HongoS micorrícicoS arbuSculareS y endófitoS  
SePtadoS oScuroS en raíceS de HelecHoS nativoS de  
uSo medicinal de laS SierraS centraleS de San luiS,  
centro-oeSte de argentina  
arbuScular mycorrHizal fungi and darK SePtate endoPHyteS in  
rootS of native medicinal fernS from “SierraS centraleS de San  
luiS”, central-weSt argentina  
1,2  
1,2  
1
, M. Cecilia Carosio &  
María Luz Torres  
, Esteban M. Crespo  
1
,2,3  
Mónica A. Lugo  
*
Summary  
Background and aims: The plant´s roots and fungi establish symbiotic endophytic  
associations that can coexist: arbuscular mycorrhizae and “dark septate”  
endophytes. Ferns and lycophytes are vascular plants that can form both fungal  
symbioses. The objective of this work is to detect the presence of fungal root  
endosymbiosis, know the mycorrhizal status, and analyze the type of colonizationin  
in native and ornamental ferns from the “Sierras Centrales de San Luis”.  
M&M: In three sites in the “Sierras Centrales de San Luis”, 9-10 individuals of each  
studied species were collected, their roots were processed to study these fungal.  
Characterization and quantification of their root colonization was evaluated.  
Results: In the three sites studied, Anemia tomentosa var. anthriscifolia formed  
mycorrhizal associations, the colonization presented abundant hyphal and  
arbusculated intracellular coils. In addition, glomoid spores of mycorrhizal fungi  
were found in their rhizospheres. Dark septate endophytes were absent in all  
species analyzed, none hyphae neither microsclerotia were recorded in roots of  
these native medicinal ferns.  
1
. Área de Ecología, Dpto de  
.
Bioquímica y Ciencias Biológicas,  
Facultad de Química Bioquímica y  
Farmacia, Universidad Nacional de  
San Luis, San Luis, Argentina  
2
. MICODIF- Grupo de Micología,  
Diversidad e Interacciones Fúngicas  
3
. IMIBIO-CONICET-UNSL  
lugo@unsl.edu.ar,  
*
monicalugo63@gmail.com  
Citar este artículo  
TORRES, M. L., E. M. CRESPO, M.  
C. CAROSIO & M. A. LUGO. 2024.  
Hongos micorrícicos arbusculares  
y endófitos septados oscuros en  
raíces de helechos nativos de uso  
medicinal de las Sierras Centrales  
de San Luis, centro-oeste de  
Argentina. Bol. Soc. Argent. Bot. 59:  
Conclusions: The mycorrhizal status of Anemia tomentosa var. anthriscifolia, one  
of the five medicinal fern species from the Sierras Centrales de San Luis studied,  
is presented. The arbuscular mycorrhizal colonization is described and quantified,  
and its type is determined as Paris. None of the fern species studied was associated  
with dark septate endophytes.  
Key wordS  
375-392.  
Arbuscular mycorrhizae, Arum, Chaco District, dark septate endophytes, ferns, Paris.  
DOI: https://doi.  
org/10.31055/1851.2372.v59.  
n3.44533  
reSumen  
Introducción y objetivos: Las raíces de las plantas y los hongos establecen  
asociacionessimbióticasendofíticasquepuedencoexistir:lasmicorrizasarbusculares  
y los endófitos “septados oscuros”. Los helechos y licófitos son plantas vasculares  
que pueden formar ambas simbiosis fúngicas. El objetivo de este trabajo es detectar  
la presencia de endosimbiosis radicales fúngicas, conocer el status micorrícico y  
analizar el tipo de colonización radical en helechos nativos y ornamentales de las  
Sierras Centrales de San Luis.  
M&M: En tres sitios de las Sierras Centrales de San Luis, se recolectaron 9-10 individuos  
de cada especie estudiada y sus raíces fueron procesadas para el estudio de estas  
endosimbiosis fúngicas, la cuantificación y caracterización de la colonización radical.  
Resultados: En los tres sitios estudiados, Anemia tomentosa var. anthriscifolia  
formó asociaciones micorrícicas y la colonización radical presentó abundantes  
circunvoluciones hifales y arbusculadas intracelulares. Además, se hallaron esporas  
glomoides de hongos micorrícicos en sus rizósferas. Los endófitos septados oscuros  
estuvieron ausentes en todas las especies analizadas.  
Conclusiones: Se da a conocer el status micorrícico de Anemia tomentosa var.  
anthriscifolia, una de las cinco especies de helechos medicinales de las Sierras  
Centrales de San Luis estudiadas. Se describe y cuantifica la colonización micorrícico  
arbuscular, determinándose su tipo como Paris. Ninguna de las especies de helechos  
estudiadas estuvo asociada con endófitos septados oscuros.  
Recibido: 13 Mar 2024  
Aceptado: 27 Jul 2024  
Publicado en línea: 30 Sep 2024  
Publicado impreso: 30 Sep 2024  
Editora: Agustina Yañez  
PalabraS clave  
Arum, Distrito Chaqueño, endófitos septados oscuros, helechos, Micorrizas  
arbusculares, Paris.  
ISSN versión impresa 0373-580X  
ISSN versión on-line 1851-2372  
375  
Bol. Soc. Argent. Bot. 59 (3) 2024  
introducción  
es más lenta que la del tipo Arum, suministrando  
energía a los hongos discrecionalmente (Brundrett  
Los hongos del filo Glomeromycota (Montoliu- & Kendrick, 1990a, b; Ahulu et al., 2005). En  
Nerin et al., 2021; Wijayawardene et al., 2022), cambio, el tipo Arum es más frecuente en cultivos  
establecen asociaciones simbióticas mutualistas agrícolas (Dickson, 2004; Smith & Read, 2008;  
con las raíces ca. del 70% de las plantas terrestres, Muthukumar & Prakash, 2009), que incluyen en  
desde los briófitos, incluyendo a la gran mayoría general especies de crecimiento rápido y ciclos  
de los helechos y licófitos hasta las plantas con de vida anuales, en malezas (Yamoto, 2004),  
semillas (Smith & Read, 2008; Lehnert et al., 2017; en plantas pioneras en las sucesiones (Ahulu et  
Brundrett & Tedersoo, 2018). A estas interacciones al., 2005) y en especies hospedantes invasoras  
simbióticas se las denomina micorrizas arbusculares exóticas (Shah et al., 2009; Gucwa-Przepióra  
(
MA) por formar arbúsculos, estructuras hifales et al., 2016). Sin embargo, las relaciones entre  
muy ramificadas y características, que el simbionte los tipos morfológicos de colonización MA, sus  
fúngico desarrolla intracelularmente en las células efectos y funcionalidad a nivel ecosistémico son  
radicales corticales (Smith & Read, 2008). En las aún inconsistentes (Brundrett & Kendrick, 1990b;  
MA los hongos micorrícicos arbusculares (HMA, Urcelay et al., 2005). Es necesario examinar un  
Glomeromycota) permiten movilizar a través de sus rango de hospedantes más diverso y mayor número  
hifas nitratos, fosfatos y otros elementos esenciales de especies en diferentes hábitats para poder  
desde suelo a las raíces de la planta hospedante, de la comprender en profundidad la formación y el  
que obtienen a cambio el carbono orgánico producto funcionamiento de los morfótipos Arum, Paris y los  
de la fotosíntesis para su nutrición heterotrófica intermedios en las simbiosis MA.  
(Hodge et al., 2010). El intercambio de nutrientes  
Otro grupo importante de hongos involucrados  
es bidireccional hospedante-simbionte y ocurre en en la asociación simbiótica con las raíces de  
la interfase celular planta-hongo en los arbúsculos más de 600 especies de plantas hospedadoras  
(Smith & Read, 2008; Bonfante & Genre, 2010; (Jumpponen & Trappe, 1998), son los endófitos  
Hodge et al., 2010; Wang et al., 2017). denominados “septados oscuros” (SO) o endófitos  
En las asociaciones MA pueden distinguirse radicales dematiáceos, reconocidos como un grupo  
dos tipos morfo-anatómicos de colonización de heterogéneo que funcionalmente y ecológicamente  
las raíces, los tipos Arum y Paris y morfologías coexisten con otros hongos del suelo, colonizando  
intermedias o tipos intermedios (Dickson, 2004; intra e intercelularmente los tejidos de las raíces,  
Smith & Read, 2008). El morfótipo Arum se formando asociaciones simbióticas que van desde el  
caracteriza por la presencia de hifas intercelulares mutualismo al parasitismo (Jumpponen & Trappe,  
entre las células corticales del hospedante, vesículas 1998; Newsham, 2011; Knapp et al., 2012). Los SO  
inter e intracelulares y ramificaciones cortas que son un grupo heterogéneo y ubicuo de Ascomycota y  
constituyen los arbúsculos masivos dentro de las Basidiomycota, generalmente con hifas pigmentadas  
células del hospedante. En el morfótipo Paris la y septadas que además pueden formar una estructura  
colonización hifal de la raíz es intracelular, con intracelular densamente replegada llamada  
repliegues hifales o circunvoluciones intracelulares microesclerocio (Jumpponen & Trappe, 1998; Knapp  
sobre los que se forman arbúsculos inconspicuos et al., 2012). En la interacción mutualista, los SO  
o circunvoluciones arbusculadas (Brundrett, 2002; proporcionan a la planta varios beneficios potenciales  
Dickson, 2004). Las asociaciones del tipo Paris que conducen a inducir la resistencia a enfermedades,  
son más frecuentes en los ecosistemas naturales mejorar el crecimiento del hospedador, tolerar el  
(Smith & Smith, 1997); podrían ser más ventajosas estrés abiótico y proteger la planta de competidores  
para las plantas de crecimiento lento, que habitan patógenos e insectos predadores mediante la síntesis  
ecosistemas umbríos (Brundrett & Kendrick, de metabolitos secundarios fúngicos (Barrow, 2003;  
1
990b; Yamato & Iwasaki, 2002), integran Mandyam & Jumpponen, 2005, 2015; Schulz, 2006;  
comunidades vegetales en etapas sucesionales Newsham, 2011).  
avanzadas, crecen en condiciones ambientales  
Las plantas actuales evolucionaron en diversas  
de bajo contenido de nutrientes y estrés debido alternativas para la movilización de los nutrientes  
a que su tasa de propagación dentro de las raíces del suelo, siendo óptima la obtención de nutrientes  
376  
M. L. Torres et al. - Simbiontes fúngicos de helechos medicinales de Argentina  
a través de las micorrizas (Brundrett, 2009). Estas SO (Lehnert et al., 2017; Brundrett & Tedersoo,  
simbiosis micorrícicas son diversas, se diferencian 2018). Por el contrario, las especies epífitas de  
por la morfo-anatomía de la colonización fúngica helechos son colonizadas en un alto porcentaje por  
en las raíces de los hospedantes, la identidad SO y en menor grado con HMA (Kessler et al.,  
de los simbiontes fúngicos involucrados y su 2010; Lehnert et al., 2017). Si bien los helechos  
funcionalidad ecosistémica (Brundrett, 2004, presentan más del 67% de las especies formando  
2
009). Además, cada tipo micorrícico se asocia con MA, las familias estudiadas están constituidas por  
un sistema radical particular; así, si las raíces son pocos representantes, a excepción de Anemiaceae,  
gruesas, crecen lentamente o son longevas, forman Schizaceae y Nephrolepidaceae que presentan  
MA obligadas. En contraste, las plantas con raíces un alto número de taxones que participan en  
finas y activas y de ciclos vitales cortos, forman la asociación simbiótica (Lehnert et al., 2017;  
micorrizas facultativas; mientras que, algunas Brundrett & Tedersoo, 2018). En Argentina los  
plantas no micorrícicas que no están asociadas a registros de las interacciones simbióticas entre  
simbiontes micorrícicos en suelos fértiles, sí se los endófitos fúngicos HMA y SO en helechos  
benefician de esta asociación en suelos pobres y licófitos fueron realizados en el sur, centro y  
(Brundrett, 2002). Los helechos y licófitos se hallan noroeste del país (Fontenla et al. 1998, 2001, 2022;  
entre las plantas vasculares más primitivas, se Albornoz & Hernández, 2006; Fernández et al.,  
originaron durante el Silúrico (Edwards & Fanning, 2008, 2010, 2012a, b; Hernández et al., 2008, 2010;  
1
985) y con el transcurso del tiempo fueron Fracchia et al., 2009).  
dominando la superficie terrestre con sus formas Por más de 2500 años los humanos han utilizado  
arborescentes, muchas de las cuales se encuentran las plantas con fines medicinales; actualmente, en  
extintas en la actualidad. Su reproducción se lleva a forma directa, se usan como fuente de medicina  
cabo a través de esporas producidas durante un ciclo herbolaria para la cura de enfermedades en  
de vida complejo, con alternancia de generaciones la mayoría de los países subdesarrollados, en  
heteromórficas: gametófito (n) y esporófito (2n), que particular en las zonas tropicales y subtropicales  
les permiten colonizar diferentes nichos ecológicos del planeta; e indirectamente, como proveedoras  
(Kenrick, 2017a, b); junto con otras especies, estos de los principios activos y sustancias químicas  
organismos son excelentes bioindicadores debido utilizados en la industria farmacéutica para la  
a su dependencia con el agua en alguna parte de elaboración de medicamentos de uso comercial  
su ciclo vital, sobre todo considerando que su área (World Health Organization-WHO global report on  
de distribución abarca hábitats vulnerables por traditional and complementary medicine. https://  
la intervención humana (Mehltreter, 2010a, b). iris.who.int/handle/10665/312342, 2019). Las  
Debido a la diversidad y la importancia ecológica plantas medicinales están amenazadas de extinción,  
que presentan las plantas vasculares sin semilla por la pérdida y contaminación del hábitat; al  
como los helechos y licófitos (Mehltreter, 2010a; mismo tiempo, el aumento en su demanda, el  
Sharpe et al., 2010; Nagalingum, 2016; Anderson, incremento concomitante de su producción y la  
2
021), es necesario investigar las asociaciones estandarización requerida para su comercialización  
endosimbióticas radicales en este grupo. han contribuido a un incremento marcado de su  
Asimismo, el conocimiento de la naturaleza cultivo intensivo (Porwal et al., 2020; Mofokeng et  
y la biología de esta asociación es clave para al., 2022). Asimismo, la producción a gran escala  
entender la evolución de la simbiosis fúngica de las plantas medicinales implicó el detrimento de  
como una innovación que lleva a las plantas a la sus cualidades medicinales como la disminución de  
colonización de los ambientes terrestres (Kessler los contendidos de sus principios activos y de su  
et al., 2010; Pressel et al., 2016). Son escasos los actividad metabólica (Zeng et al., 2013; Wang et  
estudios sobre la relación entre el hábitat, el hábito al., 2018).  
y el tipo de asociaciones simbióticas con HMA y  
Las interacciones simbióticas entre las  
SO en helechos y licófitos (Gemma et al., 1992; plantas medicinales con SO, HMA y sus tipos de  
Mehltreter, 2010b). Estudios recientes indican que colonización (Zubek & Blaszkowski, 2009; Zeng  
estas plantas, en ambientes terrestres y saxícolas, et al., 2013) han recibido especial interés a nivel  
se asocian más frecuentemente con HMA que con mundial por los beneficios que estos simbiontes  
377  
Bol. Soc. Argent. Bot. 59 (3) 2024  
fúngicos brindan a sus hospedantes, mejorando 12´ 59.3´´ O) (Fig. 1). En cada sitio se recolectaron  
su nutrición, aumentando su productividad, entre nueve y diez individuos de helechos nativos,  
resistencia a patógenos y a la sequía (Smith & los que posteriormente se procesaron para la  
Read, 2008). En particular, los HMA y las MA determinación de su colonización radical por HMA  
son fundamentales para su cultivo, debido a su rol y SO. Las partes aéreas de los materiales cuyas raíces  
primordial en el aumento de compuestos activos, fueron analizadas, más tres individuos completos  
metabolitos secundarios medicinales y la actividad de cada especie recolectada, fueron herborizados  
metabólica del hospedante, y consecuentemente del para su identificación taxonómica y conservación  
incremento en la calidad farmacéutica de las plantas como vouchers en la Micoteca MICODIF (Unidad  
micorrizadas (Zhao et al., 2022; Yuan et al., 2023). 266 360-SNDB-UNSL, Argentina) registrada en  
Estos estudios se han realizado mayoritariamente el Index Herbariorum (https://sweetgum.nybg.org/  
en plantas con semillas, con predominio de las science/ih/herbarium-details/?irn=257568).  
angiospermas y escasos representantes de las  
gimnospermas (Zubek & Blaszkowski, 2009; Zeng Material estudiado  
et al., 2013; Zhao et al., 2022; Yuan et al., 2023). A  
Anemia tomentosa (Savigny) Sw. var.  
pesar del gran potencial y del amplio uso medicinal anthriscifolia (Schrad.) Mickel. ARGENTINA.  
de los helechos y licófitos (Cao et al., 2017; Prov. San Luis: Dpto. Juan Martín de Pueyrredón,  
Abraham & Thomas, 2022; Antony & Suresh, El Volcán, Sierras Centrales de San Luis, Cuesta  
2
022; Kholia & Balkrishna, 2022; Marimuthu et del Gato, 27-II-2014, Torres et al. 1, 3, 5, 7  
al., 2022 entre otros), son escasos los estudios (MICODIF). Argyrochosma nivea (Poir.) Windham  
que abordan sus endosimbiosis fúngicas radicales var. nivea. ARGENTINA. Prov. San Luis: ídem,  
en helechos medicinales en Asia (Muthukumar Torres et al. 10, 11 (MICODIF). Cheilanthes  
et al., 2007; Zhang et al. 2022) y Norteamérica buchtienii (Rosenst.) R.M. Tryon. ARGENTINA.  
(Hodson et al., 2009; De la Rosa Mera et al., 2012; Prov. San Luis: ídem, Torres et al. 12 (MICODIF).  
Chávez-Hernández et al., 2021). En Sudamérica, Myriopteris myriophylla (Sw.) Sw. ARGENTINA.  
los reportes sobre licófitos y helechos (Fernández Prov. San Luis: ídem, Torres et al. 13 (MICODIF).  
et al., 2008, 2010, 2012a, b; Hernández et al., Pleopeltis pinnatifida Gillies ex Hook. & Grev.  
2
008), han incluido algunas especies registradas ARGENTINA. Prov. San Luis: ídem, Torres et al.  
como medicinales (Barboza et al., 2006), aunque 14 (MICODIF).  
el carácter medicinal de los hospedantes no fue  
parte del objetivo de estudio en ninguno de ellos. Especies de helechos nativos estudiados  
El objetivo de este trabajo fue determinar la  
Se analizaron cinco especies nativas de helechos  
presencia de simbiosis con HMA y SO, cuantificar (Fig. 2): Anemia tomentosa (Savigny) Sw. var.  
la colonización por estos endófitos radicales, anthriscifolia (Schrad.) Mickel (Anemiaceae),  
caracterizar el tipo de colonización MA en helechos Pleopeltis pinnatifida Gillies ex Hook. & Grev.  
nativos y medicinales en las Sierras Centrales de (Polypodiaceae), Argyrochosma nivea (Poir.)  
San Luis en la región Chaqueña de la Argentina, y Windham var. nivea, Cheilanthes buchtienii  
discutir sus posibles implicancias y aplicación en (Rosenst.) R.M. Tryon y Myriopteris myriophylla  
su cultivo.  
(Sw.)Sw.(Pteridaceae).Todoslostaxonesestudiados  
presentanregistrosdesususosmedicinalespopulares  
en la región de estudio del centro-oeste de la  
Argentina (Roig, 2002; Barboza et al., 2006; 2009).  
Así, Anemia tomentosa var. anthriscifolia se utiliza  
como béquico y expectorante; Argyrochosma nivea  
materialeS y métodoS  
Área de estudio y diseño de muestreo  
En el centro-oeste de Argentina, en las Sierras var. nivea como emenagogo, laxante, diaforético,  
Centrales de San Luis, localidad El Volcán, Cuesta contra el dolor de cabeza y la sinusitis, pectoral  
del Gato, provincia de San Luis, se establecieron y estornutatorio; Myriopteris myriophylla como  
tres sitios de muestreo a ca. 900 m s.n.m.: Sitio A diaforético y pectoral, y Cheilanthes buchtienii y  
(33° 15´ 0.16´´ S, 66° 12 46.8´´ O), Sitio B (33° 15´ Pleopeltis pinnatifida como abortivos (Roig, 2002;  
1
.6´´ S, 66° 12 48´´ O) y Sitio C (33° 15´ 0´´ S, 66° Barboza et al., 2006; 2009).  
378  
M. L. Torres et al. - Simbiontes fúngicos de helechos medicinales de Argentina  
Fig. 1. Localización geográfica de los sitios de muestreo (A, B, C) en el área de estudio (recuadro amarillo)  
de las Sierras Centrales de San Luis, provincia de San Luis, Argentina.  
Determinación de la colonización radical por HMA y SO los morfótipos principales Arum (definido por el  
En las raíces de las especies de los helechos crecimiento intercelular de las hifas y la formación  
recolectados, se aplicaron las técnicas de clarificación de arbúsculos conspicuos intracelulares) y Paris  
y tinción que permitieron observar la colonización (con hifas colonizando siempre intracelularmente  
radical de los HMA y SO, siguiendo la metodología en las células hospedantes, replegándose formando  
de Phillips y Hayman (1970), con modificaciones circunvoluciones con ramificaciones que  
leves como el agregado de peróxido de oxígeno originan pequeños arbúsculos o circunvoluciones  
(10% V/V) para clarificar las raíces intensamente arbusculadas) como los tipos extremos de un continuo  
pigmentadas. Las muestras teñidas se analizaron morfo-anatómico del desarrollo del hongo en la raíz  
al microscopio óptico a 400x, para determinar la hospedante. Los preparados fijados en alcohol  
presencia de los endófitos radicales (HMA, SO) y la polivinílico (Omar et al., 1979) se resguardaron  
intensidad de colonización (medida como porcentaje como vouchers en la Micoteca MICODIF (Unidad  
de colonización) en cada uno de los individuos de 266-360 SNDB-UNSL, Argentina).  
los helechos nativos recolectados. El porcentaje  
de colonización se cuantificó por el método de Análisis de los datos  
McGonigle et al. (1990); para los HMA las variables  
Las variables evaluadas (%A, %V y %H),  
evaluadas fueron los porcentajes de arbúsculos no presentaron distribución homogénea de sus  
(
(
%A), vesículas (%V) y colonización hifal MA varianzas aplicando la prueba de Levenne y  
%H); mientras que para los SO, las variables fueron analizadas aplicando el test de la varianza  
cuantificables fueron la colonización hifal SO (%H- no paramétrica de Kruskal Wallis (Infostat  
SO) y el porcentaje de microesclerocios (%ME-SO). estudiantil, https://www.infostat.com.ar/index.  
El tipo de colonización por HMA se caracterizó php?mod=page&id=37&lang=es/https://infostat.  
considerando la propuesta de Dickson (2004) con dirienzo.com.ar/estudiantil/).  
379  
Bol. Soc. Argent. Bot. 59 (3) 2024  
Fig. 2. Helechos medicinales nativos estudiados en las Sierras Centrales de San Luis. A: Anemia tomentosa  
var. anthriscifolia con pinnas fértiles inmaduras. B: con pinnas fértiles maduras. C: Pleopeltis pinnatifida. D:  
Argyrochosma nivea var. nivea. E: Cheilanthes buchtienii. F: Myriopteris myriophylla.  
reSultadoS  
var. anthriscifolia, Anemiaceae; el resto de las especies  
analizadas no formaron MA(Tabla 1, Fig. 3). En relación  
a los microesclerocios-SO (%ME-SO) y la colonización  
Detección de los endófitos radicales  
La asociación micorrícica arbuscular (MA) sólo se hifal-SO (%H-SO), no estuvieron presentes en ninguna  
detectó en una de las especies estudiadas, A. tomentosa de las especies estudiadas (Tabla 1).  
380  
M. L. Torres et al. - Simbiontes fúngicos de helechos medicinales de Argentina  
Tabla 1. Colonización radical por endófitos fúngicos en helechos medicinales nativos de las Sierras  
Centrales de San Luis, Argentina. Abreviaturas= MA: micorrizas arbusculares; SO: septados oscuros.  
Familia  
Anemiaceae  
Polypodiaceae  
Pteridaceae  
Especies  
Anemia tomentosa var. anthriscifolia  
Pleopeltis pinnatifida  
Sitio  
MA  
SO  
A, B, C  
Paris  
-
-
-
-
-
B
A
A
C
-
-
-
-
Argyrochosma nivea var. nivea  
Cheilanthes buchtienii  
Myriopteris myriophylla  
Determinación del tipo de colonización y el sitio C presentaron hifas intracelulares irregulares  
porcentaje de colonización por HMA y gruesas, formando abundantes circunvoluciones  
Los individuos A. tomentosa var. anthriscifolia arbusculadas. Las vesículas, de formas variables e  
de todos los sitios muestreados presentaron irregulares (Fig. 4C), esféricas, cilíndricas u ovadas  
colonización por HMA típica del morfótipo Paris (Fig. 4D), fueron siempre intracelulares y más de  
(Fig. 3). Las raíces, con numerosos pelos radicales, una por célula hospedante. En los tres sitios se  
estuvieron colonizadas sólo por hifas y vesículas registraron los puntos de entrada de la colonización  
de HMA (Fig. 3A); cuando estuvieron colonizadas predominantemente a través de los pelos radicales,  
además por circunvoluciones arbusculadas y que fueron muy abundantes (Fig. 3A, E).  
circunvoluciones, la cantidad de pelos radicales  
A. tomentosa var. anthriscifolia (Anemiaceae,  
fue escasa (Fig. 3B). Además, en la rizosfera se Schizaeales) fue el único helecho asociado  
observaron esporas glomoides de pequeño tamaño, formando MA (Figs. 3, 4). No hubo diferencias  
en su mayoría de un diámetro de entre 10-20 µm, significativas entre los tres sitios de muestreo  
mientras que algunas presentaron dimensiones (A, B y C) para ninguna de las variables de  
mayores (40-50 µm de diámetro) (Fig. 3C, D). colonización analizadas (Fig. 5). En los sitios A,  
En el sitio A la colonización radical presentó hifas B y C, respectivamente, la colonización MA tuvo  
gruesas, con ensanchamientos diferenciales de valores medios de colonización hifal (%H: 24,83;  
la pared hifal, otorgándoles el aspecto irregular 11,97; 14,25) (Fig. 5). En general fueron bajos  
característico de los HMA. Estas hifas también se los porcentajes de arbúsculos (%A: 7,06; 2,00;  
observaron por fuera del hospedante, adelgazándose 1,75), excepto en el sitio A (7,06%) y también los  
y dividiéndose en hifas más finas en las zonas porcentajes de vesículas (%V: 2,61; 2,53; y 3,60)  
de ingreso a la raíz (en los puntos de entrada), (Fig. 5). Los SO estuvieron ausentes en todas las  
intercelularmente entre las células epidérmicas del raíces analizadas de todas las especies de helechos  
hospedante y más frecuentemente a través de pelos estudiadas en los tres sitios de muestreo.  
radicales (Fig. 3E). Intracelularmente se observaron  
abundantes circunvoluciones arbusculadas y  
circunvoluciones (Fig. 3F). Las vesículas fueron diScuSión y concluSioneS  
siempre intracelulares y similares en todas las  
muestras en lo que respecta a la variabilidad de  
La información de las interacciones fúngicas  
sus formas (cilíndricas, elipsoidales, claviformes, asociadas a los sistemas radicales de helechos y  
esféricas, subesféricas, irregulares); el número de licófitos es escasa a nivel mundial (Kessler et al.,  
vesículas intracelulares fue variable, de 1 a 6 por 2010; Pressel et al., 2016; Lehnert et al., 2017)  
célula del hospedante (Fig. 4A). En el sitio B, si bien y también en Sudamérica (Pagano & Cabello,  
la colonización fue del tipo Paris, en la mayoría de 2012; Godoy & Marín, 2019; Lugo & Menoyo,  
las raíces el porcentaje de colonización fue escaso; 2019; Lugo & Pagano, 2019, 2022; Fontenla et  
las hifas intrarradicales fueron irregulares, en al., 2022; Marín et al., 2022), dónde nuestro país  
ocasiones finas; las vesículas intracelulares fueron tampoco es una excepción. En Argentina solo  
irregulares, alargadas, cilíndricas, con gútulas en su fueron estudiadas estas simbiosis fúngicas en la  
interior (Fig. 4B). Las raíces de los individuos del Patagonia, en ecosistemas boscosos templados  
381  
Bol. Soc. Argent. Bot. 59 (3) 2024  
Fig. 3. Estructuras de los HMA colonizando las raíces de Anemia tomentosa var. anthriscifolia. A: Raíces  
con numerosos pelos radicales, colonizadas por hifas y vesículas de HMA. B: Raíces con escasos pelos  
radicales, colonizadas por hifas, circunvoluciones hifales y circunvoluciones arbusculadas. C: Esporas  
de HMA colonizando la rizosfera del hospedante. D: Detalle de una espora de HMA en la rizosfera del  
hospedante. E: Punto de entrada de la colonización en la raíz mediante un pelo radical. F: Circunvoluciones  
intracelulares hifales, arbusculadas y senescentes. Escalas= A-C, E: 100 µm; D, F: 40 µm. Abreviaturas=  
ca: circunvolución arbusculada; ch: circunvolución hifal; cs: circunvolución senescente; e: esporas; h: hifa;  
HMA: hongos micorrícicos arbusculares; pe: punto de entrada; pr: pelo radical; v: vesícula.  
382  
M. L. Torres et al. - Simbiontes fúngicos de helechos medicinales de Argentina  
Fig. 4. Estructuras vesiculares de los HMA colonizando las raíces de Anemia tomentosa var. anthriscifolia.  
A: Vesículas intracelulares, solitarias o numerosas colonizando la célula hospedante. B: Vesículas  
intracelulares solitarias cilíndricas. C: Vesículas intracelulares irregulares. D: Vesículas intracelulares  
ovoides. Escalas= A, C: 100 µm; B, D: 40 µm. Abreviaturas= HMA: hongos micorrícicos arbusculares;  
vi: vesícula irregular; vin: vesículas intracelulares numerosas; vo: vesícula ovoide; vsc: vesícula solitaria  
cilíndrica.  
húmedos (Fernández et al. 2008, 2010, 2012ab), al., 2007; Fernández et al., 2008, 2010, 2012a,  
secos a subhúmedos (Fontenla et al., 1998) y en b; Hernández et al., 2008; Fontenla et al., 2022),  
la estepa (Fontenla et al., 2001); en el Noroeste en las Sierras Centrales de San Luis las especies  
en las selvas húmedas y de altura de las Yungas de Polypodiaceae y Pteridaceae estudiadas no  
(
2
Albornoz & Hernández, 2006; Becerra et al., estuvieron colonizadas por HMA ni tampoco por  
007; Hernández et al., 2008, 2010) y en bosques SO. En el caso de la Polypodiaceae endémica  
del Chaco Serrano cordobés (Menoyo et al., 2007; Pleopeltis pinnatifida, esta falta de colonización  
Fracchia et al., 2009). En este trabajo se aportan podría estar relacionada con su hábito epífito  
nuevos datos sobre las simbiosis con endófitos o epipétrico (De la Sota et al., 2009). En las  
fúngicos HMA y SO en el centro-oeste del Chaco Pteridaceae nativas estudiadas, Argyrochosma nivea  
Serrano para la región Cuyana, en la provincia de var. nivea y Cheilanthes buchtienii (comunes en  
San Luis.  
lugares expuestos, saxícolas o saxícolas y terrestres,  
A diferencia de otros ambientes de nuestro respectivamente) y Myriopteris myriophylla (que  
país (Albornoz & Hernández, 2006; Menoyo et puede habitar ambientes muy diversos, desde  
383  
Bol. Soc. Argent. Bot. 59 (3) 2024  
estudiadas y coincide con la morfología de la  
colonización MA para la especie A. tomentosa en  
la Sierra de Comechingones (Fracchia et al., 2009).  
Las MA son el tipo de micorrizas predominante  
entre las plantas terrestres (Brundrett & Tedersoo,  
2
018), detectadas frecuentemente en el grupo  
basal de las plantas sin semillas, los helechos  
y licófitos (Lehnert et al., 2017). Debido a esta  
posición evolutiva clave de estos hospedantes, se  
consideran a los HMAcomo los simbiontes fúngicos  
ancestrales que actuaron como factor determinante  
para la colonización del ambiente terrestre por  
las primeras plantas vasculares (Wang & Qiu,  
2
006; Kessler et al., 2010; Lehnert et al., 2017).  
Evolutivamente, entre las plantas sin semillas,  
los licófitos son un grupo basal en la filogenia,  
mientras que entre los helechos, los órdenes y  
familias estudiadas en San Luis son todos helechos  
leptosporangiados incluidos en Polypodiopsida  
Fig. 5. Porcentaje de colonización por hongos  
micorrícicos arbusculares en raíces de A. tomentosa  
var. anthriscifolia en los tres sitios de muestreo de  
(Schuettpelz et al., 2016; Nitta et al., 2022), siendo  
Anemiaceae (Schizaeales) integrante basal del  
las Sierras Centrales de San Luis. Abreviaturas= grupo; en cambio, Polypodiaceae y Pteridaceae,  
A%: porcentaje de arbúsculos; V%: porcentaje  
de vesículas; H% porcentaje de colonización  
hifal. Los datos graficados son promedios ± el  
desvío estándar de cada variable. Símbolo= *:  
las diferencias significativas entre sitios para las  
variables analizadas por Kruskal Wallis.  
como familias de Polypodiales, se ubican en  
clados derivados en la filogenia (Cole et al.,  
2
022). Los resultados obtenidos en este trabajo  
son parcialmente congruentes con estos datos, por  
la presencia de colonización en los representantes  
basales de Anemiaceae y por su ausencia en las  
especies del clado derivado Polypodiaceae.  
Para las especies incluidas en Pteridaceae, los  
resultados son contradictorios y difieren de los  
hábitats rocosos y sombríos hasta muy expuestos) hallados en la Yunga, en donde Pellaea ternifolia  
De la Sota et al., 2009), serían otros los factores subsp. ternifolia (Albornoz & Hernández, 2006),  
(
que explicarían la ausencia de colonización, como C. pruinata y M. myriophylla (= C. myriophylla)  
la disponibilidad de agua y nutrientes en cada presentaron colonización MA (Hernández et al.,  
hábitat, estrés ambiental o el exceso de exposición 2008) y dual MA-SO en Dryopteris concolor  
solar. Así, otras especies del género Cheilanthes (Hernández et al., 2010); en Patagonia, ambos  
y M. myriophylla sí estuvieron asociadas a estos tipos de colonización (MA y SO) fueron detectadas  
simbiontes radicales en otros ecosistemas del co-colonizando las raíces de diversos grupos de  
noroeste de nuestro país (Hernández et al., 2008). plantas (Fernández et al., 2012a, b; Fontenla et  
En Anemiaceae, Fracchia et al. (2009) detectaron al., 2022); mientras que las Pteridaceae de las  
la presencia de MA en ejemplares de A. tomentosa Sierras Centrales de San Luis (C. buchtienii y M.  
(Anemiaceae = Schizaeaceae, Schizaeales) en la myriophylla) no estuvieron colonizadas por HMA  
Sierra de Comechingones (Córdoba), aunque no ni por SO. Esto podría deberse a diferentes factores,  
se analizaron variedades de esta especie. En las tales como la disponibilidad diferencial de inóculos  
Sierras Centrales de San Luis A. tomentosa var. fúngicos en los suelos de los distintos hábitats, las  
anthriscifolia, Anemiaceae, resultó ser el único condiciones ambientales y fisicoquímicas como la  
hospedante de simbiontes fúngicos y solo se humedad del suelo, el pH, la cantidad de carbono  
asoció a HMA; además, en esta variedad el tipo orgánico que pueden afectar la colonización y  
de colonización fue Paris en las tres poblaciones disturbios en el ambiente (Fernández et al., 2008).  
384  
M. L. Torres et al. - Simbiontes fúngicos de helechos medicinales de Argentina  
Así, las Pteridaceae C. buchtienii y M. myriophylla en regiones biogeográficas muy diferentes como los  
pueden considerarse como especies micorrícicas bosques templados húmedos de la Patagonia y el  
facultativas, ya que pueden o no asociarse a HMA Palmar del Espinal (Fernández et al., 2010, 2012a,  
dependiendo de las condiciones ambientales a las b; Velázquez et al., 2010). Por el contrario, los  
que están expuestas. En cambio, A. tomentosa representantes terrestres y saxícolas de esta familia  
var. anthriscifolia (Anemiaceae) sería un taxón son micorrícicos en bosques templados húmedos  
micorrícico obligado ya que resultó colonizada patagónicos, Yunga y los bosques de Polylepis en  
formado MA en los tres sitios estudiados, el Chaco Serrano (Becerra et al., 2007; Menoyo  
sumado a que Anemiaceae ha sido considerada et al., 2007; Fernández et al. 2012a, b). Pleopeltis  
como una familia con la máxima frecuencia de pinnatifida, especie saxícola y epífita (De la Sota  
micorrización a nivel mundial (Lehnert et al., et al., 2009), no estuvo colonizada en las Sierras  
2
017). Sin embargo, se requieren más estudios a Centrales de San Luis. Esta falta de asociación  
lo largo de la distribución de A. tomentosa var. estaría relacionada al hábito epífito y saxícola de  
anthriscifolia para confirmar su status micorrícico, la especie. Además, la ausencia de colonización  
ya que su colonización micorrícica coexistió junto en los helechos en general y las Polypodiaceae en  
con abundantes pelos radicales y la presencia de particular, podría deberse a la coevolución planta-  
numerosos pelos radicales es común en plantas simbionte fúngico, ya que esta familia incluye al  
no micorrícicas o micorrícicas facultativas (Janos, grupo de helechos denominados “no-grammítidos”  
1
2
980; Lehnert et al., 2017; Brundrett & Tedersoo, de la subfamilia Polypodioideae (Schuettpelz et al.,  
018). 2016) que evolutivamente ha perdido la simbiosis  
La colonización tipo Paris en helechos nativos se MA, independizándose de la asociación simbiótica  
ha registrado en especies terrestres de las familias en sus raíces como una vía nutricional para la  
Blechnaceae, Dicksoniaceae (= Lophosoriaceae), planta (Janos, 2007; Lehnert et al., 2009, 2017).  
Dryopteridaceae, Gleicheniaceae y Pteridaceae Contrariamente, los representantes “grammítidos”  
formando MA como hospedantes micorrícicos de la subfamilia monofilética Grammitidioideae  
“
consistentemente colonizados” por HMA (Zhou et al., 2023), continuaron utilizando sus  
(Fernández et al., 2012a, b).Así, nuestros resultados simbiosis radicales como un modo efectivo de  
incorporan a las Anemiaceae nativas a este grupo de adquirir sus nutrientes y presentan altas tasa de  
hospedantes “consistentemente colonizados” que colonización por HMA (Lehnert et al., 2017).  
podrían considerarse como micorrícicos obligados La ausencia de colonización en los individuos  
mientras se constaten sus simbiosis micorrícicas en saxícolas de P. pinnatifida indicarían el carácter  
su extensa área de distribución.  
facultativo de las simbiosis MA en esta especie de  
En la evolución de los helechos y licófitos Polypodiaceae.  
hubo una reducción de la dependencia micorrícica  
La hipótesis de Baylis (1975), establece que  
correlacionada con la disminución del diámetro la dependencia micorrícica está relacionada con  
de las raíces, un aumento de los pelos radicales la arquitectura radical y de manera inversa con la  
junto con la adquisición del hábito epífito y cantidad y longitud de sus pelos radicales. Así,  
la disminución de la colonización micorrícica cuando las raíces tuvieran escasos pelos radicales  
(Schuettpelz & Pryer, 2009; Lehnert et al., 2017; y ramificaciones, los hospedantes dependerían más  
Brundrett & Tedersoo, 2018). En nuestro país, de sus simbiosis micorrícicas para la adquisición  
los integrantes epífitos de Polypodiaceae han de nutrientes que aquéllos con las raíces finamente  
sido considerados no micorrícicos en el bosque ramificadas o con abundantes pelos radicales  
valdiviano (Fernández et al., 2010, 2012a, b) y (Fitter, 2004). En todos los sitios muestreados se  
en el Palmar del Espinal (Velázquez et al. 2010); observaron pelos radicales en las raíces colonizadas,  
por el contrario, estuvieron asociados formando una desventaja para el costo-beneficio de la planta  
MA en bosques de Polylepis del Chaco serrano cuando los nutrientes del suelo podrían estar al  
(Menoyo et al., 2007). La ausencia de asociación alcance gracias a la interacción con los HMA.  
micorrícica en Polypodiaceae podría asociarse Sin embargo, fueron estos mismos pelos radicales  
al tipo de hábitat epífito como también ocurre en los que funcionan como puntos de entrada para la  
Hymenophyllaceae y Gleicheniaceae distribuidas colonización de los HMA, lo que podría indicar que  
385  
Bol. Soc. Argent. Bot. 59 (3) 2024  
su formación antecede a la asociación simbiótica raíces de A. tomentosa var. anthriscifolia a través  
y aportaría evidencias para reforzar la hipótesis de pelos radicales, una característica muy común  
sobre el carácter facultativo de la asociación de en helechos y licófitos a nivel mundial (Brundrett,  
A. tomentosa var. anthriscifolia con los HMA, en 2002; Dickson, 2004; Zhang et al., 2004; Smith &  
oposición a la hipótesis de que este helecho forma Read, 2008; Pressel et al., 2016), coincidiendo con  
simbiosis obligada con estos hongos, basada en los registros previos de MA en las especies nativas  
su constante presencia en todas las poblaciones de la Patagonia (Fernández et al., 2012b).  
estudiadas de esta variedad y en el taxón específico  
A. tomentosa var. anthriscifolia es una especie  
en otras áreas del Chaco Serrano del país (Fracchia nativa con reconocidos usos en medicina popular  
et al., 2009). Por otra parte, el carácter facultativo de sus frondes como béquico y expectorante, con  
de la simbiosis ha sido mencionado como una una amplia distribución que abarca desde la selva  
característica muy común en helechos; la presencia misionera hasta el litoral del Río de la Plata, a  
o ausencia de simbiontes en las raíces y el grado lo largo de toda la llanura del centro-oeste del  
de dependencia micorrícica en este grupo basal país (Barboza et al., 2006), llegando a América  
de plantas vasculares estaría supeditada no sólo Meridional, Bolivia, Brasil y Paraguay (De la Sota et  
a la anatomo-morfología de las raíces de los al., 2009). Otras especies nativas del género Anemia,  
hospedantes sino a la disponibilidad de nutrientes como A. australis (= A. tomentosa var. australis) son  
en el sustrato (Janos, 1993, 2007; Brundrett, 2002; popularmente utilizadas y tienen un amplio mercado  
Fernández et al., 2010; Martínez et al., 2012; Pressel comercial como hierbas medicinales (Luján et  
et al., 2016). Esta hipótesis ampliamente aceptada al., 2000). Son escasos los trabajos exploratorios  
aún no ha sido totalmente demostrada. Por esta enfocados en las plantas medicinales nativas y  
razón, siguiendo la propuesta de Baylis (1975) sobre sus simbiosis radicales (Polanco & Lugo, 2005) y  
un continuo para la dependencia micorrícica desde las especies estudiadas fueron angiospermas. Los  
la condición facultativa a la obligada, la ausencia resultados de este trabajo aportan nueva información  
de colonización en plantas reproductivamente sobre las asociaciones con endófitos fúngicos  
maduras indicaría que la asociación puede ser en raíces de helechos medicinales y nativos. La  
facultativa. Al mismo tiempo, el registro de la detección de la simbiosis MA en A. tomentosa var.  
asociación activa en el hospedante no implicaría que anthriscifolia, del tipo Paris y consistentemente  
la interacción sea exclusivamente obligada, porque establecida en las poblaciones estudiadas del Chaco  
las raíces muestreadas y analizadas representan una Serrano en San Luis es información de base que  
fracción dispersa del total de raíces colonizadas del podrá utilizarse en estudios para profundizar los  
hospedante, sumada a la discontinuidad temporal efectos de esta simbiosis en este helecho medicinal,  
que afecta al muestreo y que influye directamente con especial interés en los beneficios que puedan  
sobre estas interacciones por su comportamiento conferirles los HMA en cuanto a la producción de  
estacional (Smith & Read, 2008), también registrado principios activos de interés farmacéutico medicinal  
en áreas del Chaco Serrano (Lugo & Cabello, 2002; o aplicable a perfumería como sus aceites esenciales  
Lugo et al., 2003).  
(Santos et al., 2006; Pinto et al., 2013). Además,  
La colonización MA de A. tomentosa var. la implementación del cultivo de A. tomentosa var.  
anthriscifolia en las Sierras Centrales de San anthriscifolia podría contribuir a su utilización  
Luis fue del tipo Paris. Este tipo de colonización como planta ornamental. Estas metodologías de  
micorrícica es considerado como el más frecuente cultivo que involucran la inoculación con hongos  
en las comunidades naturales de plantas terrestres micorrícicos, previa detección de la presencia de  
(Brundrett & Kendrick, 1990a, b) y predominante simbiontes HMAen otras especies nativas de amplio  
en los helechos y licófitos (Smith & Smith, 1997). uso en medicina popular, serían beneficiosas tanto  
Los resultados obtenidos confirman a Paris como para su producción como para la biodiversidad de  
el morfótipo típico de la asociación MA en A. los ambientes serranos. Además, esta información  
tomentosa var. anthriscifolia, ya que esta morfología podrá implementarse para favorecer la propagación  
de colonización se encontró en los individuos para la comercialización con fines ornamentales de  
analizados en los tres sitios muestreados. Además, este helecho nativo considerado con potencial para  
se observaron hifas de HMA colonizando las floricultura (Morero et al., 2014).  
386  
M. L. Torres et al. - Simbiontes fúngicos de helechos medicinales de Argentina  
contribución de loS autoreS  
ANTONY, R. & S. SURESH. 2022. Ethnobotanical  
uses of ferns and lycophytes of Kerala. En:  
MARIMUTHU, J., H. FERNÁNDEZ, A. KUMAR  
& S. THANGAIAH (eds.), Ferns, pp. 413-432.  
Springer, Singapore.  
MLT realizó predominantemente con la  
colaboración de ML y MCC la recolección y  
acondicionamiento de los materiales vegetales  
para su posterior análisis, aplicó las metodologías BARBOZA, G. E., J. J. CANTERO, C. O. NUÑEZ &  
utilizadas, analizó las muestras y los resultados  
obtenidos. La discusión de los datos, la elaboración  
de las conclusiones y la redacción del manuscrito de  
este trabajo fueron realizados mayoritariamente por  
MLT y ML con la revisión crítica de EMC y MCC  
del manuscrito original. La redacción del texto en  
inglés es responsabilidad de ML.  
L. ARIZA ESPINAR. 2006. Flora Medicinal de la  
Provincia de Córdoba (Argentina): Pteridófitas y  
Antófitas silvestres o naturalizadas. Museo Botánico  
de Córdoba, Córdoba.  
BARBOZA, G. E., J. J. CANTERO, C. O. NUÑEZ,  
A. PACCIARONI & L. ARIZA ESPINAR.  
2009. Medicinal plants: A general review and a  
phytochemical and ethnopharmacological screening  
of the native Argentine Flora. Kurtziana 34: 7-365.  
BARROW, J. R. 2003. Atypical morphology of dark  
septate fungal root endophytes of Bouteloua in arid  
southwestern USA rangelands. Mycorrhiza 13: 239-  
247. https://doi.org/10.1007/s00572-003-0222-0  
agradecimientoS  
Los autores agradecemos especialmente la  
colaboración de la Microb. Hebe J. Iriarte (CPA  
del IMIBIO-UNSL-CONICET-CCT SL) en la BAYLIS, G. T. S. 1975. The magnolioid mycorrhiza and  
elaboración de las Figuras y Tablas de este trabajo.  
Este trabajo fue financiado con fondos del PROICO  
mycotrophy in root systems derived from it. En:  
SANDERS F. E., B. MOSSE & P. B. TINKER (eds.),  
Endomycorrhizas, Proceedings of a Symposium  
held at the University of Leeds, 22-25 July 1974, pp.  
373-389. Academic Press, London.  
0
2-2023-FQByF (Universidad Nacional de San  
Luis). Además, para llevar adelante este trabajo,  
MLT fue beneficiaria de una Beca Estímulo  
financiada por FQByF (SeCyT, Universidad BECERRA, A., M. CABELLO & F. CHIARINI. 2007.  
Nacional de San Luis). M. A. Lugo es Investigadora  
del IMIBIO-UNSL-CONICET-CCT SL.  
Arbuscular mycorrhizal colonization of vascular  
plants from the Yungas forests, Argentina. Ann. For.  
Sci. 64: 765-772.  
BONFANTE, P. & A. GENRE. 2010. Mechanisms  
underlying beneficial plant-fungus interactions in  
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