eStrategiaS fotoSintéticaS y morfo-anatómicaS foliareS

de liguStrum SinenSe (oleaceae), una eSPecie exótica

invaSora en el SotoboSque de la Selva de yungaS

PhotoSynthetic and foliar morPho-anatomical StrategieS of

liguStrum SinenSe (oleaceae), an invaSive exotic SPecieS in the

yungaS foreSt underStory

1

2

3

María I. Mercado , Sebastián E. Buedo , Daniela A. González

,

4

2

& Juan A. González *

Priscila A. Powell

Summary

Background and aims: Ligustrum sinense (Chinese privet) is a recognized invasive

exotic species. The objective of this study was to determine the physiological and

foliar anatomical traits of Chinese privet saplings that would give it an advantage for

its establishment in the understory of the Yungas forest environment.

M&M: This study was conducted in Parque NacionalAconquija (Tucumán, Argentina).

The foliar physiological and morpho-anatomical traits deployed were investigated

in an understory environment during spring-summer and winter. The anatomical

features of the leaf blade and physiological variables related to gas exchange

were analyzed. Also, the speciﬁc leaf area, leaf density, leaf nitrogen content and

photosynthetic nitrogen-use eﬃciency were calculated.

1

. Instituto de Morfología Vegetal,

Área Botánica, Fundación Miguel

Lillo, Tucumán, Argentina

Instituto de Ecología,

Comportamiento y Conservación,

Área de Biología Integrativa,

Fundación Miguel Lillo, Tucumán,

Argentina

2

.

3

. Instituto de Bioprospección y

Fisiología Vegetal (INBIOFIV),

CONICET-UNT; Facultad de Ciencias

Naturales e Instituto Miguel Lillo,

Tucumán, Argentina

Results: During spring-summer L. sinense displays a higher photosynthetic

assimilation rate and a better photosynthetic nitrogen-use eﬃciency. Carboxylation

eﬃciency, intrinsic water use eﬃciency, and leaf thickness were 26%, 34%, and

41% higher, respectively, during winter in contrast to spring-summer. In the winter

4

(

. Instituto de Ecología Regional

UNT CONICET) & Facultad de

Ciencias Naturales Instituto

Miguel Lillo, Tucumán, Argentina

^aⁿⁱⁿ^c^r^e^a^s^eⁱⁿ^l^e^a^f^t^hⁱ^c^kⁿ^e^s^s^c^oⁿ^t^rⁱ^b^u^t^e^d^t^oⁱ^m^p^r^o^v^e^d^C^O2 incorporation under

suboptimal conditions for photosynthesis.

Conclusions: Chinese privet undergoes photosynthesis throughout the year and its

success as an invasive species in the Yungas forest understory could be attributed

at least in part to morpho-anatomical and physiological strategies.

e

*jalules54@gmail.com

Key wordS

Citar este artículo

MERCADO, M. I., S. E. BUEDO, D.

A. GONZÁLEZ, P. A. POWELL & J.

A. GONZÁLEZ. 2023. Estrategias

fotosintéticas y morfo-anatómicas

foliares de Ligustrum sinense

Biological invasion, Chinese privet, leaf anatomy, Northwestern Argentine,

photosynthesis, subtropical forest, water use eﬃciency.

reSumen

Introducción y objetivos: Ligustrum sinense (ligustrina) es una reconocida especie

exótica invasora. El objetivo de este trabajo fue estudiar los rasgos ﬁsiológicos y

anatómicos foliares de renovales de ligustrina que podrían otorgarle ventajas para

su establecimiento en un ambiente de sotobosque de la selva de Yungas.

M&M: Este estudio se realizó en el Parque Nacional Aconquija (Tucumán, Argentina).

Se evaluaron los rasgos morfo-anatómicas foliares y ﬁsiológicos en un ambiente de

sotobosque durante primavera-verano e invierno. Se analizaron las características

anatómicas de la lámina foliar y variables ﬁsiológicas relacionadas al intercambio

de gases. Además, se calculó el área foliar especíﬁca, densidad de hojas, contenido

de nitrógeno foliar y eﬁciencia fotosintética en el uso del nitrógeno foliar.

(

Oleaceae), una especie exótica

invasora en el sotobosque de la

selva de Yungas. Bol. Soc. Argent.

Bot. 58: 229-242.

DOI: https://doi.

org/110.31055/1851.2372.v58.

n2.40335

Resultados: Durante primavera-verano L. sinense muestra una mayor eﬁciencia

fotosintética en el uso del nitrógeno foliar y una mayor asimilación fotosintética

en condiciones saturantes. La eﬁciencia de carboxilación, eﬁciencia intrínseca

del uso del agua y espesor de hoja fueron 26%, 34% y 41% mayores en invierno

con relación a primavera-verano. Durante el invierno se registró un aumento en

el espesor de la lámina lo que contribuiría a mejorar el intercambio de CO bajo

2

condiciones subóptimas para la fotosíntesis.

Conclusiones: La ligustrina fotosintetiza todo el año y su éxito para establecerse en

el sotobosque de la selva de Yungas podría explicarse en parte por las estrategias

morfo-anatómicas y ﬁsiológicas desplegadas.

Recibido: 23 Feb 2023

Aceptado: 9 May 2023

Publicado impreso: 30 Jun 2023

Editor: Federico G. O. Mollard

PalabraS clave

Anatomía foliar, bosque subtropical, eﬁciencia en uso de agua, fotosíntesis, invasión

biológica, ligustrina, Noroeste Argentino.

ISSN versión impresa 0373-580X

ISSN versión on-line 1851-2372

229

Bol. Soc. Argent. Bot. 58 (2) 2023

introducción

2016). Justamente en estos sitios se ha registrado

una densidad de entre 4-10 renovales de ligustrina

-

2

Muchas especies exóticas invasoras se han m (Podazza, 2019). También en el sotobosque

convertido en un problema mundial, ya que nativo, donde la radiación incidente es muy baja

modiﬁcan la estructura y el funcionamiento de tanto en verano como en invierno, se desarrollan

los ecosistemas receptores (Pyšek et al., 2020), renovales y ejemplares adultos de ligustrina,

alteran la biodiversidad, las propiedades edáﬁcas, compitiendo con especies nativas (deciduas y

los ciclos biogeoquímicos y los servicios perennes) como el nogal criollo (Juglans australis

ecosistémicos (Vilà et al., 2010; Milanović et al., Griseb.), el chal-chal (Allophylus edulis (A. St.-

2

020) modiﬁcando y homogeneizando en muchos Hil., A. Juss. & Cambess.) Hieron. ex Niederl.),

casos los paisajes (Parker et al., 1999; Mack et cedros y tipas (Podazza, 2019). Sin embargo, hasta

al., 2000; Brooks et al., 2004; Simberloﬀ, 2004) la fecha se desconoce la superﬁcie afectada y la

e incluso ocasionado costos económicos a la velocidad de expansión de la especie.

población humana (Reynolds et al., 2020).

El éxito de L. lucidum y L. sinense en la

Tal es el caso de varios representantes del conquista de diferentes espacios estaría relacionado

género Ligustrum L. (Oleaceae), el cual comprende a altas tasas de dispersión de semillas mediada por

alrededor de 50 especies de Europa, norte de África, animales (Montaldo, 1993), a su elevado poder

Asia y Australia, con su centro de diversidad en germinativo (Aragón & Groom, 2003; Lichstein et

China, Himalaya, Japón y Taiwán (Mack et al., al., 2004; Tecco et al., 2007) y a su gran plasticidad

2

000; Theoharides & Dukes, 2007). Entre ellas, la bajo diferentes condiciones ambientales de baja

ligustrina (Ligustrum sinense Lour.) es una especie intensidad lumínica (Vergara-Tabares et al., 2016) y

arbustiva o arbórea de origen asiático, nativa de de estrés hídrico (Toscano et al., 2018), entre otras

China, Vietnam y Laos, que crece en valles, bordes causas (Fernández et al., 2020).

de arroyos, quebradas y en bosques mixtos entre los

Se postuló que en general las especies invasoras

2

00y2700ms.n.m.(Batcher,2000).Fueintroducida deben gran parte de su éxito competitivo a una alta

en Europa, África, América y Australia con ﬁnes tasa de asimilación fotosintética (Pattison et al.,

ornamentales (Weber, 2003). En Argentina, junto a 1998), a una alta eﬁciencia fotosintética en el uso

otras especies leñosas como el ligustro (L. lucidum del nitrógeno (ganancia de carbono por unidad de

W. T. Ait.) (Fernández et al., 2020), la acacia negra nitrógeno foliar) (Poorter & Evans, 1998; Funk

(Gleditsia triacanthos L.) (Ceballos et al., 2020), et al., 2013) y a una alta eﬁciencia en el uso de

los espinillos (Pyracantha coccinea M. Roem y los nutrientes y el agua (Matzek, 2011), lo cual

Cotoneaster horizontalis Decne.), la mora blanca se reﬂejaría a su vez en altas tasas de crecimiento

(Morus alba L.) y la zarzamora (Rubus ulmifolius (Kirschbaum, 2011). Estudios existentes para

Schott), es considerada invasora sobre áreas nativas la Sierra de San Javier (Tucumán, Argentina),

y protegidas (Giorgis et al., 2011; Montti et al., utilizando una estimación indirecta de la actividad

2

017; Cash et al., 2020; Yansen & Biganzoli, 2022). fotosintética por medios satelitales (Índice de

La ligustrina ha sido poco estudiada en ambientes Vegetación de Diferencia Normalizada, NDVI),

naturales de nuestro país (Lacoretz et al., 2022). indican que los bosques dominados por L. lucidum,

En el Parque Nacional Aconquija (provincia de fotosintetizan todo el año, con una mayor actividad

Tucumán, Argentina) convive con otras especies en los meses de verano (Zamora Nasca et al., 2014).

del bosque nativo, ocupando la denominada franja Sin embargo, para el género Ligustrum, incluso para

de la selva basal (provincia fitogeográfica de especies muy estudiadas como L. lucidum, existen

las Yungas) hasta aproximadamente los 1000 m pocas mediciones directas de fotosíntesis que

s.n.m. (Cabrera, 1976). En este ambiente la tala permitan conocer su asimilación fotosintética neta

selectiva eliminó ejemplares adultos de cedros u otras variables como la conductancia estomática y

(

Cedrela angustifolia DC.) y tipas (Tipuana tipu la transpiración foliar.

Benth.) Kuntze), entre otras especies maderables, Teniendo en cuenta la relación estructura-función

creando claros donde la ligustrina se desarrolla es interesante realizar estudios anatómicos foliares

con éxito y dando lugar a la formación de bosques que permitan evaluar la asociación de características

secundarios de esta especie introducida (APN, estructurales con las funciones de intercambio

230

María I. Mercadoet al. - Estrategias fotosintéticas de la especie invasora Ligustrum sinense

gaseoso y la captación de la luz, indispensables anuales se concentra en el trimestre de verano

para el proceso fotosintético. Bajo condiciones (diciembre-marzo) y primavera (septiembre-

hídricas, lumínicas y térmicas contrastantes, diciembre). La evapotranspiración anual es de

numerosas especies tienen la capacidad de 900 mm con lo que la zona resulta con balance

aclimatarse desplegando una plasticidad ﬁsiológica hídrico positivo. En condiciones de sotobosque, la

y anatómica estacional para mejorar la eﬁciencia radiación incidente medida al momento de la toma

en el intercambio de gases y en el uso del agua y de datos de intercambio gaseoso fue muy baja tanto

-2

-1

el nitrógeno foliar. Con esto se lograría reducir la en verano con 126 (± 22) µmol fotones m s ,

pérdida de agua por evapotranspiración y mantener como en invierno con 95,6 (± 22,4) µmol fotones

-2 -1

un balance positivo de carbono (Terashima et al., m s .

2

006; Aranda et al., 2007; Dong et al., 2015; Wu et

Características de los ejemplares utilizados en

al., 2022; Zou et al., 2022).

el estudio: Para las mediciones del intercambio de

En la región del Noroeste Argentino, no se han gases se seleccionaron cinco ejemplares (renovales)

realizado estudios ecoﬁsiológicos de ligustrina de ligustrina (L. sinense) en una zona de sotobosque.

que permitan identificar su comportamiento Cada ejemplar fue identiﬁcado mediante etiquetas

fotosintético a lo largo del año. Por lo tanto, el plásticas para realizar las mediciones y tomas de

objetivo del presente trabajo es determinar si muestras sobre los mismos ejemplares y ramas

los renovales de L. sinense, que compiten por su a lo largo del estudio. Todos los ejemplares

establecimiento en un ambiente de sotobosque seleccionados poseían un porte aproximado de 2-2,5

de selva basal de Yungas, exhiben plasticidad m de altura, con un diámetro a la altura del pecho de

ﬁsiológica (en términos de intercambio de gases, aproximadamente 3-5 cm y se concentraban en un

asimilación fotosintética, eﬁciencia en el uso del radio no mayor de 15 m. Dado que los ejemplares

agua y del nitrógeno foliar) y morfo-anatómica se encontraban dentro del bosque, cubiertos por el

foliar para mantener un balance positivo de carbono dosel superior, se los considera desarrollados en

durante estaciones contrastantes en luz, temperatura condiciones de sombra. Estos ejemplares crecían

y humedad, como lo son la primavera-verano (PV) junto a otras especies juveniles de Eugenia uniﬂora

y el invierno (INV).

L. (arrayán), Myrcianthes pseudomato (D. Legrand)

McVaugh (pseudomato) y J. australis (nogal

criollo), entre otras.

materialeS y métodoS

Época de medición: Las mediciones se realizaron

en primavera-verano (noviembre) y en invierno

(agosto). En los cinco ejemplares seleccionados,

Sitio de estudio, clima y material vegetal

Sitio de estudio: El estudio se realizó en el todas las mediciones de intercambio gaseoso se

Parque Nacional Aconquija, Tucumán (Argentina). realizaron en al menos tres hojas completamente

El sitio seleccionado (Puesto Santa Rosa, 27º 17’ desarrolladas ubicadas a una altura entre 1,7 y 2

0

7” S, 65º 52’ 20” O) se halla en la selva basal metros de altura, con orientación norte (N). Para

a 930 m s.n.m. en la provincia ﬁtogeográﬁca de asegurar la selección de hojas en edad similar, en

las Yungas (Cabrera, 1976), en la localidad de los ejemplares seleccionados, se usó el criterio el

Alpachiri, departamento Chicligasta, provincia de color de la hoja, sanidad y su ubicación en la rama.

Tucumán.

En todos los casos se escogió el segundo par de

Clima de la zona: El clima del área de estudio hojas contando desde la porción apical de la rama.

es subtropical con estación seca. La temperatura

media anual es de 19 ºC. La temperatura promedio Parámetros relacionados con el intercambio de

del mes más caliente (enero) es de 25 ºC y la del gases y nitrógeno foliar

mes más frío (julio) de 12 ºC. La precipitación

Variables medidas y equipamiento utilizado:

media histórica (1900-2001) es de 1385 mm Se midió asimilación fotosintética neta (A , µmol

n

-2 -1 -2 -1

m s ), conductancia estomática (g , mol m s ),

s

-2 -1

anuales (Busnelli, 2009). La selva basal presenta

un régimen pluvial monzónico (Bianchi & Yáñez, transpiración foliar (E, mmol m s ) y concentración

-1

992), con un máximo en el verano y un mínimo interna de CO (C µmol CO mol ), utilizando un

2 i, 2

1

invernal. El 85% del total de las precipitaciones analizador infrarrojo de CO portátil (LI-6400

2

231

Bol. Soc. Argent. Bot. 58 (2) 2023

3

XT, LiCor Inc. Nebraska, USA), equipado con La densidad de las hojas (DH, expresada en g/cm )

una fuente de luz interna (10% azul y 90% rojo). se calculó como el producto de la MFE expresada

-2

Todas las mediciones mencionadas se realizaron en g cm x el espesor promedio de la lámina foliar

en los meses de agosto (INV) y noviembre (PV) expresado en centímetros (Wright & Westoby,

en diferentes días soleados y entre las 9:00 y 13:00 2002).

h. La asimilación fotosintética máxima (A_m_a_x_s_a_t

)

se midió bajo condiciones saturantes de luz y CO

Anatomía foliar

2

-2 -1

(

1000 μmol m s y 400 μmol CO respectivamente)

Para los estudios anatómicos, se fijaron

2

y temperatura foliar constante (25±0,5 °C). La porciones de hoja (tercio medio de la semilámina)

humedad relativa de la cámara se mantuvo dentro en glutaraldehído (Karnovsky, 1965), y FAA

de 50 a 60% durante todas las mediciones. Tanto (formaldehido, alcohol etílico, ácido acético, agua;

la eﬁciencia de carboxilación máxima (EC, A_m_a_x10:50:5:35), cuidando que fuesen las mismas

_s_a_t/C ) como la eﬁciencia intrínseca en el uso del hojas seleccionadas para las mediciones de AFE

i

agua (EUA ) (A

/g ) se calcularon a partir de los y variables fotosintéticas. El material ﬁjado en

i

max sat

s

parámetros medidos (Rawson et al., 1977).

El contenido de N se determinó por el método una serie de alcoholes y acetona y posteriormente

glutaraldehído fue sometido a deshidratación en

f

-2

de micro Kjeldahl y se lo expresó en mmol N m

incluido en resina tipo Spurr. Se realizaron cortes

de superﬁcie foliar. Por otro lado, la eﬁciencia gruesos de 5 a 7 µm de espesor en ultramicrótomo

fotosintética en el uso del nitrógeno foliar (EFUNf) con cuchilla de diamante, los cuales fueron

se calculó como la relación entre A_m_a_x_s_a_t/N_f.

posteriormente teñidos con azul de toluidina

Para conocer el efecto del aumento de la para la cuantiﬁcación del espesor de tejidos en la

radiación fotosintéticamente activa (RFA) sobre la lámina foliar. El material ﬁjado en FAA se utilizó

asimilación fotosintética neta (A ) se expusieron las para la determinación de la densidad estomática

n

hojas a diferentes intensidades de radiación (1000, (DE), tamaño de las estomas (longitudpor ancho) y

-2 -1

50, 500, 400, 300, 200, 100, 50 y 0 μmol m s ). superﬁcie estomática. Para ello secciones de lámina

2

7

Este procedimiento genera curvas de respuestas de aproximadamente 3 cm fueron diafanizados

curvas A -RFA) que, analizadas mediante el según Dizeo De Strittmatter (1973) y clariﬁcados

(

n

procedimiento descrito por Schulte et al. (2003), con hipoclorito de Na 50%, lavados y teñidos

permiten calcular la fotosíntesis máxima teórica con el colorante metacromático violeta de cresil

(

A_m_a_x), el punto de saturación por luz (PSL), (Zarlavsky, 2014). Los cortes y diafanizados

el punto de compensación lumínica (PCL), la realizados fueron observados en un microscopio

respiración nocturna (Rn) y la eﬁciencia cuántica de óptico binocular Carl Zeiss Lab. A1 Axiolab con

la fotosíntesis (ØCO ).

polarizador y cámara AxioCam ERc 5s Zeiss

2

Área foliar especíﬁca (AFE) y densidad de las adosada (Carl Zeiss, Oberkochen, Germany). Las

hojas (DH): Para obtener el AFE, de las hojas mediciones de espesores de tejidos se realizaron

utilizadas para medir las variables de intercambio utilizando el programa Axio Vision release 4.8.2

gaseoso, se tomaron diez discos foliares de diámetro (n=25 para cada parámetro analizado por muestra).

conocido a partir de dos hojas opuestas de cinco

El porcentaje de mesóﬁlo ocupado por espacios

plantas diferentes. Los discos foliares se secaron en aéreos (% aire) se calculó para cinco individuos en

una termobalanza (Ohaus MB35) la cual permite cada estación, realizando cinco repeticiones por

evaporar el agua de los tejidos de manera continua muestra, utilizando la herramienta de medición

y el registro continuo de la pérdida de peso, hasta de superﬁcies del software Axio Vision. Sobre

que la muestra alcanza un peso constante registrado microfotografías tomadas a idéntico aumento se

como peso seco (PS). El AFE resulta de dividir el calculó la superﬁcie total ocupada por la lámina

valor del área foliar (AF) por el correspondiente en transcorte (Slam) y luego la superﬁcie ocupada

2

-1

valor de PS (AF/PS) expresándose en cm g . La por los espacios aéreos (Saire). Por la diferencia

masa foliar especíﬁca (MFE) resulta de la relación Slam-Saire se calculó la superﬁcie ocupada por

-2

1

/AFE y se expresa en mg PS cm , es un indicador tejidos (Stej). Finalmente se transformó este valor

de la inversión en carbono que la planta hace para utilizando la siguiente ecuación % aire = Saire*100/

obtener una superﬁcie determinada de área foliar. Slam.

232

María I. Mercadoet al. - Estrategias fotosintéticas de la especie invasora Ligustrum sinense

Análisis estadístico

Tabla 1. Valores obtenidos para variables de

Los resultados obtenidos fueron sometidos a un

test de Shapiro para estudiar su distribución y luego

una prueba F para conocer la homogeneidad de las

varianzas. El análisis de la varianza (ANOVA),

se aplicó a resultados obtenidos para las variables

analizadas en las estaciones contrastantes PV e INV,

utilizando el paquete estadístico Infostat (versión

intercambio gaseoso bajo condiciones saturantes

de radiación y CO y asimilación fotosintética

2

^m^á^xⁱ^m^a⁽^Amax) calculada a partir de las curvas

de fotosíntesis vs radiación fotosintéticamente

activa (RFA) creciente en renovales de L. sinense

creciendo en un ambiente de sotobosque en dos

estaciones contrastantes.

Estaciones de

crecimiento

1

.1). Las curvas de relaciones entre las variables

PV

INV

fotosintéticas se ajustaron a rectas (programa Sigma

Plot 11.0), mientras que la curva que relaciona la A_n

con RFA se ajustó con el procedimiento de Schulte

et al. (2003).

-2

-1

^Amax sat (µmol m s ) 11,8 (1,5) a

9,0 (0,9) b

-2 -1

g (mol m s )

s

0,113 (0,04) a 0,053 (0,01)b

207,1 (31,5) a 117,9 (21,7) b

-1

C (µmol CO mol )

i

2

-2

-1

s )

E (mmol m

1

,86 (0,5) a

0,73 (0,14) b

79,82 (24,5) a

reSultadoS

-2 -1

s

EC (mmol m

)

59,0 (10,1) b

-1

EUA (µmol mol

Asimilación fotosintética máxima bajo condiciones

saturantes de luz y CO₂

i

112,4 (22,0) b 169,7 (13,6) a

63,9 (6,1) a 69,1 (5,7) a

2

N (mmol N/m )

f

^L^a^Amax sat (fotosíntesis máxima en condiciones

de saturación) registrada en PV resultó

signiﬁcativamente mayor (24%) con respecto a la de

INV (Tabla 1). Del mismo modo, los valores de g_s,

Ci y E fueron mayores (p≤ 0.05) en PV que en INV.

-1

EFUNf (µmol mol s ) 184,4 (12,5) a 130,3 (10,2) b

-2 -1

A_m_a_x(µmol m s )

12,75 (0,5) a

9,83 (1,1) b

-2

-1

PSL (µmol m s )

454,8 (17,5) a 511,8 (54,1) a

Mientas que la tanto EC como la EUA resultaron

PCL (µmol m-2s-1) 20,98 (1,7) a

10,85 (1,8) b

0,52 (0,2) b

i

mayores (26,1 y 33,8 % respectivamente) en INV en

relación con PV (Tabla 1). En cuanto a la relación

entre las variables de intercambio gaseoso, la A_m_a_x_s_a_t

-2 -1

Rn (µmol m s )

1,38 (0,7) a

-1

ØCO (mol mol )

0,073 (0,02) a 0,046 (0,01) a

2

mostró una correlación signiﬁcativa con g para las

dos estaciones estudiadas, encontrándose una mayor

correlación en PV (r= 0,96) (Fig. 1A). Se observó

s

Abreviaturas: A_m_a_x_s_a_t: asimilación fotosintética máxima

calculadabajocondicionessaturantes;A_m_a_x:Asimilación

fotosintética máxima; C: concentración interna de CO ;

i

2

que la A_m_a_x_s_a_taumentó al incrementarse g pero, E: transpiración foliar; EC: eﬁciencia o capacidad de

s

la relación de dicho aumento fue diferente según carboxilación; EFUNf: eﬁciencia fotosintética en el

uso del nitrógeno foliar; EUA: eﬁciencia intrínseca

la estación analizada. La tasa de aumento (mayor

pendiente) fue mayor en INV que en PV, mientras

que el máximo observado fue mayor en PV (Fig.

i

en el uso del agua; g : conductancia estomática;

s

N: contenido de nitrógeno foliar; ØCO : eﬁciencia

f

2

fotosintética; PCL: punto de compensación por luz;

PSL: punto de saturación por luz; Rn: respiración

nocturna; INV: invierno; PV: primavera-verano. Los

datos representan la media de 4-5 individuos diferentes

con 4-5 mediciones por planta. Los valores entre

1A, Tabla 1). Por otro lado, en ambas estaciones

la E presentó una alta correlación con g (Fig. 1B).

s

En tanto que la EUA mostró un alto coeﬁciente de

i

regresión negativo con respecto a g tanto en INV

s

como en PV (Fig. 1C). Finalmente, la concentración paréntesis corresponden a la desviación estándar.

de nitrógeno foliar de ligustrina no diﬁrió de forma Letras diferentes entre estaciones corresponden a

diferencias estadísticas signiﬁcativas.

signiﬁcativa en INV respecto a PV. Mientras que la

EFUNf fue mayor en PV, registrando un incremento

del 29% con respecto a INV (Tabla 1).

Respuesta de la asimilación fotosintética neta (A_n) fotosintética o fotosíntesis máxima teórica (A_m_a_x),

a la radiación fotosintéticamente activa (RFA) el punto de saturación por luz (PSL), el punto

Las curvas de respuesta de la A respecto de de compensación lumínica (PCL), la respiración

n

la RFA creciente permiten calcular la capacidad nocturna (Rn) y la eficiencia cuántica de la

233

Bol. Soc. Argent. Bot. 58 (2) 2023

fotosíntesis (ØCO2). Tanto la A_m_a_xcomo el PCL y

Rn presentaron diferencias signiﬁcativas (p≤0,05)

entre las estaciones analizadas, con valores mayores

en PV que en INV (Fig. 2, Tabla 1). Sin embargo,

la ØCO , deﬁnida como el número de moles de

2

fotones necesarios para ﬁjar un mol de CO , y el

2

PSL no presentaron diferencias entre las estaciones

(Tabla 1).

Rasgos anatómicos y estructurales de las hojas

Tanto el AFE como la MFE calculadas para

PV e INV no mostraron diferencias signiﬁcativas

(p≤0,05). Sin embargo, la DH resultó un 18% mayor

en PV que en INV (Tabla 2).

El estudio anatómico foliar indicó que la

ligustrina presenta hojas hipo-estomáticas (Fig. 3A

y B), dorsiventrales con epidermis unistratas. Se

observaron diferencias signiﬁcativas en la densidad

estomática, presentando una mayor densidad en PV

(15% más que en INV) (Tabla 3). Las dimensiones

estomáticas fueron similares considerando la

longitud, aunque se registró un mayor ancho y en

Fig. 1. Relación entre variables de intercambio

gaseoso en renovales de L. sinense en un ambiente

de sotobosque en dos estaciones contrastantes.

Conductancia estomática (g ) vs A: Asimilación

s

fotosintética máxima bajo condiciones saturantes de

radiación y CO (A_m_a_x_s_a_t). B: Transpiración foliar (E).

2

C: Eﬁciencia intrínseca del uso del agua (EUAi). Los

valores representados corresponden a los valores

promedio obtenidos para 4-5 individuos diferentes.

Abreviaturas:A_m_a_x: asimilación fotosintética máxima

Fig. 2. Respuesta de la asimilación fotosintética neta

a la radiación fotosintéticamente activa creciente

en renovales de L. sinense en un ambiente de

sotobosque en dos estaciones contrastantes. Los

valores representados corresponden a los valores

promedio obtenidos para 4-5 individuos diferentes.

bajo condiciones saturantes; g : conductancia

s

estomática; E: transpiración foliar; EUAi: Eﬁciencia

intrínseca del uso del agua. Símbolos= (●) INV:

Abreviaturas= A : asimilación fotosintética neta;

n

Invierno; A_m_a_x= 131,01*g + 2,19, r = 0,91; E =

RFA: radiación fotosintéticamente activa. Símbolos=

(●) INV: Invierno: A_n= 9,82 –(exp(-0,0047*RFA)*

10,35, r= 0,98 p≤ 0.01); (○) PV: Primavera-verano:

s

1

2

4

=

4,018*g – 0,0156, r = 0,99; EUAi = -952,03*g +

s

21,99, r = 0,89. (○) PV: Primavera–verano; A_m_a_x

=

2,103*g + 7,08, r = 0,96; E = 11,801*g + 0,5175, r

A = 12,54 –(exp(-0,0065* RFA) * 14,0895, r = 0,98

s

n

0,97; EUAi = -456,02*g +161,4, r = 0,96.

p≤ 0.01).

s

234

María I. Mercadoet al. - Estrategias fotosintéticas de la especie invasora Ligustrum sinense

Tabla 2. Parámetros morfológicos foliares

en renovales de L. sinense creciendo en un

ambiente de sotobosque en dos estaciones

contrastantes.

Tabla 3. Parámetros anatómicos foliares

en renovales de L. sinense creciendo en un

ambiente de sotobosque en dos estaciones

contrastantes.

PV

INV

PV

INV

2

AFE (cm /gPS)

156,3 (6,2) a

134,5 (7,5) a

Ep. Sup. (µ)

Emp. (µ)

20,83 (4,4) a

54,04 (6,4) a

89,55 (12,1) a

14,65 (2,9) a

22,36 (3,6) a

136,07 (19,6) b

75,56 (13,5) b

16,27 (2,2) a

3

MFE (mgPS/cm )

6,40 (0,7) a

0,392 a

7,44 (0,8) a

0,322 b

Esp. (µ)

3

DH (g/cm )

Ep. Inf. (µ)

Abreviaturas: AFE: área foliar especíﬁca; DH:

densidad de hojas; MFE: masa foliar especíﬁca;

INV: invierno; PV: primavera-verano. Los

datos representan la media de 4-5 individuos

diferentes con 4-5 mediciones por planta. Los

valores entre paréntesis corresponden a la

desviación estándar (DS). Letras diferentes entre

estaciones corresponden a diferencias estadísticas

signiﬁcativas (p≤ 0.05).

Lámina foliar (µ)

163,30 (13,9) b 231,28 (19,8) a

Tejidos (%)

75,4 (3,43) a

73,0 (1,20) a

27,0 (1,20) a

Espacios aéreos (%) 24,6 (3,43) a

DEI

325,5 (62) a

275,9 (71,7) b

2

estomas/mm )

(

LE (µ)

AE (µ)

18,7 (1,3) a

16,6 (1,3) a

19,8 (2,5) a

14,9 (1,6) b

Abreviaturas: Espacios aéreos: porcentaje de

transcorte ocupado por espacios aéreos. Tejidos:

porcentaje de transcorte ocupado por tejidos; AE:

consecuencia una mayor área estomática en PV ancho de los estomas o latitud estomática; DEI:

(

Tabla 3). El espesor de la lámina foliar resultó mayor densidad estomática epidermis inferior; Emp.:

espesor de empalizada; Ep. Sup.: espesor de

41%) en INV (Fig. 4B) respecto del calculado para

epidermis superior; Ep. Inf.: espesor de epidermis

PV (Fig. 4A, Tabla 3). La Fig. 4 muestra claramente

como hubo una redistribución de los tejidos entre

ambas estaciones. En INV aumentaron en un 151%

los espacios aéreos en el mesóﬁlo y el número de

células del tejido en empalizada, lo cual se vio

inferior; Esp.: espesor de esponjoso; Lámina

foliar: espesor de la lámina foliar; LE: largo de los

estomas o longitud estomática. INV: invierno; PV:

primavera-verano. Los datos representan la media

de 4-5 individuos diferentes. Letras diferentes entre

reﬂejado en un mayor espesor foliar y una menor estaciones corresponden a diferencias estadísticas

AFE con respecto a PV (Tabla 3).

signiﬁcativas (p≤ 0.05).

Fig. 3. Epidermis de L. sinense. A: Epidermis superior. B: Epidermis inferior. Abreviaturas= e: estoma; tp:

tricoma peltado. Escalas= A-B: 50 µm.

235

Bol. Soc. Argent. Bot. 58 (2) 2023

Fig. 4. Cortes transversales de renovales de L. sinense creciendo en un ambiente de sotobosque en dos

estaciones contrastantes. A: Primavera-Verano (PV). B: Invierno (INV). Abreviaturas= e: estoma; emp:

mesóﬁlo en empalizada; epi: epidermis inferior; eps: epidermis superior; esp: mesóﬁlo esponjoso; hv: haz

vascular; tp: tricoma peltado. Escalas= A-B: 50 µm.

diScuSión

y ﬁsiológicos (Lambers & Poorter, 1992; Baruch

Goldstein, 1999; Durand & Goldstein, 2001;

&

Nuestros resultados indican que los renovales de Stratton & Goldstein, 2001; Cavaleri & Sack,

L. sinense, creciendo en un ambiente de sotobosque 2010) particulares entre los que destacan una mayor

de la selva basal de Yungas, fotosintetizan todo el área foliar especíﬁca (AFE), mayor velocidad de

año manteniendo su capacidad de asimilar carbono crecimiento y altura de las plantas, mayor densidad

en invierno, donde la temperatura, humedad de las hojas (DH), altas tasas de asimilación

e intensidades lumínicas son más bajas que en fotosintética neta (A ), una mayor conductancia

n

primavera-verano. Estos resultados coinciden con estomática (g ) y una mayor eﬁciencia intrínseca en

s

otras investigaciones donde se ha demostrado el uso del agua (EUAi), entre otros, que inﬂuirían

que algunas especies arbóreas exhiben una tasa en su capacidad competitiva (Drake et al., 1989).

fotosintética ligeramente inferior en invierno Sin embargo, datos obtenidos para otras especies

en comparación con la estación de crecimiento arbóreas que crecen en las Yungas demuestran

primavera-verano (Flexas et al., 2001; Medlyn et que estas premisas no siempre son válidas. Así, la

al., 2002; Awada et al., 2003). En base a estos datos ligustrina manifestó una A en PV similar a la del

n

se considera que la fotosíntesis de las especies nogal criollo (J. australis) (A entre 10 y 11 μmol

max

-2

-1

siempre-verdes en invierno, con condiciones de CO m s , datos propios), pero menor que las

2

temperatura y radiación solar sub-óptimas, juega registradas para ejemplares jóvenes de aliso (Alnus

-2 -1

un rol importante en la ganancia anual de carbono acuminata Kunth) de 14 μmol CO m s (González

2

para el mantenimiento del crecimiento entre otras et al., 2017). Cabe aclarar que tanto J. australis

funciones (Miyazawa & Kikuzawa, 2005). Si como A. acuminata son especies caducifolias frente

bien en nuestro estudio se describen los cambios a L. sinense que es una especie perennifolia, por lo

morfológicos a nivel de hoja asociados a la función que la comparación sólo es válida para la etapa de

fotosintética que esta especie despliega en ambas crecimiento en PV.

estaciones (INV y PV) se desconocen otros detalles

Bajo condiciones saturantes de luz y CO₂_,

metabólicos que acompañarían a estos cambios las plantas expresan su máxima asimilación

como por ejemplo la actividad de las enzimas fotosintética (A_m_a_x_s_a_t) por lo que este parámetro

ligadas al ciclo de Calvin.

puede ser utilizado para comparaciones rápidas de

Según varios autores, las especies invasoras eﬁciencia fotosintética entre especies, de la misma

tendrían rasgos morfológicos (Van Kleunen et al., edadybajoelmismohábitat(Ainsworthetal.,2003).

2

010; Te Beest et al., 2015; Kaushik et al., 2022) Sin embargo, dadas las interacciones existentes

236

María I. Mercadoet al. - Estrategias fotosintéticas de la especie invasora Ligustrum sinense

entre las diferentes variables que intervienen en

Por otro lado, la eﬁciencia fotosintética en el uso

el intercambio de gases, se estima que un mejor del nitrógeno foliar (EFUNf) fue mayor en PV que

análisis surge de estudiar las relaciones entre las en INV, lo que se relaciona de forma directa con la

variables. Si se analizan la eﬁciencia intrínseca mayor A_m_a_x_s_a_tde la estación.

en el uso del agua (EUAi; resultante de A_m_a_x_s_a_t

/

Los datos derivados de las curvas de asimilación

g_s) y la eﬁciencia de carboxilación (EC; resultante fotosintética neta (A ) indican que en PV, al

n

de A_m_a_x_s_a_t/Ci), L. sinense ajusta estas variables aumentar la radiación incidente (RFA), la ligustrina

para enfrentar el cambio de las condiciones micro posee una A_m_a_xmayor que en INV. Los datos

meteorológicas y sus efectos sobre la fotosíntesis bibliográficos para A_m_a_xde otras especies de

y transpiración en los meses de INV con respecto Ligustrum en diferentes condiciones ambientales,

a los de PV.

diﬁeren ampliamente con los valores registrados

Los datos obtenidos a partir de las mediciones en las estaciones bajo estudio. Así, por ejemplo,

realizadas indican que laA_m_a_x_s_a_ten ambas estaciones plántulas de L. lucidum, cultivadas bajo condiciones

-

2

se encuentra limitada en parte por la g , lo que es controladas presentaron valores de 5,3 μmol CO m

s

2

-1

esperable, ya que la disminución en el valor de s (Zhou et al., 2018; Liang et al., 2019), mientras

este factor implica una menor captación de CO₂. que en condiciones de campo y bajo dos regímenes

Sin duda, esta no es la única interpretación ya de luz (sol y sombra) se informaron valores entre

-2

-1

que podría haber también otras limitantes, como 3,4 y 1,4 μmol CO m s respectivamente (Larcher

2

las metabólicas, que surgirían a partir de otras et al., 2015). Zhang et al. (2013), informaron para

-

2

mediciones, como por ejemplo del estudio de L. lucidum valores de campo de 9 μmol CO m

2

-1

la respuesta de la asimilación fotosintética en s en los meses junio-julio correspondientes a la

función de distintas concentraciones internas de temporada de primavera-verano en China.

CO (curvas A-C ) que no fue el objetivo de este

Se conoce que, en las especies tolerantes de

2

i

estudio. Por otro lado, los coeﬁcientes de regresión sombra, tanto el PCL como la respiración nocturna

altos encontrados entre E/g demostraron un fuerte (Rn) presentan valores muy bajos (Craine & Reich,

s

control estomático en la pérdida de agua por 2005). En Swietenia macrophylla King y Dipteryx

transpiración. El rango de variación en la variable odorata (Aubl.) Willd. (Marenco et al., 2001)

g_sfue mayor en PV respecto a INV, resultando que se encontró que el PCL resultó ser más elevado

a medida que la g incrementaba, se perdía más en “hojas de sol” que en “hojas de sombra”. En

s

agua por transpiración en PV que en INV, esto nuestro estudio en un ambiente de sotobosque,

signiﬁcaría que la ligustrina puede capturar más quizás equivalente a una condición de sombra o

moléculas de CO por molécula de agua pérdida semisombra aún más pronunciada en invierno,

2

en la estación fría que en la cálida. Los datos de el valor de PCL de INV fue 48% menor que en

transpiración foliar (E) corroboran esta hipótesis PV, mientras que la Rn disminuyó en un 62%. La

ya que en INV transpira casi la mitad que en PV. disminución del PCL y de la Rn, en ambientes de

Estas diferencias se encuentran asociadas también sombra y en INV, podría ser interpretada como un

a otros factores como la demanda atmosférica cambio que experimenta la especie para lograr un

relacionada con la temperatura y la humedad mayor aprovechamiento de la menor radiación solar

ambiental. Por ejemplo, en invierno, cuando incidente en el sotobosque, así como para lograr un

existe una menor disponibilidad de agua (Busnelli, manejo más eﬁciente en el balance de carbono.

2

009), g disminuyó, en consecuencia, disminuyó

Desde una perspectiva estructural y funcional,

s

E y el valor de la EUAi se incrementó. De forma se conoce que la difusión de CO dentro de la hoja

2

contraria en PV, se observó una menor pendiente de depende de forma directa de la estructura interna

la recta de la relación A_m_a_x_s_a_t/g posiblemente por la de la misma, siendo una limitante importante para

s

demanda atmosférica, la mayor humedad relativa la fotosíntesis (Parkhurst, 1986; Mo et al., 2020;

ambiental inﬂuyó en el aumento de la g , pero Whitewoods, 2021). La variación en el tamaño

s

las temperaturas mayores propias de la estación de las células del mesóﬁlo y en el tamaño y la

aumentaron la E, disminuyendo la EUAi y por arquitectura de los espacios aéreos inﬂuyen en la

consiguiente aumentando el riesgo de desecación superﬁcie efectiva de intercambio gaseoso de las

al mantener los estomas abiertos.

células (Ren et al., 2019) y en la conductancia del

237

Bol. Soc. Argent. Bot. 58 (2) 2023

CO en este tejido (Flexas et al., 2012; Lundgren a lo largo de las cuatro estaciones del año en el

2

&

Fleming, 2020). Se ha establecido que los ambiente de sotobosque de selva basal de Yungas.

espacios aéreos favorecen el intercambio gaseoso al Aunque las tasas de asimilación fotosintética

presentar un mayor coeﬁciente de difusión del CO₂son ligeramente menores en invierno, las hojas

(aproximadamente 10.000 veces mayor), respecto de esta especie invasora ajustan su anatomía y

a la barrera que ofrece la fase líquida contenida en metabolismo fotosintético para maximizar la toma

las paredes celulares, las membranas plasmáticas, el de C atmosférico por unidad de agua perdida

citoplasma celular y el estroma de los cloroplastos por transpiración. Esto le otorgaría una ventaja

(Théroux-Rancourt et al., 2021). En las hojas de competitiva bajo condiciones de baja radiación

INV de ligustrina reducir el tamaño de las células solar en el ambiente de sotobosque y en la estación

del mesóﬁlo y aumentar el volumen de los espacios invernal cuando la baja intensidad lumínica,

aéreos permitiría una difusión facilitada del CO y humedad y temperatura se convierten en factores

2

una mayor relación de superﬁcie de intercambio limitantes.

disponible, resultando en un aumento neto en

las tasas de suministro de CO a los cloroplastos

2

(

Théroux-Rancourt et al., 2021). Estos importantes contribución de loS autoreS

factores estructurales podrían explicar, al menos

en parte, la mayor eﬁciencia de carboxilación (EC)

MIM, SEB y JAG: diseño de la investigación,

observada en INV (35% mayor) con respecto a toma de datos, elaboración de ﬁguras y análisis

PV. Al mismo tiempo, el desarrollo de un mesóﬁlo estadístico. DG, PP, MIM, SEB y JAG participaron

esponjoso con grandes cavidades de aire en INV en la interpretación de datos y redacción del

mejoraría la difusión de la luz dentro de la hoja. manuscrito.

Según Niinemets (1999) y Vogelmann & Gorton

(2014) este cambio estructural favorece la reﬂexión

de la luz dentro del tejido, lo que facilitaría la agradecimientoS

fotosíntesis.

Frentealescenarioinvernaldebajastemperaturas,

A la Fundación Miguel Lillo (FML) por el apoyo

baja humedad e intensidades lúminicas, L. sinensis a este tipo de investigaciones bajo el proyecto

debe maximizar la toma de CO atmosférico “Estudios ecoﬁsiológicos en especies que se repiten

2

para mantener un cierto ﬂujo de C. Al menos en gradientes altitudinales y latitudinales” (B-0005-

dos estrategias parecen haber sido desarrolladas 1). A la Administración de Parques Nacionales que

para enfrentar esta situación, una fisiológica concedió el permiso para poder realizar los estudios

relacionada al manteniendo de la actividad planificados. A la Dra. Daniela Cano, Parque

fotosintética optimizando su eﬁciencia intrínseca Nacional Aconquija, por su apoyo en las tareas de

en el uso del agua, su eﬁciencia en la carboxilación campo. A los guardaparques del Puesto Santa Rosa.

y ajustando el punto de compensación lumínica;

y una morfológica, relacionada con el incremento

en el espesor del mesóﬁlo caracterizado por una bibliografía

disminución del tamaño celular, un aumento en el

número de capas de células en la empalizada y un AINSWORTH, E. A., P. A. DAVEY, G. J. HYMUS, C. P.

aumento de los espacios aéreos que favorecerían

OSBORNE, … & S. P. LONG. 2003. Is stimulation

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concentration maintained in the long term? A test

with Lolium perenne grown for 10 years at two

nitrogen fertilization levels under Free Air CO₂

Enrichment (FACE). Plant Cell Environ. 26: 705-

una mayor superﬁcie de intercambio de CO y de

2

reﬂexión de la luz.

concluSioneS

7

14.

Se ha demostrado que L. sinensis presenta una

https://doi.org/10.1046/j.1365-3040.2003.01007.x

plasticidad morfológica y ﬁsiológica foliar, la cual APN. 2016. Plan de Gestión Parque Nacional Campo de

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