anatomía del Pecíolo de 16 eSPecieS de PolyPodiaceae  
PreSenteS en méxico  
Petiole anatomy of 16 SPecieS of PolyPodiaceae from mexico  
1
1
1
Sarahi Luis-Enríquez , Aniceto Mendoza-Ruiz * , Jacqueline Ceja-Romero  
2
Ernesto Velázquez-Montes  
&
Summary  
Background and aims: Several works have shown that the petiole possesses useful  
anatomical characteristics for differentiating groups. Therefore, we carried out a  
descriptive and comparative anatomical study of the basal, middle, and apical regions of  
the petiole of 16 species belonging to 8 genera of Polypodioideae growing in Mexico, to  
identify anatomical characters that can contribute to their delimitation and identification  
M&M: Samples were collected from the basal, middle, and apical regions of the petiole  
and processed according to the paraffin embedding technique to obtain permanent  
preparations. The generated information was evaluated through a clustering analysis  
and a principal component analysis.  
Results:All petioles showed an unistratified epidermis, a cortex differentiated into external  
and internal, and vascular bundles with Polypodium-type distribution. Differences were  
registered in the petiole diameter, indument type, circumendodermal band, and number  
of vascular bundles. Four types of external cortex are recognized and the presence of  
nectaries in Campyloneurum amphostenon and C. costatum is reported for the first  
time, as well as the glandular hairs inserted at the base of the scales in Microgramma  
percussa. Identification keys were elaborated.  
1
. Área de Botánica estructural y  
Sistemática Vegetal, Departamento  
de Biología, Universidad Autónoma  
Metropolitana, Unidad Iztapalapa,  
Ciudad de México, México  
2
.
Laboratorio de Plantas  
Vasculares, Departamento de  
Biología Comparada, Facultad de  
Ciencias, Universidad Nacional  
Autónoma de México, Ciudad de  
México, México  
*amr@xanum.uam.mx  
Citar este artículo  
LUIS-ENRÍQUEZ, S., A. MENDOZA-  
RUIZ, J. CEJA-ROMERO E.  
VELÁZQUEZ-MONTES. 2024.  
Anatomía del pecíolo de 16 especies  
de Polypodiaceae presentes en  
México. Bol. Soc. Argent. Bot. 59:  
Conclusions: The anatomical characteristics of the petiole allow us to differentiate  
taxonomically the genera and most of the species analyzed, the most important traits  
being the petiole diameter, the characteristics of the circumendodermal band, and the  
presence of aerophores and/or wings.  
&
Key wordS  
273-298.  
Aerophores, circumendodermal band, ferns, nectaries, Polypodioideae, vascular bundles.  
DOI: https://doi.  
org/110.31055/1851.2372.v59.  
n3.44531  
reSumen  
Introducción y objetivoS: Diversos trabajos han mostrado que el pecíolo posee  
características anatómicas útiles en la diferenciación de grupos, por lo que realizamos  
el estudio anatómico descriptivo y comparativo de las regiones basal, media y apical  
del pecíolo de 16 especies pertenecientes a 8 géneros de Polypodioideae que crecen  
en México, con la finalidad de identificar caracteres anatómicos que puedan contribuir  
a su delimitación e identificación.  
M&M: Se recolectaron muestras de las regiones basal, media y apical del pecíolo y se  
procesaron a través de la técnica de inclusión en parafina para obtener preparaciones  
permanentes. La información generada se evaluó mediante un análisis de  
agrupamientos y un análisis de componentes principales.  
Resultados:Todos los pecíolos mostraron epidermis uniestratificada, córtex diferenciado  
en externo e interno y haces vasculares con distribución tipo Polypodium. Se observaron  
diferencias en el diámetro del pecíolo, tipo de indumento, banda circumendodermal  
y número de haces vasculares. Se reconocen cuatro tipos de córtex externo y se  
reporta por primera vez la presencia de nectarios en Campyloneurum amphostenon  
y C. costatum, así como pelos glandulares insertados en la base de las escamas en  
Microgramma percussa. Se elaboraron claves de identificación.  
Conclusiones: Las características anatómicas del pecíolo permiten diferenciar  
taxonómicamente a los géneros y la mayoría de las especies analizadas, siendo  
los rasgos más importantes el diámetro del pecíolo, las características de la banda  
circumendodermal y la presencia de aeróforos y/o alas.  
Recibido: 13 Mar 2024  
Aceptado: 5 Jun 2024  
Publicado en línea: 30 Sep 2024  
Publicado impreso: 30 Sep 2024  
Editor: Gonzalo J. Márquez  
PalabraS clave  
Aeróforos, banda circumendodermal, haces vasculares, helechos, nectarios,  
Polypodioideae.  
ISSN versión impresa 0373-580X  
ISSN versión on-line 1851-2372  
273  
Bol. Soc. Argent. Bot. 59 (3) 2024  
introducción  
así como explorar su utilidad en la delimitación e  
identificación de los taxones analizados.  
La familia Polypodiaceae ocupa el segundo  
lugar en riqueza específica dentro de los helechos,  
su distribución es cosmopolita y, de acuerdo con materialeS y métodoS  
la clasificación del PPG I (2016), se divide en  
seis subfamilias, de las cuales Grammitidoideae, Material estudiado  
Loxogrammoideae y Polypodioideae están  
El material botánico se obtuvo de colectas  
presentes en México, siendo esta última la mejor realizadas en el campo y de ejemplares  
representada en el país con ocho de sus nueve herborizados, el nombre de las especies y los datos  
géneros.  
de los especímenes estudiados se presentan en la  
La circunscripción taxonómica de la subfamilia Tabla 1. Los ejemplares de respaldo se encuentran  
Polypodioideae (sensu PPG I, 2016) y de los géneros depositados en el Herbario Metropolitano de la  
que la integran se ha modificado en los últimos Universidad Autónoma Metropolitana, unidad  
años, así por ejemplo Smith et al. (2006), con base Iztapalapa, México (UAMIZ).  
en evidencia molecular y morfológica, segregaron a  
Serpocaulon de Polypodium, mientras que Smith & Análisis Anatómico  
Tejero-Díez (2014) y Assis et al. (2016) redefinieron  
De cuatro individuos de cada número de  
los géneros Pleopeltis y Pecluma respectivamente. colecta (Tabla 1) se cortaron segmentos de 5 mm  
Más recientemente, Wei & Zhang (2022) propusieron de largo, de las regiones basal, media y apical del  
a partir de Polypodioideae tres nuevas subfamilias: pecíolo de hojas maduras, las cuales se fijaron en  
Adetogrammoideae, Campyloneuroideae FAA(formaldehído-ácido acético glacial-alcohol-  
Serpocauloideae, lo que muestra la necesidad de agua 5:5:45:45; Johansen, 1940) durante 48 horas  
continuar con el estudio del grupo. y se almacenaron en GAA (glicerol-alcohol-agua  
y
Son diversos los trabajos sobre anatomía 1:2:2; Sass, 1958) hasta su procesamiento. En el  
de helechos que han registrado la utilidad de caso del material herborizado, los fragmentos del  
esta fuente de información en la resolución pecíolo previamente se rehidrataron siguiendo la  
de problemas taxonómicos, encontrando en el técnica de Lactofenol (Peña & Saralegui, 1982).  
pecíolo caracteres con valor diagnóstico como Utilizando el protocolo de inclusión en parafina  
el número, forma, arreglo y configuración del (Johansen, 1940) y empleando un micrótomo  
xilema en los haces vasculares y la presencia de de rotación Leica RM2125, se obtuvieron cortes  
la banda circumendodermal alrededor de estos transversales de 12-20 μm de grosor, los cuales  
(
Ogura, 1972; Lin & De Vol, 1977, 1978; Davies, se tiñeron con Safranina-azul de Astra (Kraus  
®
1
2
2
991; Ummu-Hani et al., 2013; Noraini et al., & Arduin, 1997) y montaron con Entellan Neu  
014; Resmi et al., 2016; Palacios-Rios et al., (Merck, Alemania). De manera complementaria,  
019; Tan et al., 2020; Mondal & Moktan, 2023). en cortes de material fresco y procesado, se  
EnparticularparalasubfamiliaPolypodioideae realizaron las siguientes pruebas histoquímicas:  
(
sensu PPG I, 2016), varios artículos incluyen floroglucina-ácido clorhídrico para evidenciar  
información sobre la anatomía del pecíolo de lignina, yodo en cloruro de zinc para celulosa,  
algunas especies que están presentes en México cloruro férrico al 10% para taninos, lugol para  
(
de la Sota, 1966; Zlotnik, 1987, 1991; Ferrari, determinar la presencia de almidones (Johansen,  
2
2
009; Tejero-Díez et al., 2010; Hernández et al., 1940; Curtis, 1986) y solución de Fehling para  
012; Jaimez et al., 2021), sin embargo, aún hace la presencia de azucares reductores en nectarios  
falta conocer las características de esta estructura (Díaz-Castelazo et al., 2005). Las observaciones  
en un mayor número de representantes del grupo. se hicieron en un microscopio óptico Olympus  
Por esta razón, el objetivo del presente trabajo BX41, al que se le adaptó una cámara Olympus  
fue realizar el estudio anatómico descriptivo y C5060 para tomar las fotomicrografías.  
comparativo de las regiones basal, media y apical  
Con la información obtenida se creó una  
del pecíolo de 16 especies de los 8 géneros de la matriz de datos con 16 caracteres cualitativos y  
subfamilia Polypodioideae que crecen en México, siete cuantitativos, de estos últimos se obtuvo  
274  
S. Luis-Enríquez et al. - Anatomía del pecíolo en especies de Polypodiaceae  
Tabla 1. Lista de especies y datos de los especímenes de respaldo recolectados en México.  
No. de colecta y No.  
de registro UAMIZ  
Vegetación y altitud  
en m s.n.m.  
Especie  
Localidad  
Campyloneurum  
amphostenon  
SLE 69 (UAMIZ-86870)  
Santiago Xiacui, Oaxaca  
BPE, 2537 m  
AMR 2502 (UAMIZ-90939)  
(
Kunze ex Klotzsch) Fée  
Campyloneurum costatum  
Kunze) C. Presl  
SLE 82 (UAMIZ-86877)  
Maravilla Tenejapa, Chiapas  
Catemaco, Veracruz  
BTP, 265 m  
(
SLE 57 (UAMIZ-86885)  
AMR 2474 (UAMIZ-90937)  
AMR 170 (UAMIZ-47298)  
SLE 83 (UAMIZ-86880)  
SLE 87 (UAMIZ-86879)  
SLE 44 (UAMIZ-86887)  
SLE 60 (UAMIZ-86890)  
SLE 18 (UAMIZ-86893)  
SLE 19 (UAMIZ-86895)  
JCR 2331 (UAMIZ-90932)  
Microgramma  
lycopodioides (L.) Copel.  
Restos de BTP, 325  
Chicoasén, Chiapas  
Maravilla Tenejapa, Chiapas  
La Trinitaria, Chiapas  
VS con encinos, 1010 m  
BTP, 265 m  
Microgramma percussa  
(Cav.) de la Sota  
VS, 1400 m  
Juan Galindo, Puebla  
BMM, 1245 m  
BMM, 1136 m  
Niphidium crassifolium  
L.) Lellinger  
(
Santiago Comaltepec, Oaxaca  
Pecluma alfredii var.  
cupreolepis (A. M.  
Evans) A. R. Sm.  
Molango de Escamilla, Hidalgo  
BMM, 1507 m  
Zacapoaxtla, Puebla  
Tlayacapan, Morelos  
Restos de BMM, 1400 m  
BE con leguminosas,  
1710 m  
AMR 2507 (UAMIZ-90940)  
Pecluma ferruginea  
(M. Martens & Galeotti)  
SLE 77 (UAMIZ-86898)  
SLE 80 (UAMIZ-86901)  
M. G. Price  
Tepoztlán, Morelos  
BPE, 1700 m  
Pecluma hartwegiana  
SLE 57 (UAMIZ-86885)  
(Hook.) F. C. Assis  
Santiago Comaltepec, Oaxaca  
BPE, 2843 m  
AMR 2501 (UAMIZ-90938)  
&
Salino  
SLE 48 (UAMIZ-86908)  
SLE 49 (UAMIZ-86909)  
SLE 72 (UAMIZ-86928)  
SLE 50 (UAMIZ-86926)  
SLE 56 (UAMIZ-86927)  
Cotaxtla, Veracruz  
Tesechoacán, Veracruz  
San Andrés Tuxtla, Veracruz  
Catemaco, Veracruz  
Potrero, 15 m  
Potrero, 1 m  
Phlebodium decumanum  
Willd.) J. Sm.  
(
BTP, 163 m  
Pleopeltis astrolepis  
Liebm.) E. Fourn.  
VS, 385 m  
(
Catemaco, Veracruz  
Restos de BTP, 325 m  
BC, 3012 m  
AMR 2361 (UAMIZ-90935) Capulálpam de Méndez, Oaxaca  
RAC 9 (UAMIZ-86921)  
SLE 13 (UAMIZ-86931)  
SLE 14 (UAMIZ-86917)  
Chilchotla, Puebla  
Milpa Alta, CDMX  
BPE, 2916 m  
BP, 2340 m  
Pleopeltis madrensis (J.  
Sm.) A. R. Sm. & Tejero  
Mineral del Chico, Hidalgo  
BE con Abies, 2678  
BMM, 2004 m  
BEP, 1635  
AMR 2353 (UAMIZ-90934) Capulálpam de Méndez, Oaxaca  
AMR 2405 (UAMIZ-90936) Landa de Matamoros, Querétaro  
Pleopeltis thyssanolepis  
(A. Braun ex Klotzsch) E.  
G. Andrews & Windham  
VS derivada de  
BP, 2340 m  
SLE 11 (UAMIZ-86919)  
Milpa Alta, CDMX  
AMR 2202 (UAMIZ-78684)  
SLE 20 (UAMIZ-86911)  
Copel.) A. R. Sm. & Tejero  
SLE 32 (UAMIZ-86915)  
SLE 46 (UAMIZ-86930)  
Pahuatlán, Puebla  
Molango de Escamilla, Hidalgo  
San Bartolo Tutotepec, Hidalgo  
Juan Galindo, Puebla  
BPE, 1866 m  
BMM, 1507 m  
BMM, 855 m  
BMM, 1245 m  
Pleopeltis villagranii  
(
Polypodium puberulum  
Schltdl. & Cham.  
Serpocaulon dissimile  
RAC 18 (UAMIZ-87047)  
SLE 88 (UAMIZ-87061)  
Ayahualulco, Veracruz  
La Trinitaria, Chiapas  
BPE, 2500 m  
VS, 1400 m  
(
L.) A. R. Sm.  
Serpocaulon falcaria  
Kunze) A.R. Sm.  
SLE 63 (UAMIZ-87062)  
SLE 64 (UAMIZ-87065)  
Santiago Comaltepec, Oaxaca  
Santiago Comaltepec, Oaxaca  
BMM, 1499 m  
BMM, 1626 m  
(
Abreviaturas= UAMIZ: Acrónimo del Herbario Metropolitano de la Universidad Autónoma Metropolitana, unidad  
Iztapalapa, México. Colectores: AMR: Aniceto Mendoza Ruiz; JCR: Jacqueline Ceja Romero; RAC: Rubén Agustín  
Camacho; SLE: Sarahi Luis Enríquez. Vegetación: BC: bosque de coníferas; BE: bosque de encino; BEP: bosque de  
encino-pino; BMM: bosque mesófilo de montaña; BP: bosque de pino; BPE: bosque de pino-encino; BTP: bosque tropical  
perennifolio; VS: vegetación secundaria (Tipos de vegetación según Rzedowski, 1978).  
275  
Bol. Soc. Argent. Bot. 59 (3) 2024  
Tabla 2. Caracteres anatómicos evaluados en los pecíolos de las 16 especies estudiadas. Acrónimos  
entre paréntesis. Abreviatura= BC: banda circumendodermal.*Tomado como el promedio de la zona  
adaxial, abaxial y lateral (Mahley et al., 2018). **Con respecto al lumen celular.  
Caracteres cualitativos  
Caracteres cuantitativos  
1
2
3
4
5
6
7
8
9
1
. Surco dorsal (SD)  
= presente; 1= ausente  
. Aeróforos (Ae)  
= presente; 1= ausente  
. Alas (Al)  
1
7. Diámetro del pecíolo en eje lateral (DEL)  
0
1
8. Diámetro del pecíolo en eje dorsiventral  
(DED)  
0
1
2
2
2
2
9. Largo de las alas (LAl)  
0= presente; 1= ausente  
. Nectarios (Ne)  
0. Grosor de la cutícula (GC)  
0
= presente; 1= ausente  
. Derivados epidérmicos (DE)  
= ausentes; 1= pelos; 2= escamas; 3= pelos y escamas  
. Forma de las células epidérmicas (FCE)  
= cuadradas; 1= isodiamétricas; 2= ambas  
. Epidermis esclerosada (EE)  
= presente; 1= ausente  
. Tipo de córtex externo (CE)  
= tipo 1; 2= tipo 2; 3= tipo 3; 4= tipo 4  
. Continuidad del córtex externo (CCE)  
= continuo; 2= discontinuo  
0. Contenido celular del córtex interno (CI)  
= ausente; 1= taninos; 2= almidones; 3= ambos  
1. Presencia de la BC (PBC)  
= presente; 1= ausente  
2. Continuidad de la BC (CBC)  
= sin BC; 1= continua; 2= discontinua  
3. Proporción de engrosamiento de la BC** (PEBC)  
1. Grosor de la epidermis (GE)  
2. Grosor del córtex externo* (GCE)  
3. Número de haces vasculares (NHV)  
0
0
0
1
1
0
1
1
1
0
0
0= sin BC; 1= -¼ del lumen; 2= ¼; 3= ½; 4= ¾;  
5= total del lumen; 6= más de una capa de células con BC  
1
1
1
4. Forma de los engrosamientos de la BC (FBC)  
= sin BC; 1= casquete; 2= forma de U  
5. Fusión de los haces vasculares de mayor tamaño (FHV)  
= sin fusionar; 2= parcialmente fusionados; 3= fusionados  
6. Estratos del periciclo (EP)  
= 1; 2= 1-2; 3= 1-3; 4= 1-4  
0
1
1
276  
S. Luis-Enríquez et al. - Anatomía del pecíolo en especies de Polypodiaceae  
la media a partir de 20 mediciones por muestra  
El diámetro del pecíolo mostró diferencias  
(
Tabla 2). Se realizó un análisis de agrupamiento (Tabla 5), las mayores dimensiones se presentan  
con el método de distancia euclidiana como en Niphidium crassifolium y Phlebodium  
índice de similitud y la técnica de ligamiento de decumanum, mientras que Microgramma  
las medias aritméticas no ponderadas (UPGMA), lycopodioides y Pleopeltis astrolepis tiene las  
así como un análisis de componentes principales, menores.  
para lo anterior se utilizó el programa NCSS 12  
Statistical Software, 2018 (NCSS, Kaysville, Indumento  
Utah, USA, ncss.com/software/ncss).  
En las especies de Pecluma y Polypodium, así  
Finalmente se elaboraron las ilustraciones de como en Serpocaulon dissimile, se presentaron  
los cortes para mostrar la forma del contorno, pelos uniseriados de 2-3 células de longitud  
la distribución del esclerénquima y de los (Fig. 7E-F). En Serpocaulon falcaria y en los  
haces vasculares. Para las descripciones de las representantes de Pleopeltis se encontraron  
características del contorno se siguió la propuesta escamas peltadas (Fig. 7G-H). En Microgramma  
de Ummu-Hani et al. (2013), quienes determinan percussa también se observaron escamas peltadas,  
de manera independiente la forma de la cara acompañadas de pelos glandulares insertos en su  
adaxial y la abaxial del pecíolo, delimitando base (Fig. 7I).  
ambas superficies a partir de los aeróforos o de  
las alas (Tabla 3).  
Nectarios  
En Campyloneurum amphostenon y C.  
costatum se observaron cavidades en la superficie  
del pecíolo, las cuales por sus características y  
resultado positivo a la prueba de Fehling (Fig.  
reSultadoS  
Se detallan las diferencias cualitativas y 7J), se reconocieron como nectarios foliares  
cuantitativas más relevantes registradas para no vascularizados (cf. Weber & Keeler, 2012).  
cada uno de los caracteres de las especies También se observaron nectarios en la superficie  
estudiadas (Tablas 4 y 5).  
abaxial de la lámina en la unión de las venas  
laterales principales con la vena media.  
Contorno  
A lo largo del pecíolo la forma del contorno Aeróforos y alas  
en la superficie adaxial es ampliamente convexa,  
Los aeróforos estuvieron presentes  
arco convexa, estrechamente convexa, plana en Phlebodium decumanum, Polypodium  
o semicircular, mientras que en la superficie puberulum, Pecluma hartwegiana y las especies  
abaxial varió de semicircular, ¾ de círculo, de Serpocaulon. Éstos se hallan constituidos  
arco convexa o en forma de U (Tabla 3, Figs. internamente por parénquima con amplios  
1
-6). Únicamente en las especies de Pecluma, espacios intercelulares y estomas en la superficie,  
los contornos fueron semicirculares en ambas interrumpiendo así la continuidad del córtex  
superficies (Fig. 1P-X). externo (Fig. 7K-L); estas estructuras en  
La presencia de un surco dorsal fue evidente apariencia externa se observan como dos líneas  
en las dos especies de Campyloneurum, en pálidas en la superficie del pecíolo.  
Niphidium crassifolium y en Serpocaulon  
falcaria (Fig. 1B-C, E-F, N-O, 2V-X).  
En la porción media y apical del pecíolo de  
Pecluma alfredii var. cupreolepis, P. ferruginea  
En sección transversal todas las especies y de las especies de Pleopeltis se presentaron  
tienen epidermis uniestratificada con células alas (Figs. 1Q-R, T-U; 2D-F, I, K-L, 4E-F, H-I,  
isodiamétricas y cuadradas; en los representantes 5A-C, E-F), mientras que en Campyloneurum,  
de Campyloneurum, Polypodium y Serpocaulon, Microgramma y Niphidium crassifolium, la base  
así como en Phlebodium decumanum, las paredes de la lámina es decurrente (Fig. 1C, F, G-I, N-O;  
celulares son gruesas y esclerosadas (Fig. 7A), 3C, F-I; 4B-C), en todos los casos hay estomas  
en el resto de los taxones (Fig. 7B-D), las en la superficie y el córtex externo se interrumpe  
paredes son delgadas y no esclerosadas.  
por debajo de ellas, salvo en Pecluma alfredii var.  
277  
Bol. Soc. Argent. Bot. 59 (3) 2024  
Tabla 3. Descripción de la forma del contorno en la cara adaxial / cara abaxial del pecíolo de las especies  
examinadas.  
Forma del contorno  
Especies  
Región basal  
Región media  
Región apical  
Campyloneurum  
amphostenon  
Ampliamente convexo/  
Ampliamente convexo con  
surco tenue / semicircular  
Ampliamente convexo con  
surco tenue / arco convexo  
semicircular  
Arco convexo con surco  
tenue / semicircular  
Arco convexo con  
surco / semicircular  
Arco convexo con  
surco / semicircular  
C. costatum  
Arco convexo /  
arco convexo  
Arco convexo /  
ampliamente convexo  
Arco convexo /  
ampliamente convexo  
Microgramma lycopodioides  
M. percussa  
Ampliamente convexo  
Ampliamente convexo  
Ampliamente convexo  
/
semicircular  
/ semicircular  
/ semicircular  
Semicircular /  
semicircular  
Ampliamente convexo con  
surco / forma de “U”  
Ampliamente convexo con  
surco / forma de “U”  
Niphidium crassifolium  
Pecluma alfredii  
var. cupreolepis  
Semicircular /  
semicircular  
Semicircular /  
semicircular  
Semicircular /  
semicircular  
Arco convexo / semicircular  
Arco convexo / semicircular  
Semicircular / semicircular  
Arco convexo / semicircular  
Arco convexo / ¾ de círculo  
Semicircular / semicircular  
P. ferruginea  
P. hartwegiana  
Ampliamente convexo  
Ampliamente convexo  
/ ¾ de círculo  
Ampliamente convexo  
/ ¾ de círculo  
Phlebodium decumanum  
Pleopeltis astrolepis  
P. madrensis  
/
¾ de círculo  
Arco convexo /  
arco convexo  
Arco convexo / arco convexo Arco convexo / arco convexo  
Estrechamente convexo  
Estrechamente convexo  
/ ¾ de círculo  
Estrechamente convexo  
/
¾ de círculo  
/ semicircular  
Ampliamente convexo  
P. thyssanolepis  
P. villagranii  
Plano / ¾ circulo  
Arco convexo / semicircular  
/
¾ de círculo  
Semicircular /  
semicircular  
Arco convexo / arco convexo Arco convexo / arco convexo  
Ampliamente semicircular  
Ampliamente convexo  
/ ¾ de círculo  
Ampliamente convexo  
Polypodium puberulum  
/
semicircular  
Ampliamente convexo  
¾ de círculo  
Ampliamente convexo  
semicircular  
/ forma de u  
Ampliamente convexo  
/ ¾ de círculo  
Serpocaulon dissimile  
S. falcaria  
Semicircular / ¾ de círculo  
½ de cuadrado / semicircular  
/
Ampliamente convexo  
con surco / semicircular  
/
cupreolepis y P. ferruginea en donde es continuo se observaron diferencias en el engrosamiento  
(
Fig. 1P-U; Fig. 4D-I).  
de las paredes celulares, el tamaño del lumen  
y la presencia de taninos impregnados en las  
paredes celulares o en el interior del lumen,  
Córtex  
Se diferenció en dos zonas: la externa y la reconociéndose cuatro tipos de córtex externo.  
interna. El córtex externo se ubica por debajo En el tipo 1, todas las células son de un tamaño  
de la epidermis, forma un anillo discontinuo uniforme con presencia de taninos en su interior,  
debido a la presencia de aeróforos y/o alas (Figs. de paredes ligeramente engrosadas y lignificadas,  
5
B-C, 6A-C, 7K-L), con excepción de Pecluma con un cambio al córtex interno gradual (Fig.  
alfredii var. cupreolepis y P. ferruginea donde 4A-C, 7A). En el tipo 2, las células tienen una  
es continuo a lo largo de todo el pecíolo (Figs. gradación en el tamaño, de menor a mayor de  
4
D-I, 8A). En todas las especies estudiadas está afuera hacia adentro, y el grosor de las paredes va  
conformado por esclerénquima, sin embargo, disminuyendo en el mismo sentido, mostrándose  
278  
S. Luis-Enríquez et al. - Anatomía del pecíolo en especies de Polypodiaceae  
279  
Bol. Soc. Argent. Bot. 59 (3) 2024  
280  
S. Luis-Enríquez et al. - Anatomía del pecíolo en especies de Polypodiaceae  
así una transición gradual hacia el córtex interno hacia el centro del pecíolo (Fig. 8L), y hacia  
(
Fig. 3J-L, 7B). En el tipo 3, también hay una la región apical del mismo los haces se van  
transición gradual hacia el córtex interno tanto en fusionando (Fig. 9A), de manera que el xilema  
el tamaño de las células como en el grosor de las adquiere configuraciones en “T”, “V” y “X” (Figs.  
paredes, el cual va disminuyendo de afuera hacia 8K, 9B-D). Se presentaron variaciones en el tipo  
adentro, de manera que las células adyacentes a de distribución en Microgramma lycopodioides y  
la epidermis tienen las paredes tan engrosadas Pleopeltis astrolepis, las cuales sólo presentaron dos  
que llegan a obliterar el lumen y además están haces (Fig. 1G-I, 2D-F, 3G-I, 5A-C), además, en M.  
impregnadas de taninos (Fig. 5G-H, 6D). En el lycopodioides y Pleopeltis thyssanolepis el xilema  
tipo 4, todas las células son de tamaño uniforme de los haces mayores mostró una configuración  
con paredes muy engrosadas que obliteran por lineal (Fig. 9E).  
completo el lumen y con taninos impregnados, el  
cambio al córtex interno es marcado (Fig. 4D-I, forma en que se fusionan o dividen los cordones  
C). vasculares a lo largo del pecíolo corresponden  
El córtex interno, en general está conformado a alguno de los 11 tipos de configuración  
En la mayoría de los taxones, el número y la  
7
por células de parénquima isodiamétricas, propuestos por Tejero-Díez et al. (2010, Tabla  
con granos de almidón (Fig. 8B) y espacios 6), aunque con variaciones en el número de  
intercelularesmásmarcadosqueenlazonaexterna. haces menores. Para Microgramma y Pleopeltis  
En el córtex de Campyloneurum amphostenon, astrolepis, que no se ajustaron a ninguno de ellos,  
Pleopeltis madrensis, P. thyssanolepis, Pecluma se añadieron los tipos IIb y IIId.  
y Polypodium, se observan cavidades o espacios  
intercelulares de distinta extensión (Fig. 8C-E).  
Los haces vasculares, en todas las especies  
mostraron una disposición anficribal, con un  
mayor número de estratos de floema en las  
regiones cóncavas del xilema de los haces  
Banda circumendodermal  
Los haces vasculares de casi todas las especies vasculares de mayor tamaño, así como mayor  
se encontraron rodeados por una capa de células número de capas de periciclo (Fig. 8L).  
con paredes engrosadas compuesta por celulosa  
y taninos impregnados, la cual corresponde a la Análisis numéricos  
banda circumendodermal (BC) (Fig. 8F-G). En los  
Como resultado del análisis de agrupamiento  
representantes de Campyloneurum, Phlebodium, se obtuvo un dendrograma con un índice de  
Pleopeltis, Polypodium y Serpocaulon, los correlación cofenética de 0,91 (Fig. 10), en  
engrosamientos de la BC están dispuestos en donde cada individuo se agrupó con los de  
forma de casquete (Fig. 8H), en Niphidium su especie correspondiente, con excepción de  
crassifolium y las especies de Microgramma, en los representantes de Pecluma alfredii var.  
forma de “U” (Fig. 8I), en P. ferruginea la BC cupreolepis, ya que dos individuos de la especie  
no está presente (Fig. 8J) y en P. alfredii var. (sin BC) anidaron con los representantes de  
cupreolepis solamente en la región apical del Pecluma ferruginea y los otros dos (con BC  
pecíolo de algunos individuos se observó una BC discontinua), quedaron como un subconjunto  
discontinua (Fig. 8K).  
cercano al conglomerado anterior. En el caso de  
las especies de Campyloneurum, Microgramma,  
Pecluma, Pleopeltis y Serpocaulon, cada una  
Sistema vascular  
En todas las especies los haces vasculares se agrupó con las de su género correspondiente,  
presentaron un patrón de distribución tipo excepto Pecluma hartwegiana que se asoció con  
Polypodium (Ogura, 1972), que se caracteriza Polypodium puberulum.  
porque en la región basal se presentan tres o  
En lo que respecta al análisis de componentes  
más haces vasculares, de los cuales los dos principales, los tres primeros componentes  
adaxiales son más grandes que los abaxiales y se explican el 57,47 % de la variación total. Los  
distribuyen en arco, con la apertura hacia la cara caracteres anatómicos que más aportan a la  
adaxial. En los haces mayores la configuración diferenciación de los taxones son: para el primer  
del xilema es en arco con las partes convexas componente (24,07 %), el diámetro del pecíolo en  
281  
Bol. Soc. Argent. Bot. 59 (3) 2024  
Fig. 1. Ilustraciones del contorno del pecíolo en sección transversal de la región basal (A, D, G, J, M, P, S,  
V), media (B, E, H, K, N, Q, T, W) y apical (C, F, I, L, O, R, U, X). A-C: Campyloneurum amphostenon. D-F: C.  
costatum. G-I: Microgramma lycopodioides. J-L: M. percussa. M-O: Niphidium crassifolium. P-R: Pecluma  
alfredii var. Cupreolepis. S-U: P. ferruginea. V-X: P. hatwegiana. Retícula= esclerénquima, negro= xilema.  
282  
S. Luis-Enríquez et al. - Anatomía del pecíolo en especies de Polypodiaceae  
Fig. 2. Ilustraciones del contorno del pecíolo en sección transversal de la región basal (A, D, G, J, M, P, S, V),  
media (B, E, H, K, N, Q, T, W) y apical (C, F, I, L, O, R, U, X). A-C. Phlebodium decumanum. D-F: Pleopeltis  
astrolepis. G-I: P. madrensis. J-L: P. thyssanolepis. M-O: P. villagranii. P-R: Polypodium puberulum. S-U:  
Serpocaulon dissimile. V-X: S. falcaria. Retícula= esclerénquima, negro= xilema.  
283  
Bol. Soc. Argent. Bot. 59 (3) 2024  
Fig. 3. Cortes transversales de la región basal (A, D, G, J), media (B, E, H, K) y apical (C, F, I, L) del pecíolo.  
A-C: Campyloneurum amphostenon. D-F: C. costatum. G-I: Microgramma lycopodioides. J-L: M. percussa.  
Abreviaturas= al: ala; e: escama; ne: nectario; su: surco. Escalas= A-B: 1 mm; C: 900μm; D-F: 500 μm; G-H:  
1
mm; I: 900 μm; J-L, P-R: 500 μm; M-N: 350 μm; N: 800 μm.  
la región basal y el número de haces vasculares aeróforos o alas en la región media y apical (Tabla  
en la región media; para el segundo componente 7). Tomando como base la información anterior,  
(
18,38 %), la presencia de la BC en la región se elaboraron las dos claves de identificación, una  
basal y la forma de los engrosamientos de la genérica y una específica, que a continuación se  
BC, y para el tercero (15,02 %), la presencia de presentan.  
284  
S. Luis-Enríquez et al. - Anatomía del pecíolo en especies de Polypodiaceae  
Fig. 4. Cortes transversales de la región basal (A, D, G, J, M), media (B, E, H, K, N) y apical del pecíolo.  
(C, F, I, L, O). A-C: Niphidium crassifolium. D-F: Pecluma alfredii var. cupreolepis. G-I: P. ferruginea. J-L: P.  
hartwegiana. M-O: Phlebodium decumanum. Abreviaturas= ae: aeróforo; al: ala; p: pelo; su: surco; tr: traza del  
ala. Escalas= A: 3 mm; B-C, M: 2 mm; D, J: 350 μm; E: 150 μm; F, H-I: 400μm; G, J, K: 500 μm; N-O: 1 mm.  
285  
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Fig. 5. Cortes transversales de la región basal (A, D, G, J, M), media (B, E, H, K, N) y apical del pecíolo  
(C, F, I, L, O). A-C: Pleopeltis astrolepis. D-F: P. madrensis. G-I: P. thyssanolepis. J-L: P. villagranii. M-O:  
Polypodium puberulum. Abreviaturas= ae: aeróforo; al: ala; e: escama; p: pelo. Escalas= A, J: 350 μm; B-C,  
K-L: 400 μm; D: 450 μm; E-F: 800 μm; G: 500 μm; H-I: 600 μm; M-O: 1 mm.  
286  
S. Luis-Enríquez et al. - Anatomía del pecíolo en especies de Polypodiaceae  
Fig. 6. Cortes transversales de la región basal (A, D), media (B, E) y apical del pecíolo. (C, F). A-C:  
Serpocaulon dissimile. D-F: S. falcaria. Abreviaturas= ae: aeróforo; p: pelo; su: surco. Escalas= A, E-F: 800  
μm; B-C: 500 μm; D: 1 mm.  
Clave para los géneros de la subfamilia Polypodioideae (sensu PPG I, 2016), considerados en este  
trabajo, con base en caracteres anatómicos del pecíolo.  
1. Pecíolos con alas.  
2. Pecíolos en la región basal >4 mm de diámetro en el eje lateral, con 11 o más haces vasculares.  
Niphidium  
2'. Pecíolos en la región basal <4mm de diámetro en el eje lateral, con 8 o menos haces vasculares.  
3. Cara adaxial del pecíolo con surco; células de la epidermis de paredes esclerosadas. Campyloneurum  
3'. Cara adaxial del pecíolo sin surco; células de la epidermis de paredes delgadas.  
4. Banda circumendodermal continua, con engrosamientos en “U”.  
Microgramma  
4'. Banda circumendodermal ausente o si presente discontinua, con engrosamientos en casquete.  
5. Alas del pecíolo con células esclerosadas en los ápices; escamas peltadas; córtex externo tipo 3, discontinuo.  
Pleopeltis  
5
'. Alas del pecíolo sin células esclerosadas en el ápice; pelos multicelulares uniseriados; córtex externo tipo 4,  
continuo.  
Pecluma  
1'. Pecíolos sin alas, con aeróforos como dos líneas pálidas que se extienden a lo largo del pecíolo.  
6
. Pecíolo en la región basal con 12 o más haces vasculares; BC discontinua, con engrosamientos que abarcan menos de  
del lumen.  
¼
Phlebodium  
6'. Pecíolo en la región basal con menos de 10 haces vasculares; BC continua, con engrosamientos que abarcan de ½ a más  
del lumen.  
7. Región basal del pecíolo con 5 o menos haces vasculares.  
Polypodium  
Serpocaulon  
7'. Región basal del pecíolo con 5 a 9 haces vasculares.  
287  
Bol. Soc. Argent. Bot. 59 (3) 2024  
Clave para las especies, consideradas en este trabajo, con base en caracteres anatómicos del pecíolo.  
1. Córtex externo continuo; banda circumendodermal ausente o si presente discontinua.  
2. Región media del pecíolo de 0.5 a 1.1 mm de diámetro.  
Pecluma alfredii var. cupreolepis  
2'. Región media del pecíolo de 1 a 1.8 mm de diámetro.  
Pecluma ferruginea  
1
'. Córtex externo discontinuo; banda circumendodermal presente.  
3. Pecíolos con alas.  
. Región basal del pecíolo >4 mm de diámetro en el eje lateral, con 11 o más haces vasculares.  
Niphidium crassifolium  
'. Región basal del pecíolo <4 mm de diámetro en el eje lateral, con 8 o menos haces vasculares.  
. Células de la epidermis con paredes esclerosadas; surco dorsal presente.  
4
4
5
6
. Región basal del pecíolo con 6 a 7 haces vasculares; BC engrosada a ¼ del lumen.  
Campyloneurum amphostenon  
'. Región basal del pecíolo con 4 a 5 haces vasculares; BC engrosada a más de ½ del lumen.  
Campyloneurum costatum  
6
5'. Células de la epidermis con paredes no esclerosadas; surco dorsal ausente.  
7. Córtex externo tipo 1; BC con engrosamientos en “U”, continua, engrosada a más de ¾ del lumen.  
8
. Pecíolos glabros; 2 haces vasculares en todo el pecíolo; un estrato de periciclo; xilema con configuración  
lineal.  
Microgramma lycopodioides  
8
'. Pecíolos con escamas peltadas y pelos glandulares por debajo de éstas; 3 a 4 haces vasculares en la región  
basal; dos estratos de periciclo en los haces mayores; xilema con configuración en arco.  
Microgramma percussa  
7
'. Córtex externo tipo 3; BC con engrosamientos en casquete, generalmente discontinua y engrosada menos de  
del lumen.  
. Xilema con configuración lineal; de 3 a 6 haces vasculares en la región basal del pecíolo.  
Pleopeltis thyssanolepis  
'. Xilema con configuración en arco; de 2 a 3 haces vasculares en la región basal del pecíolo.  
0. Haces vasculares sin fusionarse a lo largo del pecíolo.  
¾
9
9
1
Pleopeltis astrolepis  
10'. Haces vasculares fusionados sólo en la región apical.  
11. Región apical del pecíolo con BC discontinua, engrosada menos de ¾ del lumen.  
Pleopeltis madrensis  
Pleopeltis villagranii  
11'. Región apical del pecíolo con BC continua, engrosada más de ¾ del lumen.  
3'. Pecíolos sin alas, con aeróforos como dos líneas pálidas que se extienden a lo largo del pecíolo.  
1
2. Región basal del pecíolo con 12 o más haces vasculares; BC discontinua, con engrosamientos que abarcan menos  
de ¼ del lumen.  
Phlebodium decumanum  
1
2'. Región basal del pecíolo con 10 o menos haces vasculares; BC continua, con engrosamientos que abarcan de ½ a  
más del lumen.  
13. Región basal del pecíolo con 3 a 5 haces vasculares; grosor de la cutícula >1 µm.  
1
4. Región basal del pecíolo con 3 haces vasculares; BC engrosada a ½; región apical del pecíolo con todos los  
haces fusionados.  
Pecluma hartwegiana  
1
4'. Región basal del pecíolo de 4 a 5 haces vasculares; BC engrosada más de ¾ del lumen; región apical del  
pecíolo con un haz vascular menor y no fusionado al haz vascular mayor.  
Polypodium puberulum  
13'. Región basal del pecíolo con 5 a más haces vasculares; grosor de la cutícula <1 µm.  
15. Pecíolos con escamas basifijas; 5 a 7 haces vasculares en región basal.  
Serpocaulon falcaria  
15'. Pecíolos con pelos multicelulares uniseriados; 7 a 9 haces vasculares en la región basal.  
Serpocaulon dissimile  
288  
S. Luis-Enríquez et al. - Anatomía del pecíolo en especies de Polypodiaceae  
Fig. 7. Cortes transversales del pecíolo. A: Epidermis y córtex externo tipo 2 en Campyloneurum costatum.  
B: Epidermis y córtex externo tipo 1 en Niphidium crassifolium. C: Epidermis y córtex externo tipo 4 en  
Pecluma alfredii var. cupreolepis. D: Epidermis y córtex externo tipo 3 en Pleopeltis thyssanolepis. E-F: Pelo  
uniseriado, E: Pecluma ferruginea, F: Pecluma hartwegiana. G: Escama peltada, Serpocaulon falcaria. H:  
Escama peltada, Pleopeltis villagranii. I: Escama peltada con pelo glandular, Microgramma percussa. J:  
Prueba de Fehling en nectario, rojo indica reacción positiva a azucares, Campyloneurum amphostenon. K:  
Detalle del aeróforo, Serpocaulon dissimile. L: Región apical de Pleopeltis astrolepis en donde se observa  
la interrupción del córtex externo. Abreviaturas= ce: córtex externo; ci: córtex interno; e: escama; ep:  
epidermis, es: estoma; pg: pelo glandular. Escalas= A, D-E, H: 100 μm; B-C, F-G, K: 150 μm; I: 50 μm; J:  
200 μm; L: 350 μm.  
289  
Bol. Soc. Argent. Bot. 59 (3) 2024  
Fig. 8. Cortes transversales del pecíolo. A: Ala y córtex externo continuo, Pecluma alfredii var. cupreolepis.  
B: Prueba de lugol, granos de almidón en el córtex interno, Pecluma ferruginea. C-E: Cavidades de diversos  
tamaños en el córtex interno, C: Campyloneurum amphostenon, D: P. ferruginea, E: Pecluma hartwegiana.  
F: Prueba de cloruro férrico, en café depósitos de taninos de la banda circumendodermal (BC), Pleopeltis  
thyssanolepis. G: Prueba de yodo en cloruro de zinc, en azul engrosamientos de celulosa de la BC, P.  
thyssanolepis. H: BC en casquete, C. amphostenon. I: BC en forma de “U”, Niphidium crassifolium. J:  
Detalle del haz vascular en región basal, P. ferruginea. K: Haz vascular con BC discontinua en región  
apical. P. alfredii var. cupreolepis. L: Haz vascular mayor en la región basal, Campyloneurum costatum.  
Abreviaturas= bc: banda circumendodermal; cav: cavidades; ce: córtex externo; en: endodermis; es:  
estoma; fl: floema; ga: granos de almidón; pe: periciclo; xi: xilema. Escalas= A, D, J, L: 100 μm; B, F-G: 50  
μm; C, K: 150 μm; E, H-I: 40 μm.  
290  
S. Luis-Enríquez et al. - Anatomía del pecíolo en especies de Polypodiaceae  
Fig. 9. Cortes transversales del pecíolo. A: Fusión de los haces en región apical, Serpocaulon falcaria.  
B: Haz vascular fusionado en región apical, Polypodium puberulum. C: Haz vascular en región apical,  
Phlebodium decumanum. D: Haz vascular fusionado en región apical, Pleopeltis villagranii. E: Haz vascular  
en región apical, Pleopeltis thyssanolepis. F: Córtex interno lignificado, Microgramma lycopodioides. G:  
Células de paredes engrosadas en el córtex interno, Microgramma percussa. H: Prueba de cloruro férrico,  
taninos en córtex interno, Niphidium crassifolium. I: Detalle del haz vascular en región basal, Pleopeltis  
madrensis. Abreviaturas= bc: banda circumendodermal; en: endodermis; fl: floema; pe: periciclo; t: taninos;  
xi: xilema. Escalas= A: 300 μm; B: 350 μm; C, F: 500 μm; D-E: 150 μm; G: 100 μm; H: 50 μm; I: 40 μm.  
Tabla 6. Tipos de fusión/división de los haces vasculares a lo largo del pecíolo observados en las  
especies estudiadas (de acuerdo con los patrones propuestos por Tejero-Díez et al. 2010). En  
este trabajo se añaden los tipos IIb y IIId.  
Tipo  
IIIa  
IIIc  
Va  
Vb  
VI  
Especie  
Pleopeltis villagranii  
Pleopeltis madrensis  
Polypodium puberulum; Campyloneurum costatum; Serpocaulon dissimile  
Pleopeltis thyssanolepis  
Pecluma alfredii var. cupreolepis; Pecluma ferruginea; Pecluma hartwegiana  
Campyloneurum amphostenon  
VIII  
IX  
Phlebodium decumanum  
X
Niphidium crassifolium  
XI  
Serpocaulon falcaria  
IIb  
Microgramma lycopodioides; Pleopeltis astrolepis  
Microgramma percussa  
IIId  
291  
Bol. Soc. Argent. Bot. 59 (3) 2024  
Fig. 10. Dendrograma obtenido a partir de los caracteres anatómicos de las tres regiones del pecíolo.  
292  
S. Luis-Enríquez et al. - Anatomía del pecíolo en especies de Polypodiaceae  
semejanzas entre especies de distintos géneros  
Tabla 7. Eigenvectores, eigenvalores y porcentaje  
de variación en los tres primeros componentes  
principales. B: región basal, M: región media,  
A: región apical. *variables con valores altos de  
correlación con el componente.  
(
como Microgramma lycopodioides y Pleopeltis  
astrolepis), así como diferencias (Microgramma  
lycopodioides con M. percussa) y similitudes entre  
especies de un mismo género (Pecluma alfredii  
con P. ferruginea), por lo que para determinar la  
utilidad de esta característica en la circunscripción  
específica o genérica es necesario registrarla en un  
mayor número de taxones.  
La presencia de pecíolos surcados es un carácter  
que distingue a Polypodium sensu stricto (Tejero-  
Díez et al., 2010), sin embargo, no se observó la  
presencia de surco en P. puberulum, por lo que  
cabe hacer dos comentarios. El primero, que Lin  
Variable  
Al - M  
CP 1  
CP 2  
CP 3  
0,103 0,075 -0,239*  
0,103 0,075 -0,239*  
-0,103 -0,075 0,239*  
-0,053 0,23* 0,093  
-0,07 0,232* -0,055  
-0,089 0,217* -0,06  
-0,215* -0,053 -0,073  
-0,214* -0,063 -0,073  
-0,213* -0,01 -0,041  
16.611 12.682 10.361  
Al - A  
Ae - A  
PBC - B  
FBC - B  
FBC - A  
DEL - B  
DED - B  
NHV - M  
Eigen valor  
&
De Vol (1977) mencionan que en material fresco  
o preparados microscópicos los surcos pueden  
no ser conspicuos (pudiendo ser este el caso), y  
el segundo, que la especie en cuestión pertenece  
a lo que se define como grupo de Polypodium  
dulce, el cual de acuerdo con Assis et al. (2016),  
necesita ser estudiado taxonómicamente para  
determinar su relación con Pecluma u otro género  
de Polypodioideae.  
Porcentaje de  
variación individual  
2
4,07 18,38 15,02  
Porcentaje acumulado 24,07 42,45 57,47  
En lo que se refiere al indumento, Mickel &  
Smith (2004) mencionan que Pecluma hartwegiana  
tiene el pecíolo glabro mientras que Moran (1995)  
lo señala como piloso a glabrescente. En los cortes  
obtenidos en este trabajo se observó la presencia  
diScuSión  
En trabajos previos se ha señalado que la de pelos uniseriados a lo largo de todo el pecíolo.  
variación en la estructura interna del pecíolo Las cuatro especies de Pleopeltis presentaron  
puede ser de utilidad en el estudio sistemático de escamas peltadas, carácter que Smith & Tejero-Díez  
los helechos (Ogura, 1972; Lin & De Vol, 1977; (2014) consideraron importante en la redefinición  
Davies, 1991; Hernández-Hernández et al., 2012; del género, mientras que la existencia de pelos  
Martínez & Vilte, 2012; Tan et al., 2020), por lo que glandulares en la porción basal de las escamas  
se examinan cada uno de los caracteres anatómicos de Microgramma percussa no se había reportado  
considerados en este estudio.  
anteriormente.  
En los helechos la forma del pecíolo en corte  
La presencia de nectarios en los peciolos de  
transversal se ve modificada por la presencia de Campyloneurum amphostenon y C. costatum  
surcos y alas, por lo que autores como Ummu-Hani señalada en este trabajo también se ha registrado  
et al. (2013) y Noraini et al. (2014), han descrito en otras especies del género, como C. aglaolepis  
de manera independiente la superficie abaxial y (Alston) de la Sota, C. angustifolium (Sw.) Fée,  
la adaxial, señalando la utilidad de este carácter C. angustipaletum (Alston) M. Mey. ex Lellinger,  
en la identificación de las especies de Davallia y C. lorentzii (Hieron.) Ching y C. tucumanense  
Blechnum respectivamente, presentes en Malasia (Hieron.) Ching (Jaimez et al., 2021). Asimismo, se  
peninsular. Siguiendo este carácter se encontró que han reportado nectarios en la superficie abaxial de la  
la forma del contorno permanece constante a lo largo lámina, en la unión de las venas laterales principales  
del pecíolo en especies como Pecluma hartwegiana con la vena media, en C. phyllitidis (L.) C. Presl, C.  
o Pleopeltis astrolepis, mientras que en otras el repens (Aubl.) C. Presl, C. xalapense Fée (Mickel  
desarrollo de las alas la modifica, como puede verse & Beitel, 1988; León, 1993), C. brevifolium (Lodd.  
en la Tabla 3. La comparación entre taxones mostró ex Link) Link y C. sphenodes (Kunze ex Klotzsch)  
293  
Bol. Soc. Argent. Bot. 59 (3) 2024  
Fée (Mehltreter et al., 2022). Se ha sugerido que la cuatro tipos de córtex externo, propuestos en este  
posible función de estas estructuras es promover la trabajo, se ordenaron del menos esclerosado con  
visita de hormigas mutualistas y otros artrópodos, células de paredes delgadas y lúmenes amplios,  
con la finalidad de reducir la herbivoría durante el al más esclerosado con células de paredes gruesas  
desarrollo de las hojas jóvenes (Mehltreter et al., y lúmenes casi obliterados, interpretándose los  
2
022). No obstante, algunos autores sugieren que la resultados de la siguiente manera: el tipo 1, se  
planta no recibe ningún beneficio de las hormigas presenta en Microgramma cuyas hojas son pequeñas  
Tempel, 1983; Rashbrook et al., 1992). por lo que el pecíolo no requiere de gran rigidez  
La mayoría de los helechos leptosporangiados para sostenerlas. También se observa en Niphidium  
(
poseen líneas de aireación de color claro en los crassifolium que, si bien tiene hojas grandes y erectas,  
costados del pecíolo, a las que se les da el nombre presenta un diámetro del pecíolo y grosor del córtex  
de aeróforos y consisten en interrupciones del externo mayores, rasgos que de acuerdo con Mahley  
esclerénquima del córtex externo, el cual es et al. (2018) brindan mayor rigidez. Esto sumado  
sustituido por parénquima con espacios intercelulares a la presencia de un surco dorsal proporcionaría  
conspicuos. Generalmente en la superficie exterior mayor resistencia a la flexión en el eje dorsiventral,  
de esta zona hay estomas por los que entra el aire el cual debe soportar las perturbaciones de caída de  
que se difunde hacia los tejidos internos (Lin & De hojarasca o lluvia en los ambientes donde crece. El  
Vol, 1977; Davies, 1991; Vasco et al., 2013; Moran, tipo 2 está presente en los pecíolos de las especies  
2022). A pesar de ser frecuentes, la información de Campyloneurum, Phlebodium, Polypodium y  
sobre la presencia de aeróforos es escasa ya que Serpocaulon analizadas, que poseen en su mayoría  
muchas veces no se mencionan en la literatura hojas deflexas las cuales, por los movimientos que  
botánica, y en el material de herbario son poco experimentan, tienen un mayor grado de estrés en  
visibles o prácticamente invisibles (Moran, 2022), la periferia del pecíolo donde se ubican las células  
de ahí la importancia de registrarlos en trabajos que proporcionan mayor resistencia. El tipo 3 está  
anatómicos como este. Se ha señalado que los presente en Pleopeltis, cuyas plantas son tolerantes  
nectarios ubicados en las uniones raquis-costa o a la desecación por lo que un córtex con células  
ligeramente desplazados hacia la superficie abaxial de más reforzadas le permitiría mantener su estructura  
algunas especies de Campyloneurum y Serpocaulon, a pesar de la disminución de turgencia durante el  
pueden representar porciones modificadas de la línea proceso de deshidratación. Además, la presencia  
aerófora (Moran, 2022). En este estudio se registró de taninos impregnados en las paredes ayudaría a  
la presencia de nectarios y aeróforos en el pecíolo de reducir la pérdida de agua (Esau, 1972). El tipo 4  
Campyloneurum y sólo aeróforos en Serpocaulon.  
se observa sólo en Pecluma alfredii var. cupreolepis  
Las especies de Pleopeltis presentaron en y P. ferruginea, cuyas plantas tienen hojas péndulas  
los ápices de las alas un conjunto de células de y tolerantes a la sequía, por lo que se infiere que  
esclerénquima, que ya habían sido observadas el tener células con los lúmenes completamente  
por Hernández et al. (2012) en Pleopeltis minima obliterados proporcionaría mayor fuerza y rigidez  
(Bory) J. Prado & R. Y. Hirai, quienes mencionan al pecíolo. De igual manera, los taninos tendrían un  
que las alas junto con el córtex externo regulan la papel en disminuir la perdida de agua.  
pérdida de agua al plegarse y expandirse durante  
Los espacios intercelulares en el córtex interno  
la deshidratación y rehidratación de la planta, están relacionados con la difusión del aire que entra  
respectivamente.  
a través de los estomas hacia el sistema vascular  
El córtex externo constituye un tejido mecánico (Ogura, 1972; Davies, 1991), por lo que es posible  
cuya función es dar soporte a la lámina y brindar que las cavidades observadas en algunas especies  
resistencia a la flexión del pecíolo (Ogura, 1972; ayuden a dicha función.  
Mahley et al., 2018). Mahley et al. (2018) señalan  
Hernández-Hernández et al. (2012) estudiaron  
que parte de las propiedades mecánicas del pecíolo en detalle la banda circumendodermal e indicaron  
para el soporte de la hoja son conferidas por la que los engrosamientos se pueden disponer en  
composición celular del córtex externo, en donde dos formas: en casquete, cuando se presentan sólo  
suelen desarrollarse células con paredes engrosadas en las paredes periclinales internas, o en forma  
y lúmenes estrechos. Con base en lo anterior, los de “U” cuando los engrosamientos se extienden  
294  
S. Luis-Enríquez et al. - Anatomía del pecíolo en especies de Polypodiaceae  
hacia las paredes anticlinales, observándose ambas patrón, mientras que P. madrensis se ubicó en el tipo  
disposiciones en este trabajo.  
IIIc, el mismo que Lagoria et al. (2018) reconocen  
La discontinuidad de la BC observada en las para Pleopeltis macrocarpa (Bory ex Willd.) Kaulf.,  
especies de Pleopeltis, así como su ausencia en de modo que habría que explorar el comportamiento  
Pecluma alfredii var. cupreolepis y P. ferruginea, de este carácter en otras especies de Pleopeltis y  
también fue registrada por Hernández-Hernández et Polypodium, con el fin de determinar su utilidad en  
al. (2012) para Pleopeltis crassinervata T. Moore y la separación de ambos taxones.  
Pecluma plumula (Humb. & Bonpl. ex Willd.) M.  
Smith & Tejero-Díez (2014) transfirieron de  
G. Price, respectivamente, interpretándola como Polypodium a Pleopeltis a las especies P. madrensis,  
una pérdida secundaria debido la dispensabilidad P. thyssanolepis y P. villagranii. En el dendrograma  
biomecánica de la BC por la presencia de un obtenido en este trabajo, las tres especies se agruparon  
esclerénquima más rígido. En este estudio se observa junto con Pleopeltis astrolepis, ya que comparten  
que cuando la BC es discontinua (como en Pleopeltis) con ella, además de la presencia de escamas peltadas,  
se presenta un córtex externo tipo 3, y cuando la la epidermis no esclerosada, la presencia de alas, el  
misma está ausente, uno tipo 4 (como en las dos córtex externo tipo 3 y la BC discontinua, por lo que  
especies de Pecluma), ambos tipos caracterizados se puede ver la utilidad de la anatomía del pecíolo en  
por presentar un esclerénquima bien desarrollado.  
El patrón de distribución del sistema vascular  
la redefinición de los géneros de Polypodioideae.  
En la filogenia molecular de Pecluma realizada  
observado en todas las especies corresponde con por Assis et al. (2016), los autores transfirieron a  
lo establecido para la familia Polypodiaceae en este género cuatro especies del grupo de Polypodium  
distintos trabajos (Ogura, 1972; Schuettpelz & Pryer, dulce Poir (sensu Moran, 1995), una de ellas Pecluma  
2008; PPG I, 2016). hartwegiana. En el dendrograma del presente  
En cuanto los tipos de configuración presentes trabajo, esta especie se agrupó con Polypodium  
en los haces vasculares propuestos por Tejero-Díez puberulum, por la presencia de aeróforos, la  
et al. (2010), en este trabajo se observó que ninguna epidermis esclerosada, el córtex externo tipo 2 y  
de las especies de un mismo género presentó el las características de la BC, sin embargo, también  
mismo patrón, con excepción de los representantes comparte caracteres con las especies de Pecluma  
de Pecluma, a los que se les asignó el tipo VI, que como el contorno terete del pecíolo, la presencia  
según los autores citados está relacionado con el de pelos y el número y lugar de fusión de los  
pecíolo terete y donde ubicaron a Pecluma dispersa haces vasculares. Debido a que P. hartwegiana  
(
A.M. Evans) M. G. Price. Sin embargo, las especies presentó caracteres anatómicos de ambos géneros,  
consideradas en este estudio presentaron menor se revisaron también las características morfológicas  
cantidad de haces menores. de la especies, observando que comparte con  
El tipo XI, descrito por Tejero-Díez et al. (2010) Polypodium la presencia de un rizoma rastrero largo,  
para Serpocaulon falcaria, se caracteriza porque en hojas lanceoladas, pinnas deltadas y no enroscadas  
la porción basal del pecíolo hay dos haces mayores, cuando deshidratadas, lo que indica la necesidad de  
que se fusionan en la parte media y posteriormente continuar con estudios moleculares y morfológicos  
se separan en la región apical, sin embargo, esto no que incluyan al resto de las especies del grupo de  
se observó en los individuos muestreados en este P. dulce, con el fin de circunscribir claramente a los  
trabajo por lo que sería necesario determinar que representantes de ambos géneros.  
sucede en ejemplares que crecen en otros sitios,  
así como obtener la información de más especies  
del género para determinar la constancia de esta concluSioneS  
característica.  
Por su parte, Smith & Tejero-Díez (2014)  
indicaron que el patrón V de Tejero-Díez et al. reportado en otros trabajos sobre anatomía del  
2010) es uno de los caracteres que ayudan al pecíolo, y reafirman la utilidad que puede tener  
Los resultados obtenidos concuerdan con lo  
(
establecimiento de límites en Pleopeltis o de esta fuente de información en la taxonomía de los  
subgrupos dentro del género, sin embargo P. helechos. En los géneros y las especies estudiadas  
thyssanolepis fue la única especie que mostró dicho se encontraron diferencias anatómicas que  
295  
Bol. Soc. Argent. Bot. 59 (3) 2024  
permitieron delimitarlas, sin embargo, es necesario  
registrar las características de un mayor número  
de taxones para determinar si esto se mantiene o  
secretory characterization of extrafloral nectaries  
in plants of coastal Veracruz, Mexico. Ann. Bot. 96:  
1175-1189. https://doi.org/10.1093/aob/mci270  
cambia. Los caracteres más importantes fueron el ESAU, K. 1972. Anatomía vegetal. Ediciones Omega,  
diámetro del pecíolo, las características de la banda  
Barcelona.  
circumendodermal, el número de haces vasculares, FERRARI, F. B. 2009. Anatomia foliar de espécies  
así como la presencia de aeróforos y/o alas.  
de Aspleniaceae e Polypodiaceae (Monilófitas)  
ocorrentes no Parque Estadual da Serra  
do Brigadeiro, MG, Brasil. Tesis de Maestría.  
Universidad Federal de Viçosa, Brasil.  
contribución de loS autoreS  
HERNÁNDEZ, M.A., R. O. VARELA, L. C. TERÁN, M.  
MATA. 2012. Preferencia de hospedero, orientación  
y rasgos morfológicos-anatómicos de Pleopeltis  
minima (Polypodiaceae) en un ambiente urbano.  
Lilloa 49: 105-117.  
AMR, JCR y SLE diseñaron el proyecto de  
investigación, SLE consultó los herbarios y procesó  
el material, realizó la investigación, así como el  
análisis e interpretación de datos; AMR, JCR y  
SLE recolectaron el material de campo. Todos los HERNÁNDEZ‐HERNÁNDEZ, V., T. TERRAZAS, K.  
autores participaron en la escritura del manuscrito.  
SLE realizó los dibujos de los contornos y junto con  
AMR elaboraron las láminas de figuras.  
MEHLTRETER & G. ÁNGELES. 2012. Studies of  
petiolar anatomy in ferns: structural diversity and  
systematic significance of the circumendodermal  
band. Bot. J. Linn. Soc. 169: 596-610.  
https://doi.org/10.1111/j.1095-8339.2012.01236.x  
JAIMEZ, D. G., B. LEÓN & O. G. MARTÍNEZ.  
agradecimientoS  
2
021. Comparative anatomy of five species of  
Al CONAHCYT por la beca de posgrado  
636880) otorgada al primer autor, a Amparo B.  
Campyloneurum (Polypodiaceae) from South  
America. Flora 282: 151881.  
(
Cerón y Rubén Agustín Camacho por la recolección  
https://doi.org/10.1016/j.flora.2021.151881  
de algunos ejemplares de helechos y a los revisores JOHANSEN, D. A. 1940. Plant Microtechnique.  
anónimos por sus comentarios para enriquecer el  
contenido del manuscrito.  
McGraw-Hill, Nueva York.  
KRAUS, J.E. & M. ARDUIN. 1997. Manual básico  
de métodos em morfologia vegetal. EDUR, Río de  
Janeiro.  
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71: 288-306. https://doi.org/10.1002/tax.12658  
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