el diámetro del tronco (daP) y la eSPecie forófita:  
factoreS claveS que marcan la comPoSición de helechoS  
Película (hymenoPhyllum, hymenoPhyllaceae) en un  
fragmento de boSque temPlado de chile  
Stem diameter (dbh) and PhoroPhyte SPecieS: Key factorS  
determining filmy fernS (hymenoPhyllum, hymenoPhyllaceae)  
comPoSition in a temPerate foreSt fragment from chile  
1
Jimmy Pincheira-Ulbrich *  
Summary  
Background and aims: Filmy ferns (Hymenophyllum, Hymenophyllaceae) depend  
1
y
. Núcleo de Estudios Ambientales  
Laboratorio de Planificación  
on moist microsites, but the factors determining their habitat assemblage remain  
unclear. This study investigated how five habitat variables -stem orientation (N, S, E,  
W), phorophyte species, presence of climbers, diameter at breast height (DBH), and  
canopy cover -affect the composition of filmy fern communities in a temperate forest.  
M&M: The four orientations of 120 trees (480 microsites) were sampled along a transect  
drawn through the centre of the forest. At each microsite, the presence or absence  
of ferns was assessed up to a height of 2.3 metres on the trunk. Data analysis  
was performed using PERMANOVA with 10000 permutations followed by multiple  
comparisons to detect differences in fern composition between forophyte species.  
Results: DBH (Pseudo-F = 21.617; p < 0.001) and host tree species identity (Pseudo-F  
Territorial, Departamento de  
Ciencias Ambientales, Facultad de  
Recursos Naturales, Universidad  
Católica de Temuco, Temuco, Chile  
*jpincheira@uct.cl  
Citar este artículo  
PINCHEIRA-ULBRICH, J. 2024. El  
diámetro del tronco (DAP) y la  
especie forófita: factores claves  
que marcan la composición de  
helechos película (Hymenophyllum,  
Hymenophyllaceae) en un  
fragmento de bosque templado  
de Chile. Bol. Soc. Argent. Bot. 59:  
=
4.123; p < 0.001) significantly influenced the fern assemblages. Multiple comparisons  
revealed significant differences (pseudo-T, p < 0.05), especially between Eucryphia  
cordifolia, which had a more diverse fern composition, and Laureliopsis philippiana,  
with a simpler composition.  
Conclusions: The physical and biotic characteristics of the host tree seem to be key  
to the structuring of filmy fern communities. Other environmental factors may be  
less important or may be masked by homogeneous sampling conditions, insufficient  
sample size or anthropogenic disturbances.  
553-566.  
Key wordS  
DOI: https://doi.  
org/10.31055/1851.2372.v59.  
n4.44499  
Multivariate analysis, habitat preference, Hymenophyllaceae, Primer-e.  
reSumen  
Introducción y objetivo: los helechos película (Hymenophyllum, Hymenophyllaceae)  
dependen de micrositios húmedos, pero los factores que determinan su ensamblaje  
en el hábitat son poco conocidos. El objetivo fue explorar cómo cinco variables del  
hábitat -orientación del tronco, especie forófita, presencia de trepadoras, diámetro a  
la altura del pecho (DAP) y cobertura del dosel -afectan la composición de ensambles  
de helechos en un bosque templado.  
M&M: se muestrearon las cuatro orientaciones de 120 árboles (480 micrositios) a lo  
largo de un transecto trazado por el centro del bosque. En cada micrositio se examinó  
la presencia-ausencia de helechos hasta una altura de 2,3 m sobre el tronco. El  
análisis se realizó mediante PERMANOVA con 10000 permutaciones, seguido de  
comparaciones múltiples para detectar diferencias en la composición de helechos  
entre las especies forófitas.  
Resultados: El DAP (Pseudo-F = 21,617; p < 0,001) y la identidad de las especies  
forófitas (Pseudo-F = 4,123; p < 0,001) influyeron significativamente en el ensamblaje  
de helechos. Las comparaciones múltiples revelaron variaciones significativas  
(Pseudo-t, p < 0,05), especialmente entre Eucryphia cordifolia, que presentó  
una composición más diversa de helechos, y Laureliopsis philippiana, con una  
composición más simple.  
Recibido: 4 Abr 2024  
Aceptado: 30 Oct 2024  
Publicado en línea: 31 Dic 2024  
Publicado impreso: 31 Dic 2024  
Editora: Agustina Yañez  
Conclusiones: Las características físicas y bióticas del forófito parecen ser claves en la  
estructuración de las comunidades de helechos película. Otros factores ambientales  
podrían tener menor importancia o estar enmascarados por la homogeneidad del  
muestreo, el tamaño insuficiente de la muestra o perturbaciones antrópicas.  
PalabraS clave  
ISSN versión impresa 0373-580X  
ISSN versión on-line 1851-2372  
Análisis multivariado, preferencia de hábitat, Hymenophyllaceae, Primer-e.  
553  
Bol. Soc. Argent. Bot. 59 (4) 2024  
introducción  
cuanto mayor se hace el diámetro, todo lo cual  
afecta la disponibilidad de recursos en el tiempo  
Los helechos del género Hymenophyllum (familia debido a los cambios en la estructura y dinámica  
Hymenophyllaceae), conocidos comúnmente como del bosque (Bierregaard, 1992; Hobbs & Huenneke,  
helechos película (o helechos lámina, en inglés 1992; Woda et al., 2006; Saldaña et al., 2014). La  
“
filmy ferns”), se distinguen por sus frondas cobertura del dosel también parece tener un rol  
delgadas y casi translúcidas, adaptadas para la vida importante, pues modula el microclima forestal al  
en ambientes húmedos y sombríos. Este género alterar la luz, temperatura, y humedad disponible.  
incluye alrededor de 250 especies distribuidas en Asimismo, el grado de perturbación del ecosistema  
todas las regiones boscosas del mundo (PPG I, puede tener un rol importante en la composición  
2
016), 22 de ellas se encuentran en los bosques de especies (Pincheira-Ulbrich et al., 2016, 2018).  
templados de Chile y Argentina. Un rasgo particular Estos cambios en la estructura del hábitat afectan  
de este grupo es su hábito epífito, es decir, crecen directamente la distribución y el comportamiento  
sobre otras plantas sin contacto directo con el suelo de las plantas, incluyendo epífitas y la flora del  
(
Larsen et al., 2013).  
Los helechos película son plantas estrictamente et al., 2016).  
hidrófilas, pues no tienen cutícula, ni epidermis El mecanismo que explicaría la distribución de  
sotobosque (Parra et al., 2009; Fores-Bavestrello  
diferenciada, y en especial carecen de estomas que estos helechos es la creación y mantenimiento de  
permitan regular el intercambio gaseoso, por lo micrositios húmedos, tales como áreas pequeñas en  
que dependen directamente de la precipitación para la superficie de la corteza o en las axilas de las ramas,  
obtener su aprovisionamiento de agua (Dubuisson donde puede acumularse suelo (Reyes et al., 2010;  
et al., 2009). Además, poseen esporas verdes (con Saldaña et al., 2014). Por ejemplo, se ha observado  
clorofila), quesonpresumiblementemásvulnerables que las zonas del tronco con mayor humedad en  
a las condiciones climáticas extremas (i.e. sequía o sus primeros metros ofrecen condiciones óptimas  
frío), con una vida útil corta (comparativamente con para el desarrollo de los helechos película (Parra  
las esporas sin cloroplasto) de 48 días en promedio et al., 2009) y que ciertos micrositios, como los  
(Mehltreter et al., 2010). No obstante, las frondas de troncos bifurcados, mantienen alta disponibilidad  
algunas especies pueden perder más del 82% de su de materia orgánica, lo cual generan condiciones  
contenido de agua y permanecer secas por períodos propicias para el desarrollo de estas especies (Reyes  
prolongados (días o semanas, pero quizás no mucho et al., 2010).  
más) hasta que son rehidratadas, rasgo que variaría  
Dado el pequeño tamaño de los helechos película  
entre las especies (Saldaña et al., 2014), en un ciclo (usualmente de 1-25 cm), la superficie del tronco,  
que sería consistente con periodos secos y húmedos como una zona primaria para la colonización,  
en el ecosistema forestal (Garcés et al., 2014).  
podría representar un área relativamente extensa  
Aunque los helechos película son un componente y suficientemente variable, como para propiciar  
distintivo y dinámico en los bosques templados la diferenciación del ensamble de epífitas en el  
de América del Sur, los factores ecológicos que bosque, por lo que considerar las orientaciones  
influyen en su distribución y abundancia aún no (una porción de la superficie del tronco) parece  
están totalmente esclarecidos (e.g. Wagner et al., apropiado. Las orientaciones en el tronco (norte,  
2
015; Taylor et al., 2016). No obstante, la evidencia sur, este, oeste), pueden generar microhábitats  
disponible sugiere que su presencia en el hábitat no distintivos, influenciados por la exposición a la  
es aleatoria pues no todos los árboles del bosque luz solar, los patrones de viento y la capacidad de  
presentan helechos (e.g. Pincheira-Ulbrich et al., retención de humedad (Nicolai, 1986; Sever &  
2
012). Precisamente, parece haber selectividad por Nagel, 2019). En el hemisferio sur, por ejemplo, la  
ciertas especies forófitas e influencia del diámetro cara norte de un árbol puede estar más expuesta a  
de los árboles sobre la diversidad epífita (Muñoz la luz solar directa, mientras que la cara sur tiende  
et al., 2003). Este fenómeno podría atribuirse a a ser más sombría y a retener más humedad. Esto  
características específicas de las especies forófitas, se debe a que el sol se mueve desde este a oeste,  
como la rugosidad de la corteza o el incremento pasando por el norte. Por la mañana, la luz incide en  
del área disponible en la superficie de los troncos la cara noreste, y al mediodía, la cara norte recibe  
554  
J. Pincheira-Ulbrich - Factores claves que marcan la composición de helechos película (Hymenophyllum)  
la radiación más intensa. En la tarde, la cara noroeste  
Elobjetivodeesteestudioes,porlotanto,explorar  
es iluminada, mientras que la cara sur permanece en el efecto de estas variables en la composición de las  
sombra la mayor parte del día. Este movimiento crea comunidades de helechos película en un bosque  
microclimas distintos en cada orientación del tronco templado costero de Chile. Con este enfoque, se  
(e.g. Wang et al., 2016; Bernaschini et al., 2020). espera contribuir a la comprensión de las dinámicas  
Tales diferencias ambientales podrían propiciar de distribución de estos helechos en los bosques  
la presencia de diferentes especies o ensambles por templados de Chile y Argentina.  
efecto de la heterogeneidad del hábitat (Stein et  
al., 2014) y la diferenciación de nichos ecológicos  
(
Shmida & Ellner, 1986). Además, la orientación materialeS y método  
del tronco podría afectar las interacciones bióticas  
con otras especies que dependen de los árboles Descripción del área de estudio  
como soporte, tales como plantas trepadoras. Por  
El área de estudio es un fragmento de bosque  
ejemplo, las lianas pueden alterar la disponibilidad de 55 ha que se localiza dentro del Piso de Bosque  
de luz y las condiciones microclimáticas en torno al laurifolio templado interior de Nothofagus dombeyi  
árbol huésped, lo que podría beneficiar o dificultar (Mirb.) Oerst. (Nothofagaceae) y Eucryphia  
el crecimiento de la epífita en función de la cordifolia Cav. (Cunoniaceae) (Luebert & Pliscoff,  
especie y de los cambios ambientales específicos 2006). Se localiza en la comuna de Purranque,  
provocados por la presencia de estas lianas (van der Región de Los Lagos en Chile, aproximadamente  
Heijden & Phillip, 2008).  
a 65 km al suroeste de Osorno (Fig. 1). El bosque  
Si bien existen estudios que han abordado cómo representa un estado fustal a fustal viejo, con varios  
el diámetro y la identidad taxonómica de los árboles estratos, caracterizado por una estructura amplia  
forófitos podrían afectar a las especies individuales de edades con distribución multimodal y ausencia  
de helechos película, esta investigación amplía de algunas clases de diámetros sobre los 50 cm,  
el análisis al considerar la composición completa por efecto de antiguas talas selectivas y la caída de  
de especies, incluyendo el efecto de la cobertura árboles viejos (Pincheira-Ulbrich et al., 2012).  
del dosel, la orientación en el tronco forófito y la  
El fragmento alberga 17 especies de árboles,  
presencia de plantas trepadoras. Se postula que la entre las cuales destacan las dominantes de este piso  
orientación del tronco podría crear microhábitats de bosque, Laureliopsis philippiana y Eucryphia  
distintos, cada uno albergando ensambles únicos cordifolia, en un ecosistema caracterizado por la  
de epífitas debido a las variadas condiciones presencia de Chusquea spp. La mayoría de las  
microambientales. Además, la presencia de plantas especies son raras, con un valor de importancia  
trepadoras, que también dependen de los troncos inferior al 5%, como ocurre con Amomyrtus meli  
forófitos, podría influir en la composición de la (Phil.) D. Legrand & Kausel, Drimys winteri J.  
comunidad epífita.  
R. et G. Forster, y Luma apiculata (DC.) Burret.  
La hipótesis central del estudio sugiere que tanto Además, algunas especies se presentan en forma de  
la orientación del tronco como la interacción con arbustos (≤5 cm de DAP), tales como Aristotelia  
factores como el diámetro a la altura del pecho chilensis (Molina) Stuntz y Ribes trilobum Meyen.  
(DAP), la cobertura del dosel y la presencia de En este parche de bosque, también se encuentran 14  
trepadoras tienen un impacto significativo en especies de helechos película (Pincheira-Ulbrich et  
la composición de los ensambles de helechos al., 2008, Pincheira-Ulbrich et al., 2012).  
película. Para abordar la complejidad de estos  
El fragmento, se localiza inmerso en una matriz  
datos ecológicos multivariados, se empleará de plantaciones de Eucalyptus spp. que se extienden  
PERMANOVA (Permutational Multivariate por 1543 ha. El área se sitúa en una zona de  
Analysis of Variance), preferido sobre el ANOVA transición entre la depresión intermedia y la  
tradicional por su flexibilidad en el manejo de precordillera de la Cordillera de la Costa, con  
las suposiciones de normalidad y homogeneidad una topografía ondulada y altitudes entre 200  
de varianzas, y por su capacidad para analizar y 310 m s.n.m. El bioclima de la región es  
la totalidad de la composición comunitaria (i.e. templado hiperoceánico, mesotemplado húmedo,  
Anderson et al., 2008).  
con influencia mediterránea. Según la estación  
555  
Bol. Soc. Argent. Bot. 59 (4) 2024  
Fig. 1. Área de estudio en la Región de Los Lagos, Chile.  
556  
J. Pincheira-Ulbrich - Factores claves que marcan la composición de helechos película (Hymenophyllum)  
meteorológica de Purranque, la precipitación anual Análisis estadístico  
promedio es de 1542 mm y la temperatura media  
anual es de 10,9 °C (Luebert y Pliscoff, 2006).  
Para investigar las posibles diferencias en  
la composición de helechos película según la  
orientación en el tronco, se implementó un análisis  
mediante un modelo factorial mixto. Este modelo  
Base de datos  
La composición florística de árboles y epífitas incluyó tres factores fijos: la orientación del tronco  
se obtuvo de Pincheira-Ulbrich et al. (2012). En (norte, sur, este, oeste), la especie forófita (por  
este estudio, se utilizó un diseño de muestreo ejemplo, E. cordifolia) y la presencia de trepadoras,  
no aleatorio, elegido para incluir una amplia tratada como variable categórica (no se consideró la  
diversidad de microhábitats y asegurar la inclusión identidad de estas especies). Además, se integraron  
de especies raras (Dieckman et al., 2007). La dos covariables: el diámetro a la altura del pecho  
recolección de datos se llevó a cabo mediante un (DAP en cm) y la cobertura del dosel (en %),  
transecto trazado a lo largo del eje longitudinal incluyendo tanto los términos principales como las  
principal del fragmento boscoso. El transecto tuvo interacciones entre los factores y las covariables.  
una longitud aproximada de 310 m, a lo largo del  
El análisis requirió la construcción de una matriz  
cual se distribuyeron 31 cuadrantes de 25 m² (5 de similitud utilizando datos de presencia-ausencia  
m x 5 m). En estos cuadrantes se muestrearon las (0-1) por orientación en el conjunto de árboles,  
cuatro orientaciones (norte, sur, este y oeste) de siguiendo la metodología descrita por Anderson  
1
20 árboles, lo que resultó en un tamaño muestral et al. (2008). Se seleccionó la medida de similitud  
de 480 orientaciones o micrositios. Con el objetivo de Jaccard para este propósito. Para abordar los  
de minimizar la influencia del efecto de borde, casos sin datos, que resultaban en divisiones por  
donde las condiciones ambientales y ecológicas cero al calcular la similitud y, por tanto, limitaba  
pueden diferir significativamente de las del interior el cálculo, se incorporó una variable dummy con  
del hábitat (mayores temperaturas, menor humedad valor uno para mantener la integridad de la matriz  
y mayor exposición al viento y la luz solar) el de similitud.  
transecto se situó aproximadamente a 100 m del  
perímetro del bosque (Laurence et al., 2011).  
Posteriormente, se utilizó PERMANOVA  
para probar la hipótesis nula de que no existen  
En cada cuadrante se registró, el DAP de todos diferencias significativas en la composición de  
los árboles vivos o muertos mayores a 5 cm de las comunidades de helechos película entre los  
diámetro y hasta 2,3 m de altura sobre el tronco, la diferentes niveles de los factores fijos, y que  
identidad taxonómica de los árboles y la presencia no hay interacciones significativas entre estos  
de todas las especies de helechos película y factores y las covariables. Para ello, se reasignaron  
trepadoras, así como la cobertura del dosel en cada aleatoriamente las “etiquetas” de las orientaciones  
una de las orientaciones medida en porcentaje de los árboles (e.g., orientación norte, árbol 1)  
mediante un densiómetro cóncavo.  
mediante 10000 permutaciones con el fin de  
Para definir las orientaciones alrededor de construir una distribución de referencia de la  
cada árbol, se utilizó una brújula y se dividieron estadística de prueba bajo la hipótesis nula. Este  
visualmente en cuatro zonas. La orientación Norte proceso de mezcla aleatoria de las muestras elimina  
abarcaba los ángulos de 315° a 45°, la orientación cualquierestructuradecorrelaciónpreviaentreestas,  
Este de 45° a 135°, la orientación Sur de 135° a permitiendo el uso de diseños experimentales tanto  
2
25°, y la orientación Oeste de 225° a 315°. balanceados como no balanceados (Anderson et al.,  
La identificación de los helechos película siguió 2008). A diferencia de las pruebas F tradicionales,  
los criterios establecidos en las publicaciones PERMANOVA permuta aleatoriamente los datos  
de Diem & Lichtenstein (1959), Marticorena entre las muestras para calcular un valor de  
&
Rodríguez (1995), Rodríguez et al. (2009) y pseudo-F, que se interpreta de manera análoga a la  
Larsen et al. (2013). Los especímenes identificados estadística F tradicional, utilizando un umbral de  
no se depositaron en un herbario. Sin embargo, significancia de 0,05.  
la identificación se basó en una revisión de  
las descripciones y claves taxonómicas de las se llevó a cabo una prueba de comparaciones  
publicaciones citadas. múltiples entre las distintas especies de árboles  
Después de realizar la prueba PERMANOVA,  
557  
Bol. Soc. Argent. Bot. 59 (4) 2024  
forófitos para esclarecer las diferencias específicas individuos (112 orientaciones), respectivamente.  
en la composición de los ensambles de helechos Sin embargo, cabe destacar que en L. philippiana  
asociados con cada especie forófita. Para estas solo se registraron helechos en 17 orientaciones.  
comparaciones múltiples, se empleó una prueba En contraste, en E. cordifolia, las especies de  
de pseudo-t mediante 10000 permutaciones con interés estuvieron presentes en aproximadamente  
un umbral de significancia establecido en 0,05 el 50% de los micrositios (58 de 112 orientaciones)  
(
Anderson et al., 2008). Todos los cálculos se (Fig. 2C). Por otro lado, en Myrceugenia planipes  
efectuaron utilizando el programa Primer-e versión (Hook. & Arn.) O. Berg (Myrtaceae), Amomyrtus  
7
y el paquete Permanova.  
meli (Myrtaceae), Caldcluvia paniculata (Cav.) D.  
Don (Cunoniaceae) y Aextoxicon punctatum Ruiz  
&
Pav. (Aextoxicaceae) no se observaron especies  
reSultadoS  
de helechos.  
La estructura diamétrica de los árboles se  
caracterizó por una distribución en forma de jota  
Descripción de las variables del hábitat  
La muestra, que consistió en 480 orientaciones invertida, típica de bosques con una dinámica  
o micrositios examinados en 120 árboles forófitos, de regeneración continua. Esto incluye algunos  
reveló la presencia de siete especies de helechos individuos adultos de gran tamaño y clases  
película del género Hymenophyllum en 187 diamétricas con pocos ejemplares (>30 cm de  
micrositios, lo que representó el 39% del total DAP), registrándose entre dos y siete árboles por  
(Fig. 2A). En el 61% restante de los micrositios, clase, lo que corresponde a 8 y 28 micrositios,  
estas especies estuvieron ausentes (Fig. 2C). A respectivamente. En consecuencia, el 80% de  
pesar de ello, cuando estuvieron presentes, la los árboles presentó diámetros a la altura del  
distribución de los helechos fue relativamente pecho (DAP) menores de 30 cm, reflejando una  
uniforme entre las distintas orientaciones de los predominancia de árboles jóvenes o de menor  
árboles, con una presencia de 44 a 49 micrositios tamaño  
en las orientaciones oeste y sur, respectivamente  
Fig. 2A). Por tanto, la mayoría de los helechos se observó un incremento relativo en la ocupación  
observaron en todas las orientaciones y en 10 de las de micrositios por parte de los helechos a medida  
3 especies forófitas, con excepción de H. dentatum que se avanza hacia las clases de mayor diámetro,  
A lo largo de esta distribución diamétrica, se  
(
1
Cav., que se encontró exclusivamente en las mientras que las clases más pequeñas presentaron  
orientaciones oeste y sur de un forófito de la especie más micrositios vacíos (Fig. 2C). En términos  
Raukaua laetevirens (Gay) Frodin (Araliaceae) absolutos, los rangos de 10-20 cm y >90 cm  
(Fig. 2A). Esta distribución relativamente uniforme concentraron la mayor presencia de helechos, con  
podría estar relacionada con la cobertura del 29 y 28 orientaciones, respectivamente, seguidos  
dosel, que presentó un promedio del 91% y una por el rango de 20-30 cm con 27 orientaciones (Fig.  
desviación estándar cercana al 8% en las distintas 2C; véase Anexo S1).  
orientaciones, sugiriendo cierta uniformidad en las  
condiciones de luz y humedad (Fig. 2B).  
En cuanto a la relación entre helechos película  
y trepadoras, la distribución de micrositios mostró  
En cuanto a las especies que componen el que una mayor proporción estuvo dominada por  
ensamble, las más frecuentes fueron H. krauseanum trepadoras (192 micrositios), mientras que la  
Phil., registrada en 91 orientaciones, y H. cruentum coexistencia de ambos grupos se presentó en un  
Cav., encontrada en 32 orientaciones. Las menos número menor de micrositios (95 micrositios). El  
frecuentes fueron H. plicatum Kaulf. y H. dentatum resto de los microhábitats disponibles no registró  
Cav. (Fig. 2A).  
la presencia de ninguno de los dos grupos (152  
Entre las especies forófitas muestreadas micrositios) (Fig. 2E).  
incluyendo dos troncos muertos en pie),  
(
Laureliopsis philippiana y Eucryphia cordifolia Análisis de resultados  
fueron particularmente frecuentes, representando  
El análisis PERMANOVA reveló que solo dos  
juntas más de la mitad de los árboles evaluados, variables tuvieron una influencia significativa en la  
con 32 individuos (128 orientaciones) y 28 composición de los helechos película: el diámetro a  
558  
J. Pincheira-Ulbrich - Factores claves que marcan la composición de helechos película (Hymenophyllum)  
Fig. 2. Resumen de los componentes del hábitat y la presencia de helechos película en 480 orientaciones  
micrositios) de troncos forófitos. A: composición de especie de helechos por orientación (Norte-Sur-Este-  
(
Oeste). B: Diagrama de caja de la cobertura del dosel (%) por orientación. C: Número de orientaciones por  
especie forófita (barras negras) y presencia de helechos película (barras grises). D: Distribución diamétrica  
de los árboles (barras negras) y presencia de helechos película (barras grises). E: Orientaciones ocupadas  
por helechos película y trepadoras en los troncos.  
559  
Bol. Soc. Argent. Bot. 59 (4) 2024  
la altura del pecho (DAP) de los árboles (Pseudo-F especies forófitas más abundantes: E. cordifolia, que  
=
21,617; p < 0,001) y la identidad de las especies presentó una composición más diversa de helechos,  
forófitas (Pseudo-F = 4,123; p < 0,001) (Tabla 1). y L. philippiana, con una composición de helechos  
Contrario a lo anticipado, la orientación del más simple (pseudo-t = 3,5; p < 0,05; Fig. 3). En  
tronco no mostró un efecto significativo (Pseudo-F contraste, 33 comparaciones no mostraron diferencias  
=
0,752; P = 0,624), lo que sugiere que las significativas, y el resto no pudo ser evaluado debido  
variaciones microclimáticas que podrían estar a los limitados grados de libertad (Fig. 3).  
asociadas con la orientación no son determinantes Es importante destacar que la similitud florística  
para la composición de helechos en este estudio. de los helechos varió considerablemente, con  
De manera similar, ni la cobertura del dosel ni valores que fluctuaron entre un 53% dentro de las  
la presencia de trepadoras influyeron de manera orientaciones de R. laetevirens y un 100% tanto  
significativa en la composición de la comunidad de al comparar entre las orientaciones dentro de M.  
helechos (Pseudo-F = 0,763; P = 0,504 y Pseudo-F planipes, A. meli, C. paniculata, y A. punctatum,  
=
1,249; P = 0,279, respectivamente). El análisis como entre estas especies entre sí. Este grado  
de interacciones (e.g. Orientación×Forófito) no máximo de similitud se debe a la ausencia de  
evidenció efectos significativos entre estos factores, helechos película en estas especies (Fig. 3).  
lo que sugiere que cada factor principal actúa de  
manera independiente sobre la composición de composición de helechos entre las diferentes  
helechos película. orientaciones de los individuos de E. cordifolia  
Los resultados también muestran que la  
Las comparaciones por pares realizadas entre alcanzó un 56% de similitud. A su vez, no se  
las especies forófitas, utilizando el estadístico observaron diferencias significativas al comparar  
pseudo-t de Student, revelaron que, de un total esta especie con A. luma, A. meli, Rhaphithamnus  
de 78 comparaciones posibles entre cada par de spinosus (Juss.) Moldenke (Verbenaceae), Luma  
especies, 23 mostraron diferencias significativas en la apiculata (Myrtaceae), C. paniculata, A. punctatum,  
composición de helechos (Anexo S2). Por ejemplo, y los troncos muertos en pie (p > 0,05; Fig. 3;  
se encontraron diferencias significativas entre las dos Anexo S2).  
Tabla 1. Resultados del análisis PERMANOVA (Permutational Multivariate Analysis of Variance) para  
la composición de especies de la comunidad de helechos película (Hymenophyllum spp.) y su relación  
con algunas variables del hábitat forestal. Fuente: fuentes de variación. df: grados de libertad asociados  
a cada fuente de variación. SS: Suma de cuadrados, que indica la variación total asociada a cada  
fuente de variación. MS: media cuadrática. P(perm): Valor p obtenido a través del proceso de 10000  
permutaciones. Pseudo-F: estadístico análogo al valor F en ANOVA tradicional. Unique perms: Número  
de permutaciones únicas realizadas para la prueba. Los asteriscos (**) representan combinaciones de  
niveles de factores para los cuales no hay datos disponibles o las celdas están vacías.  
Fuente de variación  
Cobertura del dosel (%)  
df  
SS  
MS  
Pseudo-F  
P(perm)  
Unique perms  
1
1
488  
13816  
1441  
487,5  
13816,0  
480,5  
2634,8  
798,2  
467,9  
403,2  
840,5  
684,3  
639,1  
0,763  
21,617  
0,752  
4,123  
1,249  
0,732  
0,631  
1,315  
1,071  
0,504  
<0,001  
0,624  
<0,001  
0,279  
0,940  
0,734  
0,161  
0,356  
9942  
9946  
9932  
9902  
9951  
9855  
9939  
9903  
9868  
DAP (cm)  
Orientación (N-S-E-O)  
Forófito  
3
12  
1
31617  
798  
Trepadoras  
Orientación×Forófito  
Orirentación×Trepadoras  
Forófito×Trepadora **  
Orirentación×forófito×trepadoras**  
Residuos  
36  
3
16845  
1210  
9
7565  
23  
390  
479  
15738  
249260  
360190  
Total  
560  
J. Pincheira-Ulbrich - Factores claves que marcan la composición de helechos película (Hymenophyllum)  
Fig. 3. Mapa de calor de similitud florística de helechos película entre especies forófitas y comparaciones  
múltiples con pseudo-T posteriores al PERMANOVA. Símbolos= asteriscos indican diferencias significativas  
(p < 0,05); óvalos representan combinaciones con tamaño de muestra insuficiente.  
diScuSión  
Los hallazgos están claramente condicionados  
por el tamaño de la muestra, lo que sugiere que  
LaimplementacióndelanálisisdePERMANOVA los resultados obtenidos para especies con mayor  
para explorar cómo cinco variables del hábitat frecuencia en el muestreo, como L. philippiana, E.  
(
orientación del tronco (norte, sur, este, oeste), cordifolia, G. avellana y M. planipes, pueden ser  
especie forófita, presencia de trepadoras, diámetro indicativos para futuros estudios. En contraste, las  
a la altura del pecho (DAP) y cobertura del dosel) demás especies estuvieron representadas por siete  
impactan en la composición de helechos película, o menos individuos, lo que limita la capacidad  
reveló que solo el DAP y la identidad de las especies de extraer conclusiones definitivas sobre sus  
forófitas ejercen una influencia significativa (p < asociaciones con los helechos película. Por ejemplo,  
0
,05). Esta técnica estadística multivariada, poco en el caso de R. spinosus y A. meli, se muestrearon dos  
habitual en estudios de ecosistemas terrestres (pero árboles por especie, lo que resultó en la evaluación  
véase Ortega-Solís et al., 2017; De Medeiros et de solo ocho orientaciones (micrositios) en total. Sin  
al., 2021), ofrece algunas ventajas, entre ellas su embargo, a pesar del reducido tamaño de la muestra,  
capacidad para manejar datos no paramétricos el análisis PERMANOVA permitió realizar 335  
y su flexibilidad en el análisis de interacciones permutaciones para evaluar la relación entre estas  
complejas entre múltiples variables, lo que permite dos especies (Anexo S2). Por tanto, la precisión  
desentrañar los patrones ecológicos subyacentes en la determinación del tamaño de la muestra y  
(Anderson et al., 2008).  
la selección adecuada del protocolo de muestreo  
561  
Bol. Soc. Argent. Bot. 59 (4) 2024  
son fundamentales para asegurar la validez de los los resultados de este estudio no revelaron este  
resultados en investigaciones ecológicas.  
patrón. Este hallazgo coincide con los resultados  
El tamaño de la muestra está intrínsecamente encontrados por Wang et al. (2016) en bosques  
ligado al poder estadístico del análisis y a la tropicales. Esta ausencia de efecto podría ser  
disminución de la probabilidad de cometer un error consecuencia de la homogeneidad microclimática  
tipo II (Anderson & Walsh, 2013), mientras que en los sitios (y micrositios) de muestreo (también  
el protocolo de muestreo incide directamente en argumentado por Wang et al., 2016).  
la representatividad de los datos recopilados en el  
La uniformidad observada tanto en las  
campo. En esta línea, a pesar de que el muestreo características estructurales de los árboles (78%  
dirigido empleado en este estudio, fundamentado de árboles con DAP menores a 30 cm), como en  
en un conocimiento previo del hábitat, ha probado la cobertura del dosel (con un promedio del 91%  
ser eficaz para identificar especies raras (Kenkel et ± 8%), posiblemente restringió la capacidad del  
al., 1989; Diekmann et al., 2007), la representación estudio para identificar diferencias significativas.  
limitada de ciertas especies forófitas (que emergió Estos hallazgos marcan la importancia de incorporar  
luego del muestreo) podría comprometer la una mayor variabilidad tanto en el diámetro a la  
generalización de los resultados, afectando así altura del pecho (DAP) como en el número de  
el poder estadístico de la prueba, al menos para árboles examinados en futuras investigaciones.  
la comparación múltiple por pares. Por tanto, la Esto permitiría una exploración más profunda de  
utilización de PERMANOVA exige una estimación las distintas condiciones microambientales. Por  
previa del tamaño de la muestra para asegurar un otro lado, la medición de la cobertura del dosel  
poder suficiente. Este requerimiento pone el énfasis mediante un densiómetro solo proporciona una  
en la necesidad de una planificación experimental aproximación indirecta a la luz disponible, lo  
previa para lograr resultados relevantes y aplicables cual podría no reflejar con precisión la intensidad  
a contextos más amplios (Kelly et al., 2015).  
lumínica real en el sotobosque.  
Los resultados apoyan la noción de que existe  
Los datos obtenidos no evidenciaron un efecto  
una selectividad por ciertas especies forófitas y que significativo de la presencia de plantas trepadoras  
el diámetro de los árboles influye en la diversidad sobre la composición de los helechos película. Una  
epífita, lo cual puede atribuirse a características posible explicación radica en la necesidad de las  
específicas de las especies forófitas como la epífitas por establecerse en micrositios húmedos que  
rugosidad de la corteza y el incremento del área ofrecen condiciones propicias para su desarrollo, a  
disponible en los troncos de mayor diámetro (Woda diferencia de las trepadoras que prefieren áreas más  
et al., 2006; Saldaña et al., 2014). En el caso de expuestas a la luz solar (Muñoz et al., 2003; Woda  
E. cordifolia, la rugosidad de la corteza de los et al., 2006). La variabilidad en los mecanismos de  
individuos adultos podría favorecer la colonización dispersión, donde las epífitas dependen de esporas  
de los helechos debido a la acumulación de sustrato sensibles a las condiciones ambientales en contraste  
y humedad, mientras que la corteza visiblemente con las semillas más resistentes de las trepadoras  
más lisa de L. philippiana podría operar de forma (Arroyo-Rodríguez & Toledo-Acevedo, 2009),  
opuesta. Sin embargo, se requieren más estudios sugiere una mayor influencia de los factores locales  
para evaluar esta hipótesis de manera analítica. en el establecimiento de epífitas. Asimismo, las  
Esto apoya la idea de que a pesar de las múltiples variaciones microclimáticas y estructurales del  
variables que operan en el hábitat, estos helechos bosque tienen un efecto más marcado en las epífitas  
tendrían respuestas más simples ante factores que vasculares que en las trepadoras, posiblemente debido  
no interactuantes (DAP y composición de forófitos). a la vulnerabilidad de las primeras a la desecación por  
A pesar de las expectativas teóricas que indican su limitado acceso al agua (Zotz & Bader, 2009;  
que la orientación del tronco de los árboles podría Gianoli et al., 2010; Reyes et al., 2010; Saldaña et al.,  
generar microhábitats diferenciados, debido a las 2014, Pincheira-Ulbrich et al., 2016, 2018).  
variaciones en exposición solar, los patrones de  
Estos resultados sugieren que las interacciones  
viento y la retención de humedad, influyendo así entre plantas trepadoras y helechos película podrían  
en la composición de las comunidades de helechos no ser tan influyentes como se había previsto,  
película (Nicolai, 1986; Sever & Nager, 2019), probablemente debido a que estas especies se  
562  
J. Pincheira-Ulbrich - Factores claves que marcan la composición de helechos película (Hymenophyllum)  
encuentran adaptadas a nichos ecológicos distintos. concluSioneS  
Además, es importante considerar que estos  
hallazgos pueden estar influenciados por la historia  
Este estudio investigó cómo cinco variables del  
de perturbación y manejo forestal en el área de hábitat -la orientación del tronco, la especie forófita,  
estudio, incluyendo la corta selectiva y el deterioro la presencia de trepadoras, el diámetro a la altura  
del bosque en el pasado (Pincheira-Ulbrich et del pecho (DAP) y la cobertura del dosel- afectan la  
al., 2012), lo cual podría tener implicancias composición de comunidades de helechos película en  
significativas en la composición actual de especies un fragmento de bosque nativo templado, utilizando  
de epífitas y trepadoras (e.g. Pincheira-Ulbrich PERMANOVA. Contrario a la hipótesis central del  
et al., 2016, 2018). Dado que la fragmentación estudio, que proponía un impacto significativo de  
del hábitat y el manejo del bosque pueden afectar la orientación del tronco y su interacción con otros  
la diversidad de estas plantas, un mayor número factores como el DAP, la cobertura del dosel y la  
de investigaciones orientadas a evaluar estos presencia de trepadoras en la composición de los  
efectos constituiría una valiosa contribución para ensambles de helechos película, solo se observó  
comprender cómo tales factores inciden en la influencia significativa del DAP y la especie forófita.  
estructura de los ensambles de estas especies (i.e. La falta de efecto significativo de otras variables  
Pincheira-Ulbrich et al., 2018).  
puede deberse a la limitada variabilidad de los factores  
En particular, el proceso de fragmentación medidos o a un tamaño de muestra insuficiente,  
genera parches de vegetación e incrementa las áreas especialmente crítico en la comparación por pares de  
de borde, que suelen experimentar condiciones especies forófitas. Esto sugiere que, aunque ciertas  
más extremas, como mayores temperaturas y características físicas y bióticas del forófito son claves  
menor humedad, afectando así la composición en la composición de las comunidades de helechos  
y diversidad de especies (Aragón et al., 2015). película (i.e. la rugosidad de la corteza en E. cordifolia),  
Por su parte, las prácticas silviculturales pueden otros factores ambientales considerados inicialmente  
alterar la estructura del bosque y modificar la podrían no ser tan determinantes o su efecto podría estar  
disponibilidad de microhábitats (e.g. Bautista et enmascarado por la homogeneidad de las condiciones  
al., 2014). Asimismo, estos factores (fragmentación de muestreo, el grado de perturbación del bosque o por  
del hábitat y manejo del bosque) también pueden la limitación del tamaño de muestra. Estos hallazgos  
interactuar con el estado de desarrollo del bosque destacan la importancia de una cuidadosa planificación  
(Michel & Winter, 2009). experimental para obtener resultados relevantes y  
El proceso de madurez del bosque tiene un extrapolables.  
impacto significativo en la composición de especies.  
Los bosques maduros, en especial, suelen albergar  
especies propias de hábitats poco alterados o de agradecimientoS  
núcleo y muestran una menor penetración de los  
efectos de borde en paisajes fragmentados (Wicklein  
Expreso mi sincero agradecimiento a Evelyn  
et al., 2012). Por lo tanto, un desafío clave es Habit y Konrad Górski por su invaluable orientación  
seleccionar sitios comparables para entender cómo en el manejo del programa Primer y en la aplicación  
factores como el tiempo (medido indirectamente de las técnicas de PERMANOVA. Al Programa de  
mediante el DAP), la fragmentación del hábitat y el Investigación Biológica y Ambiental (Programa  
manejo forestal influyen en la diversidad de epífitas IBAM) de la Universidad de Los Lagos, y a Eduardo  
y trepadoras. Dado que estas especies son sensibles Briones, por su apoyo en terreno. A la empresa  
a los cambios ambientales, estos ensambles pueden forestal Anchile quienes nos dieron facilidades para  
utilizarse para inferir procesos del ecosistema realizar este estudio.  
como la sucesión ecológica (e.g. Woods, 2017), la  
dinámica de nutrientes (e.g. Waheed et al., 2022)  
y la disponibilidad de microhábitats (e.g. Hoeber datoS PrimarioS  
&
Zotz, 2021). En consecuencia, estos estudios  
también proporcionarían información valiosa para  
la conservación de los bosques fragmentados.  
Todoslosdatosparadesarrollarestainvestigación  
se encuentren anexados a este manuscrito.  
563  
Bol. Soc. Argent. Bot. 59 (4) 2024  
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