS arbuSculareS y endófitoS SePtadoS en  
treS eSPecieS de thelyPteridaceae de ambienteS  
riParioS de laS yungaS (tucumán, argentina)  
arbuScular mycorrhizae and SePtate endoPhyteS in three SPecieS of  
thelyPteridaceae of riParian environmentS of the yungaS (tucumán,  
argentina)  
1
2,3  
1,4  
& Patricia L. Albornoz  
Gabriela Romagnoli * , Marcelo D. Arana  
Summary  
Background and aims: The status of the presence of arbuscular mycorrhizal fungi  
AMF) in lycophytes and ferns has been analysed in 11% of them. This work aims  
to characterise and quantify the AMF colonisation and to characterise septate  
endophytes present on the roots of the Thelypteridaceae: Amauropelta jujuyensis,  
A. nubicola, and Pelazoneuron patens.  
1
. Facultad Ciencias Naturales e  
(
Instituto Miguel Lillo, Universidad  
Nacional de Tucumán. San Miguel  
de Tucumán, Argentina  
2
. Instituto Criptogámico, Área  
M&M: Ten individuals per species were collected in August 2022. Conventional  
staining and techniques were used to estimate colonisation.  
Botánica, Fundación Miguel Lillo.  
San Miguel de Tucumán, Argentina  
Results: The root of Amauropelta jujuyensis, A. nubicola, and Pelazoneuron patens  
showed AMF with Arum and Paris morphological types simultaneously. The  
hyphal colonization showed no significant difference among species, arbuscular  
colonization was significantly higher in A. jujuyensis, while vesicular colonization  
was considerably higher in A. nubicola. In addition, septate endophytes were  
evident in the species of the genus Amauropelta.  
3
. Grupo GIVE, Departamento de  
Ciencias Naturales, Facultad de  
Ciencias Exactas, Físico-Químicas y  
Naturales, Instituto ICBIA (UNRC-  
CONICET), Universidad Nacional de  
Río Cuarto. Río Cuarto, Argentina  
Conclusion: The association of AMF and other fungal endophytes with the native  
Argentine Thelypteridaceae Amauropelta jujuyensis, A. nubicola, and Pelazoneuron  
patens is evidenced for the first time in riparian environments of the Yungas. The  
coexistence of Arum and Paris morphological types in the three studied fern species  
is demonstrated.  
4
. Instituto de Morfología Vegetal,  
Área Botánica, Fundación Miguel  
Lillo. San Miguel de Tucumán,  
Argentina  
*mgromagnoli@csnat.unt.edu.ar  
Key wordS  
Citar este artículo  
Amauropelta, arbuscular mycorrhizae, ferns, fungal endophytes, Pelazoneuron.  
ROMAGNOLI, G., M. D. ARANA  
P. L. ALBORNOZ. 2024.  
reSumen  
&
Micorrizas arbusculares y endófitos  
septados en tres especies de  
Thelypteridaceae de ambientes  
riparios de las Yungas (Tucumán,  
Argentina). Bol. Soc. Argent. Bot.  
Introducción y objetivos: El estatus de la presencia de hongos micorrícicos  
arbusculares (HMA) en licofitas y helechos se ha analizado en un 11 %. El objetivo  
de este trabajo es caracterizar y cuantificar la colonización de los HMAy caracterizar  
endófitos septados en raíces de las Thelypteridaceae: Amauropelta jujuyensis, A.  
nubicola y Pelazoneuron patens.  
59: 335-343.  
M&M: Se recolectaron 10 individuos por especie en agosto del 2022. La colonización  
se estimó utilizando técnicas y tinción convencionales.  
DOI: https://doi.  
org/110.31055/1851.2372.v59.  
n3.44734  
Resultados: Las raíces de Amauropelta jujuyensis, A. nubicola y Pelazoneuron  
patens presentaron HMA de tipo morfológico Arum y Paris, simultáneamente. La  
colonización hifal no mostró diferencia significativa entre las especies, la arbuscular  
evidenció un porcentaje significativo mayor en A. jujuyensis y la vesicular fue  
mayor en A. nubicola. Además, se evidenciaron endófitos septados en las especies  
analizadas del género Amauropelta.  
Conclusiones: Se evidencia, por primera vez en ambientes riparios de las Yungas,  
la asociación de los HMA y otros endófitos fúngicos con Amauropelta jujuyensis,  
A. nubicola y Pelazoneuron patens. Se demuestra en estas la coexistencia de los  
tipos morfológicos Arum y Paris.  
PalabraS claveS  
Amauropelta, endófitos fúngicos, helechos, micorrizas arbusculares, Pelazoneuron.  
Recibido: 12 Abr 2024  
Aceptado: 1 Jul 2024  
Publicado en línea: 30 Sep 2024  
Publicado impreso: 30 Sep 2024  
Editor: Gonzalo J. Márquez  
ISSN versión impresa 0373-580X  
ISSN versión on-line 1851-2372  
335  
Bol. Soc. Argent. Bot. 59 (3) 2024  
introducción  
(Kessler et al., 2014; Lara-Pérez et al., 2014;  
Sánchez Baizabal et al., 2020; entre otros).  
La asociación simbiótica mutualista entre las En Argentina la asociación de los HMA con  
raíces de plantas vasculares y los hongos del estas plantas fue estudiada por Fernández et  
Phylum Glomeromycota, se denomina micorriza al. (2008, 2010, 2012) y Fontela et al. (1998,  
arbuscular (MA) (Brundrett & Tedersoo, 2018). 2001, 2022) en ambientes templado fríos de los  
Los hongos micorrícicos arbusculares (HMA) Bosques Valdivianos y de la estepa patagónica,  
se caracterizan por presentar hifas cenocíticas por Becerra et al. (2007) para las Yungas, y por  
que colonizan inter e intracelularmente las Albornoz & Hernández (2006), Hernández et al.  
células de la corteza radical constituyendo dos (2008, 2010) y Fracchia et al. (2009) en helechos  
tipos morfológicos denominados Arum y Paris. presentes en ambientes xéricos de los Valles  
En el último, las hifas forman circunvoluciones Calchaquíes (provincia del Monte) y chaqueños  
que pueden desarrollar arbúsculos, mientras (Chaco Serrano).  
que en la forma Arum las hifas intercelulares  
forman arbúsculos intracelulares (Brundrett, es cosmopolita, está representada por 1200  
004; Dickson, 2004; Smith & Read, 2008). En especies reunidas en 37 géneros (Fawcett &  
La familia Thelypteridaceae, cuya distribución  
2
esta asociación la planta proporciona hidratos Smith, 2021; Fawcett et al., 2021). En Argentina  
de carbono al hongo, y este transfiere nutrientes se citan 8 géneros y 37 especies que habitan  
minerales y agua a la planta, favoreciendo en diferentes ambientes. (Ponce, 2016; Yañez  
una mayor tolerancia de la planta frente a et al., 2022; Berrueta et al., 2023), habitando  
factores bióticos y abióticos adversos (Bolan, preferentemente bordes de selvas, bosques y  
1
991; Sieverding et al., 1991; Brundrett, 2009; riberas de cursos de agua. Para la provincia  
Hoysted et al., 2018). Otro grupo de hongos de Tucumán, Ponce (1987, 2016) mencionó  
que se encuentran en las raíces, pertenecientes a 14 especies, número que fue ampliado por  
Ascomycetes o Basidiomycetes, son los endófitos Romagnoli et al. (2023) quienes incorporaron 2  
septados oscuros (ESO) que se caracterizan nuevas especies a la flora tucumana.  
porque sus hifas melanizadas colonizan inter  
e intracelularmente la corteza (Jumpponen, entre los hábitats terrestres y acuáticos, con  
001; Barrow, 2003). Aunque su función es características físicas y químicas propias,  
El ambiente ripario representa una interfase  
2
aún discutida, algunos estudios sugieren que, convirtiéndolo en zonas de vital importancia  
en determinadas condiciones, ejercen un efecto para el mantenimiento de la biodiversidad,  
beneficioso sobre el crecimiento de la planta propiciando un microclima húmedo ideal para  
(
Redman et al., 2002; Mandyam & Jumpponen, el crecimiento de los helechos (Freire Boado &  
2
2
005; Newsham et al., 2009; Chadha et al., Guitián Rivera, 2005; Sirombra & Mesa, 2010;  
014). Lizarraga et al. (2018) mencionan la Silva et al., 2019). En las riberas del río Los Sosa,  
presencia de otros endófitos septados, a los que discurre en ambientes yungueños tucumanos,  
que denomina hongos septados desconocidos, se encuentran tres especies de Thelypteridaceae  
cuya colonización es similar a los ESO, sin de dos géneros: Amauropelta jujuyensis (de la  
embargo, se diferencian por la morfología de los Sota) Salino & T.E. Almeida, A. nubicola (de  
microesclerocios y sus hifas no melanizadas.  
la Sota) Salino & T.E. Almeida y Pelazoneuron  
En relación a la diversidad estimada de licofitas patens (Sw.) A.R. Sm. & S.E. Fawc. Debido a la  
y helechos, que comprende aproximadamente escasa información acerca de los HMA asociados  
unas 12.000 especies (PPG I, 2016), se ha a licofitas y helechos en ambientes riparios en  
analizado la presencia de HMA en un 11%, general, y en particular en Argentina, el objetivo  
evidenciándose esta asociación en el 67% de de este trabajo es caracterizar y cuantificar la  
los taxones (Lehnert & Kessler, 2016; Lehnert colonización de los HMA y caracterizar endófitos  
et al., 2017). Los antecedentes sobre los septados presentes en las raíces de tres especies  
HMA en licofitas y helechos se han enfocado nativas de Thelypteridaceae: Amauropelta  
principalmente en caracterizar esta asociación jujuyensis, A. nubicola y Pelazoneuron patens,  
en especies de bosques templados y tropicales presentes en las riberas del río Los Sosa.  
336  
G. Romagnoli et al. - Micorrizas en Thelypteridaceae de ambientes riparios  
materialeS y métodoS  
Área de estudio  
Muestreo  
Se realizaron dos muestreos en el mes de agosto  
del 2022 en la cuenca del río Los Sosa, donde se  
La cuenca del río Los Sosa se ubica en la vertiente recolectaron al azar cinco individuos por especie en  
oriental de las Sierras del Aconquija (26° 57´S 65° cada muestreo. Amauropelta jujuyensis y A. nubicola  
3
9´W), en la provincia de Tucumán (Argentina) se encontraron a los 800 m s.n.m., mientras que P.  
y se extiende a lo largo de la quebrada del mismo patens fue colectada a los 1300 m s.n.m. (Fig. 1). Cabe  
nombre. Este río nace del embalse La Angostura destacar que las especies de Amauropelta mencionadas  
a los 2.000 m s.n.m. y desciende hasta los 400 constituyen endemismos que caracterizan a la  
m s.n.m. en la zona pedemontana (Fernández & provincia biogeográfica de las Yungas, en cambio P.  
Lutz, 2003). La cuenca está comprendida dentro patens posee una distribución más amplia (Ponce,  
de la provincia biogeográfica de las Yungas, 2016, Arana & Ponce, 2021).  
región Neotropical, también conocidas como selva  
Tucumano-Boliviana (Arana et al., 2021). De Identificación y cuantificación de la colonización  
acuerdo con la clasificación climática de Köppen, el micorrícica arbuscular (CMA)  
clima es templado moderado lluvioso con invierno  
Los sistemas radicales de las tres especies fueron  
seco no riguroso (Cw) cuya precipitación anual clarificados y coloreados mediante las técnicas de  
es del 80% entre los meses de noviembre a abril Phillips & Hayman (1970) y Grace & Stribley  
(Mendoza & González, 2011).  
(1991). Para cada individuo se montaron en glicerol  
Fig. 1. Ambiente ripario yungueño en el río Los Sosa, Tucumán, Argentina.  
337  
Bol. Soc. Argent. Bot. 59 (3) 2024  
30 fragmentos de raíces de 1 cm de longitud. Para se encontraron diferencias significativas se aplicó a  
la estimación de la CMA se utilizó la técnica de posteriori la prueba de comparaciones múltiples de  
McGonigle et al. (1990).  
Dunn (Zar, 1996).  
Por otra parte, se observó la existencia de esporas de  
HMA adheridas a las superficies de las raíces tratadas.  
Las observaciones se realizaron en microscopio óptico reSultadoS  
Carl Zeiss, Axiostar Plus, Göttingen, Alemania).  
Las microfotografías se tomaron con cámara digital  
Olympus SP350, 8.0MP, Tokyo, Japón).  
(
Los sistemas radicales de Amauropelta  
jujuyensis, A. nubicola y Pelazoneuron patens  
presentaron CMA, con los tipos morfológicos  
Arum y Paris simultáneamente (Fig. 2A-F). En la  
(
Análisis estadístico  
Para el análisis de los datos se aplicó la prueba No morfología Arum se observaron hifas intercelulares  
Paramétrica de Kruskall Wallis (Zar, 1996). Cuando finas (2-3 µm) y gruesas (5-6 µm). Las hifas  
Fig.2. Micorrizas arbusculares. A-D: Morfología Arum. E, F: Morfología Paris. G-I: Esporas de  
Glomeromycota. Abreviaturas= a: arbúsculos; hf: hifa fina; hg: hifa gruesa; v: vesícula. Escalas= A, B, G: 40  
µm; C: 200 µm; D: 50 µm; E: 150 µm; F: 30 µm; H, I: 20 µm.  
338  
G. Romagnoli et al. - Micorrizas en Thelypteridaceae de ambientes riparios  
delgadas portan vesículas elipsoidales en posición diScuSión  
terminal (Fig. 2A, B). mientras que las hifas gruesas  
forman arbúsculos intracelulares (Fig. 2A, C, D).  
Los ejemplares colectados de las tres especies  
En el tipo Paris, las hifas gruesas intracelulares de Thelypteridaceae nativas en ambientes riparios  
forman circunvoluciones (Fig. 2E, F). En relación de Yungas en Argentina evidenciaron la presencia  
a los porcentajes de colonización, se muestran de HMA. Se demuestra la coexistencia de las  
en la Tabla 1: la colonización hifal (CH) no morfologías Arum y Paris en los ejemplares  
mostró diferencia significativa entre las especies, estudiados de las especies mencionadas, condición  
la colonización arbuscular (CA) evidenció un que ha sido observada por Hernández et al.  
porcentaje significativo mayor en A. jujuyensis y (2010) para la Pteridaceae Doryopteris concolor  
menor en A. nubicola, mientras que la colonización (Langsd. & Fisch.) Kuhn. Al presente, para las  
vesicular (CV) fue significativamente mayor en A. Thelypteridaceae, se reportaron HMA y ESO en 17  
nubicola.  
de 23 especies analizadas en China, India, Canadá,  
Los tres taxones estudiados presentaron esporas Ecuador y Honduras (Berch & Kendrick, 1982;  
de HMA pertenecientes al Phylum Glomeromycota Khade & Rodrigues, 2002; Zhang et al., 2004;  
(Fig. 2G-I), adheridas a las raíces. Lehnert et al., 2009; Kessler et al., 2010; Zubek  
Se evidenciaron hifas y microesclerocios de et al., 2010; Muthuraja et al., 2014). Zubek et al.  
ESO en las células parenquimáticas de la corteza (2010) también reportan su presencia en ejemplares  
radical de A. nubicola (Fig. 3A). Además, se de Pelazoneurum patens procedentes del bosque  
observó la presencia de otros endófitos fúngicos húmedo tropical en Honduras. Además, en el  
con dos morfologías en los microesclerocios: con mencionado trabajo, citaron a P. patens como la  
hifas redondeadas (Fig. 3B) en A. jujuyensis y A. especie que presentó mayor colonización arbuscular  
nubicola, y con hifas alargadas (Fig. 3C) solamente entre los taxones estudiados. Las observaciones  
en A. nubicola.  
realizadas en este trabajo, para la misma especie,  
evidenciaron menor colonización arbuscular y  
vesicular. La diferencia encontrada en este estudio  
podría deberse por un lado al ambiente y, por otro,  
a las diferentes altitudes de donde provienen los  
especímenes, ya que las muestras analizadas aquí  
se tomaron a una mayor altitud. En este sentido,  
Kessler et al. (2014) mencionan que el porcentaje  
de micorrización es inversamente proporcional  
a la elevación altitudinal. Las diferencias en las  
estructuras de los HMA, además, podrían variar de  
acuerdo a numerosos factores, como condiciones  
edáficas, estrés biótico y abiótico, especies de HMA  
intervinientes, etc.  
Tabla 1. Porcentaje de colonización por hongos  
micorrícicos arbusculares en Amauropelta  
jujuyensis, A. nubicola y Pelazoneuron patens  
en ambientes riparios. Letras diferentes indican  
diferencia significativa con p < 0,05.  
%
MA  
Especies  
Hifal  
Arbuscular  
Vesicular  
A. jujuyensis 78,1 ± 2,8 a 67,7 ± 3,1 b 6,1 ± 1,5 a  
A. nubicola 81,0 ± 3,3 a 51,5 ± 3,2 a 17,6 ± 2,4 b  
P. patens  
73,7 ± 3,6 a 56,8 ± 3,2 ab 10,3 ± 2,1 a  
Fig. 3. Hongos endófitos septados. A: Esclerocios de endófitos oscuros septados. B-C: Esclerocios de  
endófitos septados desconocidos. Escalas= A: 45 µm; B, C: 20 µm.  
339  
Bol. Soc. Argent. Bot. 59 (3) 2024  
En los ambientes riparios de las Yungas, el habitan ambientes riparios dependen en gran medida  
régimen de agua depende de las precipitaciones de las micorrizas, las que refuerzan la estructura del  
estacionales por lo que la disponibilidad de agua suelo tanto física como químicamente. Las hifas  
fluctúa a lo largo del año. En suelos propensos extrarradicales de los HMA producen proteínas  
a sequías periódicas, las MA pueden mejorar la como la glomalina, que estabiliza los agregados  
relación de agua en la planta hospedadora, ya del suelo que son necesarios para una infiltración  
que se ha observado que el potencial de agua se eficaz del agua, reducir la escorrentía superficial,  
incrementa un 26% comparado con las plantas no controlar la erosión del suelo, reducir las pérdidas  
micorrizadas (Bolan, 1991; Morte et al., 2000). de nutrientes y de materia orgánica, aumentar  
Además, en el suelo las hifas fúngicas generan el intercambio de gases y, por tanto, mejorar el  
redes de micelio que favorecen la formación de crecimiento de las plantas (Rillig et al., 2006;  
agregados del suelo mejorando su estructura, aparte Pagano & Cabello, 2012; Neuenkamp et al., 2019;  
de absorber y transportar eficazmente nutrientes Rezacová et al., 2021).  
minerales y agua a las plantas (Marschner & Dell,  
1
994; Zhao et al., 1999). En este sentido, las MA  
proveen una ventaja ecológica a los helechos que concluSioneS  
crecen en suelos propensos a la sequía (Kessler et  
al. 2010).  
Se evidencia, por primera vez en ambientes  
En relación a los hongos endófitos septados riparios de las Yungas, la asociación de los HMA  
oscuros, sólo Amauropelta nubicola evidenció su y otros endófitos fúngicos con las especies de  
presencia; mientras que, tanto A. jujuyensis como Thelypteridaceae nativas argentinas: Amauropelta  
A. nubicola presentaron dos tipos morfológicos jujuyensis, A. nubicola y Pelazoneuron patens.  
de microesclerocios, coincidente con lo observado Particularmente para la asociación con los HMA se  
por Lizarraga et al. (2018) para angiospermas del demuestra la coexistencia de los tipos morfológicos  
género Fragaria.  
Arum y Paris en las tres especies de helechos  
Valdez Nuñez et al. (2022) mencionan que estudiadas. Esta investigación aporta el primer  
los ESO pueden formar asociaciones mutualistas registro de interacción simbiótica mutualista  
similares a los HMA, facilitando la absorción de entre los HMA y las especies de Amauropelta  
nutrientes y la protección contra varios factores aquí estudiadas, debido a que las mismas  
de estrés en las plantas hospedadoras. Se ha constituyen endemismos restringidos a la provincia  
demostrado que estos hongos se relacionan con biogeográfica de las Yungas.  
la producción de metabolitos secundarios que  
tienen funciones antibióticas y antifúngicas, que le  
permiten mantener una mayor sanidad en los tejidos contribución de loS autoreS  
de diversas plantas (Chadha et al., 2014). Además,  
se ha sugerido que la melanización de las hifas de  
Todos los autores han realizado conjuntamente y  
estos hongos podría contribuir a la adaptación de a partes iguales la colecta de datos, su interpretación  
la planta hospedante a condiciones adversas, ya y redacción del manuscrito.  
que la melanina jugaría un rol importante en la  
eliminación de radicales libres que se generan bajo  
estrés abiótico (Redman et al., 2002).  
Los HMAy otros endófitos fúngicos presentes en  
los ejemplares de las especies de Thelypteridaceae  
agradecimientoS  
Los autores agradecen a la Fundación  
estudiadas podrían contribuir a explicar el éxito de Miguel Lillo por la provisión de espacio físico  
este linaje de helechos en colonizar y prosperar en y equipamiento. Los autores también agradecen  
ambientes tan dinámicos ecológicamente como son Rodrigo Delgado (Fundación Miguel Lillo) por su  
las riberas de los ríos yungueños, en las cuales estos ayuda durante los trabajos de campo en las Yungas.  
helechos poseen una conspicua predominancia Se agradece a dos revisores anónimos cuyos  
y diversidad (Ponce, 1987; Hoysted et al., 2018; comentarios contribuyeron a mejorar el manuscrito.  
Fawcett & Smith, 2021). En general, las plantas que Este trabajo forma parte del trabajo doctoral de la  
340  
G. Romagnoli et al. - Micorrizas en Thelypteridaceae de ambientes riparios  
primera autora. Esta investigación fue financiada BRUNDRETT, M. C. & L. TEDERSOO. 2018.  
por la Universidad Nacional de Tucumán. (PIUNT  
023 G743, Proyecto), Fundación Miguel Lillo  
FMLCAV-B-0002-1 Proyecto).  
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global host plant diversity. New Phytol. 220: 1108-  
1115. https://doi.org/10.1111/nph.14976  
2
(
CHADHA, N., M. MISHRA, R. PRASAD &A. VARMA.  
2
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https://doi.org/10.5296/jbls.v5i2.5960  
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