diverSidad taxonómica y funcional de briófitoS en  
diferenteS coberturaS de un boSque Seco troPical,  
córdoba (colombia)  
taxonomic and functional diverSity of bryoPhyteS in different  
coverS of a troPical dry foreSt, córdoba (colombia)  
1
2,3  
Liliana Peñate-Pacheco , Jorge Enrique Gil-Novoa  
&
1,4  
Merly Yenedith Carrillo-Fajardo  
Summary  
Background and aims: Microclimatic changes resulting from the alterations in the  
forest structure affect the diversity of sensitive organisms such as bryophytes,  
the ecological processes in which they participate and their responses to new  
environments. In this work, the bryoflora and the functional groups associated  
with water regulation were characterized in different covers of a tropical dry forest:  
gallery forest-BG, silvopastoral system-SSP and high secondary vegetation-VSA.  
M&M: There were nine transects of 0.1 ha (three/coverage) and in each one  
taxonomic, ecological (substrate epiphytic, epilithic, terrestrial and decomposing  
organic matter) and functional data (width of the caulidio, length and width of the  
filidio) were recorded, broad leaf base, hyalodermis and imbrication of filidios)  
Results: 19 species are recorded, 15 in VSA,14 in BG and 14 in SSP. The richest  
families are Fissidentaceae (8 spp) and Lejeuneaceae (3 spp). The substrate with  
the highest incidence is epiphyte-corticola. Six functional groups were identified,  
differentiated by the traits: filidio length and width, hyalodermis, and filidio imbrication.  
Conclusions: The richness and composition of bryophytes did not show significant  
differences in the evaluated coverages, possibly due to the homogenization of  
environmental conditions, product of the history of disturbance to which they have  
been subjected, therefore, it is important to evaluate other parameters (coverage)  
and compare with coverages vegetables in a better state of conservation. The  
functional groups are mainly determined by leaf size traits and are more frequent  
in the forest (BG and VSA).  
1
. Universidad de Córdoba,  
Facultad de Ciencias Básicas.  
Departamento de Biología, Grupo  
de Investigación Biodiversidad  
Unicórdoba, Montería, Colombia.  
2
. Doutorado em Botânica, Escola  
Nacional de Botánica Tropical,  
Instituto de Pesquisas Jardim  
Botânico do Rio de Janeiro, Brasil.  
3
. Universidad Pedagógica y  
Tecnológica de Colombia, Facultad  
de Ciencias, Escuela de Biología,  
Grupo de Investigación Sistemática  
Biológico-SisBio, Av. Central Norte,  
Tunja, Colombia.  
4
y
. Doctorado en Ciencias Biológicas  
Ambientales Universidad  
Tecnológica de  
-
Pedagógica  
y
Colombia, Facultad de Ciencias,  
Escuela de Biología, Grupo de  
Investigación Sistemática Biológica-  
SisBio, Av. Central Norte, Tunja,  
Colombia.  
Key wordS  
Bryoflora, functional traits, microclimate, substrate, water regulation  
*lili.penatte@gmail.com  
reSumen  
Citar este artículo  
Introducción y objetivos: Los cambios microclimáticos producto de las  
PEÑATE-PACHECO, L., J. E. GIL-  
NOVOA M. Y. CARRILLO-  
FAJARDO. 2022. Diversidad  
taxonómica y funcional de briófitos  
en diferentes coberturas de un  
bosque seco tropical, Córdoba  
alteraciones en la estructura forestal inciden sobre la diversidad de organismos  
sensibles como los briofitos, los procesos ecológicos en los que participan y sus  
respuestas frente a los nuevos entornos. En este trabajo se caracterizó la brioflora  
y los grupos funcionales asociados a la regulación hídrica en diferentes coberturas  
de un bosque seco tropical: bosque de galería-BG, sistema silvopastoril-SSP y  
vegetación secundaria alta-VSA.  
&
(
5
Colombia). Bol. Soc. Argent. Bot.  
7: 687-704.  
M&M: Se establecieron nueve transectos de 0.1 ha (tres/cobertura) y en cada uno se  
registraron datos taxonómicos, ecológicos (sustrato epifito-cortícola, epilítico, terrestre  
y materia orgánica en descomposición), y funcionales (ancho del tallo, largo y ancho  
del filidio, filidios con bases amplectantes, hialodermis e imbricación de los filidios).  
Resultados: Se registraron 19 especies, 15 en VSA, 14 en BG y 14 en SSP. Las familias  
más ricas son Fissidentaceae (8 spp) y Lejeuneaceae (3 spp). El sustrato con mayor  
incidencia es el epífito-cortícola. Se identificaron seis grupos funcionales, diferenciados  
por los rasgos: largo y ancho del filidio, hialodermis e imbricación de filidios.  
DOI: https://doi.  
org/10.31055/1851.2372.v57.  
n4.36922  
Conclusiones: La riqueza y composición de briófitos no mostró diferencias  
significativas en las coberturas evaluadas, posiblemente por la homogenización  
de las condiciones ambientales, producto del historial de disturbio al que han  
sido sometidas, por tanto, es importante evaluar otros parámetros (cobertura) y  
comparar con coberturas vegetales en mejor estado de conservación. Los grupos  
funcionales están determinados principalmente por los rasgos del tamaño de la  
hoja y presentan una mayor frecuencia en las coberturas boscosas (BG y VSA).  
Recibido: 6 Abr 2022  
Aceptado: 11 Nov 2022  
Publicado impreso: 30 Dic 2022  
Editor: Guillermo Suárez  
ISSN versión impresa 0373-580X  
ISSN versión on-line 1851-2372  
PalabraS claveS  
Brioflora, microclima, rasgos funcionales, regulación hídrica, sustrato.  
687  
Bol. Soc. Argent. Bot. 57 (4) 2022  
introducción  
2018). Dawson et al. (2021) propusieron que: “Un  
rasgo es una característica medible (morfológica,  
Los briófitos son un componente importante en fenológica, fisiológica, conductual o cultural) de un  
la diversidad y funcionalidad de los ecosistemas organismo individual que se mide en el individuo o  
boscosos (Holz & Gradstein, 2005; Benítez, 2016; en otro nivel relevante de organización”. Plantean,  
Salavarría,2017).Sonorganismosaltamentesensibles usar la expresión “funcional”, solo para casos en  
a las alteraciones del hábitat, dado que su fisiología los que se vaya a evaluar determinada función con  
está fuertemente relacionada con la humedad, la relación a un proceso, debido a que todos los rasgos  
radiación solar y la temperatura (Benítez, 2016), por pueden ser funcionales hasta cierto punto, por tanto,  
tanto, cambios en las condiciones microclimáticas es un concepto ambiguo, pero mantener el concepto  
del hábitat, afectan su distribución, estructura y de valor de rasgo o atributo, que es la condición  
composición florística (Rovere & Calabrese, 2011).  
que expresa el rasgo en su forma cuantitativa o  
La morfología de estas plantas, les permite la cualitativa (Lavorel et al., 2013; Violle et al., 2007).  
captura y almacenamiento de importantes cantidades En el caso de las formas de vida con dificultades para  
del agua lluvia, y en épocas de menor suministro establecer la individualidad, como hongos, corales y  
la van liberando gradualmente de acuerdo con los musgos, proponen tres métodos: la unidad funcional  
requerimientos de la comunidad biótica, razón por (ej. medición de rasgos por área), unidad restringida  
la cual, se consideran fundamentales en los procesos para el organismo (ej. tronco) y organismos clonales  
de regulación hídrica, principalmente en ecosistemas que pueden tener un pseudoindividuo definido (ej.  
donde el agua es un factor limitante (Aguirre, 2008; ramets).  
Merchán, Herrera & Delgado, 2011); como en los  
En Colombia, la mayor parte de los estudios se  
bosques secos tropicales, cuyas precipitaciones no han realizado en bosques húmedos y montanos,  
superan los 2000 mm anuales y esto conlleva a que enfocados en temas taxonómicos y sistemáticos,  
las especies que los constituyen estén adaptados a estudiando en menor proporción los bosques secos,  
amplios periodos de sequía; aspecto importante para el efecto de las alteraciones antrópicas y los procesos  
el equilibrio de las dinámicas ecológicas en dicho ecológicos en los que participan (Sastre de Jesús,  
ecosistema (Pennington, Lavin & Oliveira, 2009; 2004; Benítez, 2016), así mismo, se sabe poco sobre  
Pizano & García, 2014; Pizano et al., 2017).  
algunas regiones del país (Gil-Novoa et al., 2017),  
Los análisis de diversidad se pueden abordar desde como las tierras bajas de los Llanos Orientales,  
diferentes dimensiones, tales como, taxonómica, los valles interandinos y el Caribe (García et al.,  
funcional y filogenética (Pavoine & Bonsall, 2011; 2016); por ello, el objetivo de esta investigación  
Swenson, 2011; Moreno et al., 2018; Moreno, 2019). fue caracterizar la brioflora e identificar grupos  
La diversidad taxonómica se define por la riqueza, la funcionales asociados a la regulación hídrica; en  
cual, es una medida ampliamente aceptada (Antonelli diferentes coberturas de un bosque seco tropical,  
et al., 2018 y Gotelli & Collwell, 2001), e indica, planteando como hipótesis que la diversidad,  
por ejemplo: ¿Cuántos musgos se encuentran en composición de especies y grupos funcionales podría  
un país, sitio de estudio o árbol? (Magill, 2010). La disminuir en hábitats donde la estructura forestal y el  
diversidad funcional, permite entender las relaciones microclima hayan sido fuertemente alterados como  
entre los factores abióticos y los procesos ecológicos, consecuencia de la transformación del bosque hacia  
a través de los rasgos funcionales entre y dentro de sistemas silvopastoriles (Benítez, Aragón & Prieto,  
las especies (Antonelli et al., 2018; Mason & de 2015).  
Bello 2013), es fundamental para regular la provisión  
de los servicios ecosistémicos, como la regulación  
hídrica (Diaz & Cabido, 1997; Díaz et al., 2007 y materialeS y métodoS  
Ballesteros & Pérez, 2016); y se expresa a través de  
grupos funcionales o índices de diversidad funcional Área de estudio  
(Casanoves et al., 2011). EltrabajoserealizóeneldepartamentodeCórdoba  
Existe controversia entre los científicos por (Colombia), en la finca Las Palmeras, corregimiento  
la definición y uso de los términos rasgo y rasgo Loma Verde, al suroccidente del municipio de  
funcional (Violle et al., 2007; Antonelli et al., Montería, entre las coordenadas 08°30’37.1’’N y  
688  
Liliana Peñate-Pacheco et al. - Diversidad de briófitos en el bosque seco  
076°06’12.9’’W (Fig. 1), a 65 m de altitud. El Norte Brownea ariza Benth y Tabebuia rosea (Bertol.)  
del departamento, presenta en general una topografía DC, con alturas entre 10-15m. En época de lluvias  
plana y pertenece a la zona de vida de bosque seco se presentan inundaciones, por lo que la madera  
tropical, caracterizado por un clima cálido tropical en descomposición y las rocas son removidas  
con temperatura media de 28°C, precipitación anual frecuentemente. En esta cobertura hace más de 25  
estimada de 1300 mm, con patrón de distribución años no se realizan actividades de tala, pero si hay  
unimodal que presenta época lluviosa de abril a presencia de ganado vacuno.  
noviembre y época seca de diciembre a marzo (Rangel  
Sistema silvopastoril (SSP): pastizales  
&
Arellano, 2010). El paisaje predominante en el área caracterizados por la alta densidad de árboles producto  
de estudio constituye un sistema agropecuario, que de la vegetación remanente (principalmente de A.  
favorece el establecimiento de bosques secundarios y saman), regeneración natural y enriquecimiento  
en combinación con la vegetación primaria remanente, vegetal; en el estrato arbóreo (15-25m) dominan  
forman un mosaico de hábitats con diversos tipos de Maclura tinctoria (L.) D. Don ex Steud. y Hura  
cobertura vegetal. Para este proyecto se seleccionaron crepitans L. y, en el estrato herbáceo (1.5 m)  
tres, basadas en la Leyenda Nacional de Coberturas de representantes de las familias Poaceae, Lamiaceae y  
la Tierra (IDEAM, 2010): bosque de galería, sistema Urticaceae.  
silvopastoril, y vegetación secundaria alta.  
Vegetación secundaria alta (VSA): formación de  
Bosque de galería (BG): formación vegetal, en bosque secundario en diferentes etapas de sucesión,  
etapas de sucesión temprana con algunos árboles con poca evidencia de intervención antrópica en los  
remanentes, las especies dominantes son, Albizia últimos 25 a 30 años. Dominado por especies de  
saman (Jacq.) F. Muell, Guazuma ulmifolia Lam, las familias Fabaceae, Bignoniaceae, Urticaceae,  
Fig. 1. Localización geográfica del área de estudio en la finca Las Palmeras del municipio de Montería en  
Córdoba-Colombia. A. Colombia (sur América). B. Montería- Córdoba. C. Finca Las palmeras (bosque de  
galería, sistema silvopastoril y vegetación secundaria alta).  
689  
Bol. Soc. Argent. Bot. 57 (4) 2022  
Simaroubaceae y Malvaceae, con alturas que varían tropicos.org/) y el Catálogo de Plantas y Líquenes  
entre 8 y 25 m.  
de Colombia (http://catalogoplantasdecolombia.  
unal.edu.co). Los especímenes recolectados en esta  
investigación fueron depositados en el Herbario de la  
Metodología  
Los muestreos se realizaron entre los meses de Universidad de Córdoba-HUC (números de catálogo  
mayo y julio de 2019; periodo correspondiente a HUC 8306-8476), y constituyen la primera colección  
la época de lluvias y de transición denominado de briófitos para este herbario del Caribe colombiano.  
localmente como “veranillo de San Juan”. Se  
Diversidad funcional: Los rasgos asociados a  
realizaron seis salidas de campo con una duración la regulación hídrica se seleccionaron con base en  
de cuatro días cada una. En cada cobertura vegetal publicaciones de referencia como: Proctor (2000),  
se realizaron mediciones de humedad y luminosidad Frahm (2003), Montenegro et al., (2005) y Glime  
a través de una estación meteorológica Data Loggin (2017) y como criterio prioritario de selección  
Station, los registros se tomaron, a las 9:00 am se estableció que el rasgo se presentara tanto en  
durante tres días consecutivos, esto con el fin de musgos como en hepáticas (Tabla 1). Para la correcta  
establecer diferencias microclimáticas entre las identificación de los rasgos y sus atributos en el  
coberturas. El material vegetal fue recolectado bajo trabajo de laboratorio, se tuvieron en cuenta para el  
permiso marco otorgado por Autoridad Nacional caso de los musgos las descripciones e ilustraciones  
de Licencias Ambientales-ANLA a Universidad de de Calzadilla & Churchill (2014) y para las hepáticas  
Córdoba en la Resolución N°009147 de 2017.  
a Glime (2017)  
Diversidad taxonómica: se establecieron nueve  
La medición de los rasgos se realizó en cinco ramets  
transectos de 0.1 ha (100 x 10 m), tres por cada por colonia, y para cada especie el número máximo de  
cobertura vegetal evaluada (BG, SSP y VSA). Para colonias fueron cinco, los rasgos cuantitativos largo y  
caracterizar la brioflora epifita se seleccionaron ancho de filidios y ancho del tallo, se midieron con la  
cuatro forófitos por transecto (36 en total), con una ayuda del software Image J ver. 1.52 (Schneider et al.,  
distancia mínima de 20 m, DAP >20 cm, altura 2012) y los cualitativos hialodermis, base amplectante,  
superior a los siete metros y corteza rugosa no e imbricación de los filidios, se describieron como  
exfoliable, el muestreo se realizó en la zona 1 del ausentes o presentes mediante observación directa a  
forófito de acuerdo con la clasificación propuesta por través de estereoscopio y microscopio. En cuanto a la  
Johansson (1974), la cual se subdividió en: raíces imbricación, no se tuvo en cuenta la orientación dorsal  
aflorantes, estrato 1 (0 cm-50 cm del suelo) y estrato (súcuba) o ventral (íncuba), teniendo como referencia  
2
(50,01 cm – 200 cm); esto con el fin de determinar los planteamientos de Basile & Basile (1987) y Glime  
si los briófitos presentaban patrones de distribución (2017), quienes concluyeron que la conducción  
vertical. La caracterización de especies de otros del agua es igual o hace poca diferencia en ambas  
hábitos se realizó mediante búsqueda libre al interior orientaciones.  
de los transectos y por fuera de ellos, los sustratos  
seleccionados fueron los que presentaron mayor Análisis de datos  
incidencia de briófitos y se denominaron teniendo en  
Diversidad taxonómica: Se estimó la completitud  
cuenta la clasificación propuesta por Aguirre (2008) del muestreo tomando como abundancia el número  
en: epifito-cortícola, terrestre, epilítico y materia de registros por especie en cada cobertura, a través  
orgánica en descomposición.  
de curvas de interpolación/extrapolación basadas  
El material fue herborizado siguiendo los en la cobertura de la muestra (la proporción que  
protocolos tradicionales, es decir, secado mediante representan los individuos de cada especie en la  
exposición al sol y almacenados en bolsas de papel unidad de muestreo, con respecto al número total de  
rotuladas por cobertura, número de forófito, zona individuos), la cual permite realizar una comparación  
y número de registro. La identificación de los estadística rigurosa de la riqueza de especies no solo  
ejemplares se realizó a través de claves taxonómicas para submuestras enrarecidas, sino también para  
como: Gradstein (1994), Churchill & Linares (1995), valores de riqueza extrapolados basados en muestras  
Uribe & Aguirre (1997) y Gradstein & Uribe (2011), de tamaños diferentes (Chao & Jost, 2012). El  
entre otras. También se consultaron las bases de datos análisis se hizo con el paquete iNEXT online (Ma &  
en línea del Missouri Botanical Garden (http://www. Hsieh, 2016). Para estimar la diversidad verdadera se  
690  
Liliana Peñate-Pacheco et al. - Diversidad de briófitos en el bosque seco  
Tabla 1. Listado de los rasgos seleccionados, atributos y participación en el proceso de regulación  
hídrica.  
Rasgo  
Largo y  
Definición  
Atributo  
Papel ecológico  
Medidas de área foliar  
Medida en cm  
de la longitud y  
ancho del filidio  
El tamaño de los filidios determina las  
cantidades de agua retenida e influye en  
el tamaño de los espacios capilares, por  
tanto, entre más grande sea la superficie  
de la hoja mayor será el volumen de agua  
absorbido y retenido (Glime, 2017).  
ancho del  
filidio  
Ancho del  
caulidio  
Medida transversal del tallo  
Medida en cm del El caulidio o tallo está conformado por  
ancho del tallo  
células hialinas, especialmente en la  
epidermis por lo que su tamaño se  
relaciona directamente con la capacidad  
de retención de agua (Calzadilla, 2014)  
Almacenamiento de agua en células  
especializadas (hialinas) (Glime, 2017)  
(tallo)  
Hialodermis Epidermis caulinar con células  
diferenciadas, hialinas,  
Presencia o  
ausencia  
grandes, alargadas de pared  
engrosada o delgada, con muy  
pocos cloroplastos o ausentes  
(Calzadilla, 2014 y Glime, 2017)  
Imbricación  
Filidios muy próximos y  
Presencia o  
Formación de cámaras y canales  
de los filidios sobrepuestos desde la  
base hasta el ápice con  
ausencia  
capilares interconectados que mejoran la  
conducción ectohídrica (Glime, 2017)  
los márgenes de las hojas  
arregladas como las tejas de  
un tejado (Calzadilla, 2014).  
Base  
amplectante abraza al tallo, con frecuencia  
del filidio se compone de hialocistos.  
Churchill & Linares, 1995)  
Base de los filidios que rodea y  
Presencia o  
Forman espacios capilares entre la base del  
filidio y el caulidio, por lo tanto, ayudan en la  
retención de agua (Churchill & Linares, 1995)  
ausencia  
(
elaboraron curvas de interpolación y extrapolación, medios de Hotelling (α=0.05). Para corroborar los  
basadas en los tres primeros números de Hill: riqueza resultados del MANOVA, se realizó un análisis  
0
efectiva ( D), exponente de la diversidad de Shannon discriminante que describe las relaciones entre dos  
1
2
(
D) y el inverso del índice de Simpson ( D) Chao et o más grupos y permite establecer la relación entre  
al., (2014), utilizando el paquete estadístico iNEXT rasgos cuantitativos y GFs, a fin de determinar cuáles  
Hsieh et al., 2016). La diversidad β se calculó son los que tienen más peso discriminante en la  
mediante el índice de similaridad de Jaccard en el diferenciación de los grupos. Además, se realizó un  
programa Infostat (Di Rienzo et al., 2009). análisis de tablas de contingencia con el estadístico  
(
2
Diversidad funcional: se definieron los grupos Chi para comprobar si existen asociaciones entre  
funcionales a través de un análisis de conglomerados, los rasgos cualitativos y los GFs; posteriormente  
agrupando las especies de briófitos según su se graficaron las relaciones a través de un biplot  
similitud, mediante el método de agrupamiento de obtenido mediante un análisis de correspondencia  
Ward y la distancia de Gower para datos cualitativos múltiple. Por último, se realizó un gráfico de  
y cuantitativos. Las diferencias entre los grupos frecuencias para determinar cómo varía la frecuencia  
funcionales (GFs) se determinaron mediante un relativa de los grupos funcionales en las coberturas.  
análisis de varianza multivariado (MANOVA); la Todos los análisis y gráficos fueron realizados en el  
prueba estadística de Wilks y la prueba de vectores programa Infostat (Di Rienzo et al., 2009).  
691  
Bol. Soc. Argent. Bot. 57 (4) 2022  
de especies con abundancias similares, por lo que  
son 1.30 veces más diversos que VSA (8.18) (Fig.  
reSultadoS  
La completitud del muestreo fue de 3b), las especies con mayor número de ocurrencias  
8
8%, 92% y 94% para el BG, SSP y VSA en BG y SSP son Calymperes palisotii (10) y  
respectivamente (Fig. 2). En total, se registran Fissidens submarginatus (11). El índice de Simpson  
2
1
9 especies, agrupadas en 11 géneros y 8 (q ) arroja que VSA presenta mayor dominancia  
familias (Tabla 2), el 79% son musgos y el 21% (5.22) con respecto a BG (8.48) y SSP (8.68) (Fig.  
hepáticas. Fissidentaceae (8 spp) es la familia 3c), debido a que se encuentran menos especies  
con mayor riqueza, seguida de Lejeuneaceae altamente abundantes, Fissidens aff. curvatus es la  
(
3) y Calymperaceae (2). Los géneros mejor especie más dominante con 30 registros.  
representados son Fissidens y Lejeunea con  
ocho y dos especies respectivamente. Todos Diversidad Beta  
los briófitos identificados en este estudio se  
La composición florística de los briófitos en  
registran por primera vez para el departamento las coberturas evaluadas es similar. SSP y VSA  
de Córdoba y dos son nuevos registros para la comparten 13 especies, por lo que presentan los  
costa Caribe colombiana: Bryum renauldii Röll. niveles más altos de Similaridad (81.3%), seguido  
y Acrolejeunea emergens (Mitt.) Steph.  
de BG y SSP, con 10 especies en común y una  
0
La riqueza de briófitos (q ) para VSA es de 15, similitud de 55.6%; finalmente, la comparación  
mientras que para BG y SSP es de 14 en cada una, entre BG y VSA indica una similitud de 52.6%  
estos resultados indican que la riqueza en las tres con 10 especies compartidas (Fig. 4).  
coberturas es similar, lo cual se evidencia en la  
figura 3a por la superposición de los intervalos Distribución por tipo de sustrato  
1
de confianza. El índice q muestra que BG  
Todas las especies registradas (19 especies)  
(
10.64) y SSP (10.65) presentan mayor número se encontraron en el sustrato epifito-cortícola,  
Fig. 2. Completitud del muestreo de briófitos en cada cobertura vegetal. La zona sombreada señala los  
intervalos de confianza al 95 %. BG= Bosque de Galería, SSP= Sistema Silvopastoril, VSA= Vegetación  
Secundaria.  
692  
Liliana Peñate-Pacheco et al. - Diversidad de briófitos en el bosque seco  
Tabla 2. Listado y distribución de las especies de briófitos en las diferentes coberturas y sustratos  
de estudio. BG= Bosque de Galería, SSP= Sistema Silvopastoril, VSA= Vegetación Secundaria Alta,  
EC= Epífito-Cortícola, MOD= Materia orgánica en descomposición, EPIL= Epilítico, Ter= Terrestre.  
X= presencia, 0= Ausencia.  
FAMILIA  
Bryaceae  
ESPECIE  
Bryum renauldii Röll.  
BG  
SSP  
VSA  
EC  
MOD EPIL TER  
0
x
x
x
x
x
x
x
x
0
0
x
x
0
x
x
x
x
0
x
x
x
0
x
x
0
x
x
x
x
0
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
0
0
x
x
x
x
0
0
x
x
0
0
x
0
0
x
x
0
0
0
0
x
0
x
0
0
0
x
x
x
0
x
x
0
0
x
Calymperaceae  
Calymperaceae  
Fissidentaceae  
Fissidentaceae  
Fissidentaceae  
Fissidentaceae  
Fissidentaceae  
Fissidentaceae  
Fissidentaceae  
Fissidentaceae  
Pottiaceae  
Octoblepharum albidum Hedw.  
Calymperes palisotii Schwägr.  
Fissidens angustifolius Sull.  
Fissidens aff. curvatus Hornsch.  
Fissidens dissitifolius Sull.  
Fissidens stereei Grout.  
Fissidens submarginatus Bruch.  
Fissidens zollingeri Mont.  
Fissidens aff. crispus Mont.  
Fissidens aff. inaequalis Mitt.  
Hyophila involuta (Hook.) A. Jaeger.  
Stereophyllaceae  
Entodontopsis leucostega (Brid.) W.R.  
0
0
x
x
x
x
x
x
x
x
x
0
0
Buck y Ireland.  
Stereophyllaceae  
Eulacophyllum culteliforme (Sullivant)  
0
W.R Buck y Ireland.  
Sematophyllaceae  
Lejeuneaceae  
Sematophyllum sp. (Hedw.) Mitt.  
Acrolejeunea emergens (Mitt.) Steph.  
Lejeunea trinitensis Lindenb.  
Lejeunea sp. Lib.  
x
x
x
x
x
0
x
0
0
x
x
0
x
0
0
0
x
0
8
0
0
x
0
0
7
Lejeuneaceae  
x
x
x
x
Lejeuneaceae  
x
x
x
x
Frullaniaceae  
Frullania sp. Raddi.  
0
x
x
x
Nº total de especies  
14  
14  
15  
19  
11  
la zona del árbol con mayor riqueza e incidencia sin embargo, se puede observar que SSP  
fue raíces aflorantes con 16 especies y 69 presenta los valores más altos de radiación solar  
registros, seguido de la parte inferior del tallo (115.6) y los más bajos de humedad relativa  
(
0-50 cm) con 13 y 30, respectivamente. En (89.1%), por el contrario, BG (32.7- 90.5%)  
cuanto a los otros sustratos, materia orgánica y VSA (25.6- 95.6%) son las coberturas más  
en descomposición presentó 11 especies y 23 húmedas y sombreadas.  
registros, epilítico 8 y 17, y terrestre 7 y 18, en  
el orden dado. La distribución de los briófitos Grupos Funcionales  
en los diferentes sustratos para VSA fue muy  
Se caracterizaron seis grupos funcionales  
equitativa a diferencia de BG y SSP, donde las de briófitos (correlación cofenética= 0.772)  
especies dominaron en el epifito-cortícola (Fig. (Fig. 6), producto de un conjunto multivariado  
5
).  
de seis rasgos funcionales foliares y de tallo,  
considerados de importancia ecológica por su  
relación con el proceso de regulación hídrica.  
Variables Ambientales  
Las variables ambientales microclimáticas no Los rasgos que caracterizan a cada grupo, son:  
difieren significativamente entre las coberturas, GF1: filidios anchos (0,57 cm) e imbricados;  
693  
Bol. Soc. Argent. Bot. 57 (4) 2022  
Fig. 3. Diversidad de briófitos en tres coberturas de un bosque seco tropical, A= riqueza de especies (q0),  
B= número de especies igualmente comunes (q1), C= número de especies dominantes (q2). Las bandas  
corresponden al intervalo de confianza (95%).  
Fig. 4. Similaridad de la composición de briófitos en tres coberturas de un bosque seco tropical en Córdoba-  
Colombia. VSA= vegetación secundaria alta, SSP= sistema silvopastoril, BG= bosque de galería.  
694  
Liliana Peñate-Pacheco et al. - Diversidad de briófitos en el bosque seco  
Fig. 5. Distribución de las especies de briófitos por sustratos dentro de cada una de las coberturas vegetales  
estudiadas.  
Fig. 6. Grupos funcionales de briófitos asociados a la regulación hídrica, a partir de rasgos foliares (largo  
y ancho del filidio, imbricación y base amplectante) y de tallo (ancho del tallo y presencia de hialodermis).  
695  
Bol. Soc. Argent. Bot. 57 (4) 2022  
GF2: filidios cortos (0.43 cm), tallo angosto  
Los rasgos cualitativos también permitieron  
(
0,07) y presencia de hialodermis; GF3: filidio la separación de los grupos funcionales al  
de tamaño intermedio (1,01cm de largo y mostrar asociaciones estadísticamente  
,33cm de ancho) sin base amplectante; GF4: significativas (p< 0,05) (Anexo 2). Con una  
0
filidios grandes (1,63cm de largo y 0,57cm de inercia del 65.23% el primer eje separa los  
ancho); los últimos dos grupos se diferencian GFs 1 y 2 de los grupos 3, 4, 5 y 6. Las  
por el tamaño de sus filidios, en el GF5 son más especies con filidios imbricados se asocian al  
largos (1,13 cm) y anchos (0,27 cm), mientras GF1 y las que presentan hialodermis al GF2.  
que en el GF6 son más cortos (0.94 cm) y En la parte izquierda del eje se encuentran  
estrechos (0,25).  
los GFs 4, 5 y 6 ubicados en el mismo punto  
Los rasgos cuantitativos permitieron al estar asociados a especies con presencia de  
diferenciar significativamente los grupos base amplectante (el rasgo largo del filidio es  
funcionales (p < 0.0001), (Anexo 1). El rasgo lo que los diferencia como grupos funcionales)  
con mayor peso discriminante sobre el eje (Fig. 8).  
uno (66.61%) fue ancho del filidio (-1.25),  
La frecuencia de los grupos funcionales de  
permitiendo separar los grupos funcionales uno briófitos varía entre las coberturas. Para el GF1  
y dos (valores altos de AF) de los demás grupos, la frecuencia es mayor en BG y SSP, mientras  
mientras que largo del filidio (29.56) es el que que los GFs 2 y 3 son más frecuentes en VSA.  
presenta mayor peso discriminante sobre el eje Los GFs 4 y 5 están mejor representados en  
dos (0.61) separando el GF4 (mayor longitud y bosque de galería y el GF6 presenta la mayor  
ancho del filidio) de los demás (Fig. 7).  
frecuencia en sistema silvopastoril (Fig. 9).  
Fig. 7. Asociación de los rasgos cuantitativos con los grupos funcionales. AF= ancho del filidio, LF= largo  
del filidio, AT= ancho del tallo.  
696  
Liliana Peñate-Pacheco et al. - Diversidad de briófitos en el bosque seco  
Fig. 8. Asociación de los rasgos cualitativos con los grupos funcionales. PRE= presencia, AU= ausencia,  
BA=base amplectante, HIA= hialodermis, IF= imbricación de los filidios.  
Fig. 9. Frecuencia relativa de cada grupo funcional en las coberturas de estudio. BG: Bosque de Galería,  
SSP: Sistema Silvopastoril, VSA: Vegetación Secundaria Alta.  
697  
Bol. Soc. Argent. Bot. 57 (4) 2022  
diScuSión  
(Fig. 3B), BG y SSP presentaron un mayor número  
de especies efectivas que VSA, por lo que son  
La diversidad de los briófitos en el bosque comunidades mucho más diversas, esto se asocia a la  
seco, generalmente es baja y está compuesta por marcada dominancia (q2) (Fig. 3C) de Fissidens aff.  
unas pocas especies tolerantes a la desecación, curvatus (30 registros) y L. flava (10 registros) en  
principalmente musgos (Gradstein et al., 2001), una VSA, que generan una comunidad menos uniforme.  
delasfamiliasmásrepresentativasesFissidentaceae, Aunque VSA presenta condiciones más favorables  
la cual se caracteriza por presentar hojas dísticas, para el establecimiento de los briofitos que BG  
conformadas por una lámina vaginante, lámina y SSP, como mayor grado de humedad, sombra,  
ventral y lámina dorsal, la estructura de la hoja disponibilidad de sustrato y densidad arbórea, los  
y su inserción en el tallo permite que se formen resultados sugieren que estas diferencias (florísticas  
espacios capilares donde se almacena el agua y ambientales) no reflejan un gradiente ecológico  
(
García et al., 2016; Santos & Aguirre, 2010; “verdadero” en términos de riqueza (Werner &  
Aguirre & Avendaño, 2008). Las hepáticas también Gradstein, 2009), lo cual puede relacionarse con  
constituyen un alto porcentaje de la brioflora del la homogenización de las condiciones ambientales  
bosque seco, representadas por algunas especies producto de la transformación de las coberturas  
de la familia Lejeuneaceae (Uribe & Gradstein, y por ende el reemplazo de especies sensibles  
1
999), las cuales crecen principalmente como por aquellas que están adaptadas a condiciones  
epifitas y en ocasiones son clasificadas como climáticas de mayor luz y temperatura (epífitos de  
tolerantes a la luz directa, dado que presentan sol) (Guerra et al., 2020).  
características morfológicas que les permiten  
Bosque de galería: Los bosques ribereños y otros  
resistir las condiciones ambientales que causan tipos de vegetación de agua dulce son considerados  
la desecación, tales como: presencia de células como uno de los hábitats más ricos en briófitos en  
hialinas en los filidios y en el tallo (hialodermis), los trópicos temporalmente secos, principalmente  
anfigastros, sobreposición de los filidios, forma de cuando presentan poca afectación por acciones  
crecimiento, entre otros (Glime, 2017).  
antrópicas (Pocs, 2012; García et al., 2016), sin  
embargo, y dado el historial de intervención del BG  
evaluado, la diversidad de especies en esta cobertura  
Diversidad taxonómica  
Las 19 especies de briófitos identificadas en las no fue la más alta, esto se puede asociar con la baja  
tres coberturas (BG, SSP y VSA) del bosque seco disponibilidad de sustratos permanentes para la  
tropical de la Finca Las Palmeras en el departamento colonización y la discontinuidad en la estructura  
de Córdoba (Tabla 2), presentan menor riqueza, forestal, producto de la regeneración después de la  
comparada con otros trabajos realizados en bosques tala y los árboles remanentes (Dauphin, Grayum &  
secos de la costa Caribe colombiana, donde se Michael, 2005).  
registran 31 especies en bosques de galería y 63 en  
fragmentos de bosque (García et al., 2016; García los pastizales son pobres en briófitos (Gradstein et  
Mercado, 2017), de estas especies solo seis se al., 2001; Werner& Gradstein, 2005); sin embargo,  
Sistema silvopastoril: En términos de diversidad  
&
comparten con los resultados de esta investigación: en el área de estudio se presenta un número de  
Fissidens dissitifolius, Fissidens esteerei, Hyophila especies similar a los registrados en BG y VSA,  
involuta, Octoblepharum albidum, Eulacophyllum esto se puede atribuir a la migración de propágulos  
culteliforme y Lejeunea trinitensis; estos resultados, producto de la dispersión por el viento, desde las  
podrían ser producto del historial de transformación coberturas boscosas a zonas aledañas o la presencia  
al que estuvieron sometidas las coberturas en el área de árboles aislados de mayor edad, que por sus  
de estudio.  
grandes dimensiones y características morfológicas  
crean condiciones microclimáticas favorables  
para el establecimiento y desarrollo de un gran  
Análisis por cobertura  
0
En términos de riqueza (q ) (Fig. 3A), los número de especies de briófitos (Wolf, 2003), en  
briofitos no presentaron diferencias significativas este sentido, cumplen un papel importante en la  
en las coberturas evaluadas, sin embargo, en cuanto conservación de la biodiversidad en áreas donde  
al número de especies igualmente comunes (q1) los bosques han sido altamente transformados.  
698  
Liliana Peñate-Pacheco et al. - Diversidad de briófitos en el bosque seco  
Distribución por sustrato  
El GF2, constituido por especies del género  
La corteza de los árboles fue el sustrato donde Lejeunea, presenta filidios cortos (0.43 cm),  
se registró mayor ocurrencia (113) y número de tallos angostos (0,07 cm) y hialodermis, es decir,  
especies (19) de briófitos, principalmente en las células grandes, hialinas y con alta capacidad  
raíces aflorantes y la base del árbol (0-50m) (Fig. para almacenar agua, debido a que han perdido  
5
), dado que representan las regiones del forófito su contenido celular para realizar esta función  
más húmedas y sombreados para las epífitas (Calzadilla & Churchill, 2014).  
Pocs, 1982; Gradstein & Culmsee, 2010). Estos Otras características funcionales en el proceso  
(
resultados concuerdan con lo encontrado por de regulación hídrica, son las que caracterizan al  
Dauphin (1999), donde indica que la mayoría GF3 constituido por Eulacophyllum culteliforme,  
de los bosques tropicales están dominados por Entodontopsis leucostega y Bryum renauldii,  
especies cortícolas y según Santos & Aguirre musgos con filidios oblongo-lanceolados (1,01cm  
(
2010), la colonización de este sustrato es una de largo y 0,33cm de ancho), cóncavos y a diferencia  
adaptación hacia la utilización del agua como de los otros grupos conformados por musgos, estos  
recurso sobrante en las plantas hospederas. no presenta base amplectante, sin embargo, el  
En VSA la distribución de las especies en los tamaño y forma de las hojas permite que se creen  
sustratos fue más equitativa que en BG y SSP espacios capilares útiles para el almacenamiento de  
(
Fig. 5), lo que sugiere que las condiciones que agua (Glime, 2017).  
allí se presentan son favorables y permiten una Calymperes palisotii, Hyophila involuta  
mayor oferta de microhábitats y recursos para y Octoblepharum albidum representan al GF4,  
los briófitos. SSP presentó el mayor número de caracterizado por contar con mayor área foliar al  
especies epifitas (13), de los cuales el 77.7% de los presentar los valores más altos para ancho (0.57  
registros se encontró sobre las raíces aflorantes, cm) y largo del filidio (1,63 cm), permitiéndoles así  
esto podría relacionarse con la presencia de interceptar y almacenar grandes cantidades de agua  
árboles de sucesión tardía principalmente de la (Werner & Gradstein, 2009). La medida del ancho  
especie Albizia saman, los cuales han tenido mayor del filidio, es compartida con el GF1, sin embargo,  
tiempo de exposición y área para ser colonizados el largo es inferior (0.61 cm), lo que implica  
(
Gradstein & Culmsee, 2010; Guerra et al., 2020), menor área foliar; otro aspecto que diferencia a  
y además presentan raíces emergentes de gran estos grupos es la ausencia de filidios imbricados  
tamaño, donde se generan condiciones de mayor en el GF4. Otras características observadas en las  
humedad y sombra. Por su parte en BG y VSA especies de este grupo, que no fueron evaluadas en  
al estar en proceso de regeneración debido a las esta investigación dado que no cumplían los criterios  
alteraciones antrópicas a las que fueron sometidas de priorización (rasgos presentes en musgos y  
años atrás, gran parte de los hospederos aún son hepáticas), pero que juegan un papel importante en  
jóvenes por lo que podrían albergan una menor la regulación hídrica son: el enrollamiento de las  
riqueza de briófitos cortícolas (Gradstein & Sporn, hojas que presenta H. involuta y C. palisotii como  
2
010).  
estrategia para evitar la pérdida de agua, las células  
hialinas en la base del filidio de C. palisotii y O.  
albidum que actúan como reservorios de agua, y las  
Grupos funcionales  
El GF1 está conformado por las especies células especializadas (hialocistos) de las hojas de  
Acrolejeunea emergens y Frullania sp. (hepáticas), O. albidum, que participan en el almacenamiento y  
las cuales se caracterizan por presentar filidios conducción del agua a través de los poros ubicados  
orbiculares, con los valores más altos para ancho en sus paredes internas (Frahm et al., 2003).  
del filidio (0,57 cm), esto les confiere mayor  
Los dos últimos grupos están conformados por  
superficie del filidio y por ende les permite especies del género Fissidens y se diferencian por  
interceptar y absorber mayores volúmenes de el tamaño de sus filidios, en el GF5 son más largos  
agua. Además, la imbricación de los filidios forma (1,13 cm) y anchos (0,27 cm), mientras que en el  
una serie de cámaras interconectadas y canales GF6 son más cortos (0.94 cm) y estrechos (0,25),  
capilares que permiten la conducción externa del lo que le confiere menos área para interceptar y  
agua (Montenegro et al., 2005)  
almacenar agua. En general, el mayor aporte de  
699  
Bol. Soc. Argent. Bot. 57 (4) 2022  
estas especies a la regulación hídrica radica en sus poder entender cómo influyen esos impactos sobre  
láminas vaginantes, las cuales se doblan sobre sí las especies y cuáles parámetros pueden incidir en  
mismas abrazando el tallo y formando bolsas que la estructura de las comunidades de briofitos en el  
retienen la humedad (Aguirre, 2008).  
bosque seco. Los resultados obtenidos contrastan  
El GF6 cuenta con la riqueza específica más con la predicción planteada, respecto a que en las  
alta dentro de los grupos funcionales resultantes, coberturas con alta luminosidad y baja humedad  
por tanto, es el que presenta mayor redundancia (SSP), la diversidad de briófitos sería menor, dado  
funcional, es decir, que el número de especies que la poca disponibilidad de sustratos. Los grupos  
lo conforman contribuyen de manera similar a una funcionales están determinados principalmente por  
función del ecosistema (Laliberté et al., 2010; Ricota losrasgosdeltamañodelahoja, loquerepresentauna  
et al., 2016), en este caso, la regulación hídrica. Esto mayor o menor superficie foliar para la intercepción  
mejora la resiliencia funcional de la comunidad, y absorción del agua, además muestran mayor  
debido a la diversidad de respuesta que pueden frecuencia en las coberturas boscosas (BG y VSA)  
tener las especies funcionalmente similares ante las y se encuentran distribuidos de una manera más  
perturbaciones (Díaz et al., 2005; Laliberté et al., uniforme, posiblemente por contar con condiciones  
2010; Pillar et al., 2013) y favorece la estabilidad de mayor humedad y sombra.  
del ecosistema, a esta conclusión llegaron Bigg et  
al. (2020) al evaluar a través de un meta análisis  
la evidencia empírica para respaldar el planteado contribución de loS autoreS  
vínculo entre la redundancia funcional y la estabilidad  
ecológica, sin embargo, mencionan la necesidad de  
aumentar las investigaciones que analicen el efecto, la investigación, diseñaron el muestreo, redactaron,  
aspecto no considerado para este trabajo. revisaron y editaron el manuscrito. LPP Y JEGN:  
LPP, MYCF y JEGN: formularon los objetivos de  
Otro aspecto a considerar en cuanto a determinaron el material colectado. LPP: colecto el  
la distribución de los grupos funcionales, es la material de campo y analizó los datos del estudio.  
heterogeneidad del hábitat, que junto con un mayor  
grado de humedad y sombra pueden influenciar la  
frecuencia con la que las especies que los conforman agradecimientoS  
se desarrollan en los diferentes hábitats (García  
y Mercado, 2017); lo anterior se ve reflejado en  
una mayor frecuencia de los GFs en las coberturas haber financiado esta investigación, en el marco del  
boscosas BG y VSA. proyecto “Diversidad funcional en fragmentos de  
A la Universidad de Córdoba (Colombia) por  
El GF1 presenta la menor frecuencia en las tres bosque seco tropical del departamento de Córdoba:  
coberturas, mientras que el GF3 fue ausente en Bases para la conservación y manejo de un  
BG, lo cual podría indicar, una mayor sensibilidad ecosistema amenazado” del Grupo de Investigación  
de estas especies ante fenómenos de alteración BIODIVERSIDAD UNICÓRDOBA.Ala profesora  
provocados por tala selectiva y ganadería. El GF6 Ángela Ortega, investigadora principal del proyecto  
presenta mayor frecuencia en SSP, lo que podría marco por su gestión administrativa y los aportes  
obedecer a una mayor capacidad de adaptación en la formulación de la propuesta de investigación.  
a condiciones que exigen alta eficiencia hídrica Los profesores Juan Carlos Linares Arias y María  
expresada en rasgos que contribuyan a tolerar o Eugenia Morales Puentes, por los aportes realizados  
evadir la época seca (Fig. 9).  
a la propuesta y evaluación del proyecto. A los  
En conclusión, la riqueza y composición de Biólogos Angie Almanza, Luis Llanos y Duván  
briófitos no mostró diferencias significativas en Bassa por su participación en el trabajo de campo.  
las coberturas evaluadas, posiblemente por la  
homogenización de las condiciones ambientales,  
producto del historial de disturbio al que han sido bibliografía  
sometidas, sin embargo, es importante evaluar otros  
parámetros (cobertura) y comparar con coberturas AGUIRRE, J. & K. AVENDAÑO. 2008. Musgos de la  
vegetales en mejor estado de conservación a fin de  
región Caribe. En: RANGEL, O (ed.). Colombia  
700  
Liliana Peñate-Pacheco et al. - Diversidad de briófitos en el bosque seco  
diversidad biótica VI: riqueza y diversidad de  
DAUPHIN, G. 1999. Bryophytes of Cocos Island, Costa  
Rica: diversity, biogeography and ecology. Rev Biol  
Trop. 47: 309-328.  
DAUPHIN, L., G. GRAYUM & H. MICHAEL. 2005.  
Bryophytes of the Santa Elena Peninsula and  
Islas Murciélago, Guanacaste, Costa Rica, with  
special attention to neotropical dry forest hábitats.  
Lankesteriana 5: 53-61.  
los musgos y líquenes en Colombia, pp. 55-59.  
Bogotá-Colombia: Instituto de Ciencias Naturales.  
AGUIRRE, J. 2008. Diversidad y riqueza de musgos  
y líquenes en Colombia: generalidades y  
metodología. En: RANGEL, O (ed.), Colombia  
diversidad biótica VI: riqueza y diversidad de los  
musgos y líquenes en Colombia, pp. 1-17. Bogotá-  
Colombia: Instituto de Ciencias Naturales.  
https://doi.org/10.15517/lank.v5i1.21158  
ANTONELLI, A., ARIZA, M., ALABERT, J.,  
ANDERMANN, T., AZEVEDO, J., BACON,  
C., ... y EDWARDS, S. V. 2018. Conceptual and  
empirical advances in Neotropical biodiversity  
research. PeerJ 6: e5644. https://doi.org/10.7717/  
peerj.5644  
DAWSON, S. K., CARMONA, C. P., GONZÁLEZ‐  
SUÁREZ, M., JÖNSSON, M., CHICHORRO, F.,  
MALLEN‐COOPER, M & DUTHIE, A. B. 2021.  
The traits of “trait ecologists”: An analysis of the use  
of trait and functional trait terminology. Ecology and  
Evolution 11:16434-16445.  
BALLESTEROS, J. & J, PÉREZ. 2016. Diversidad  
funcional: un aspecto clave en la provisión de  
servicios ecosistémicos. Rev colombiana Cienc  
Anim. 8: 94-111.  
https://doi.org/10.1002/ece3.8321  
DI RIENZO, J., F. CASANOVE., M. BALZARINI., L.  
GONZALEZ., M. TABLADA & C. W. ROBLEDO.  
2011. InfoStat versión 2011. Grupo InfoStat, FCA,  
Universidad Nacional de Córdoba, Argentina. http://  
www.infostat.com.ar  
DÍAZ, S. & M. CABIDO. 1997. Plant functional types  
and ecosystem function in relation to global change.  
J. Veg Sci. 8: 463-474.  
https://doi.org/10.1111/j.1654-1103.1997.tb00842.x  
DÍAZ, S., D. TILMAN., J. FARGIONE., F. CHAPIN III.,  
R. DIRZO., T. KITZBERGER., B. GEMMILL., et al.  
2005. Biodiversity regulation of ecosystem services.  
En: HASSAN, R., SCHOLES, R. Y ASH, N (Eds.),  
Ecosystems and human well-being: Current state and  
trends. pp. 297-329. Island Press, Washington D.C.  
DÍAZ, S., LAVOREL, S., DE BELLO, F., QUÉTIER,  
F., GRIGULIS, K., & ROBSON, T. M. 2007.  
Incorporating plant functional diversity effects in  
ecosystem service assessments. Proceedings of the  
National Academy of Sciences 104: 20684-20689.  
https://doi.org/10.1073/pnas.0704716104  
https://doi.org/10.24188/recia.v8.n1.2016.232  
BENÍTEZ, A. 2016. Efectos de la alteración antrópica  
en bosques tropicales sobre la diversidad de  
organismos epífitos (líquenes y briófitos). Tesis  
doctoral. Universidad Rey Juan Carlos, Ecuador.  
BENÍTEZ, A., G. ARAGÓN & M. PRIETO. 2015.  
Large trees and dense canopies: Key factors  
for maintaining high epiphytic diversity on  
trunk bases (bryophytes and lichens) in tropical  
montane forests. Forestry 88: 521-527.  
https://doi.org/10.1093/forestry/cpv022  
BIGGS, C. R., YEAGER, L. A., BOLSER, D. G.,  
BONSELL, C., DICHIERA, A. M., HOU, Z., ... &  
ERISMA, B. E. 2020. Does functional redundancy  
affect ecological stability and resilience? A review  
and meta‐analysis. Ecosphere 11: e03184.  
https://doi.org/10.1002/ecs2.3184  
CASANOVES, F., PLA, L., & DI RIENZO, J. A. 2011.  
Valoración y análisis de la diversidad funcional y  
su relación con los servicios ecosistémicos. Serie  
Técnica. Informe Técnico (CATIE).  
FRAHM, J., T. PÓCS., B. O’SHEA., T. KOPONEN., S.  
PIIPO., J. ENROTH., ... & Y. FANG. 2003. Manual  
of briology tropical. Briology tropical.  
CHAO,A.,&JOST,L.2012.Coverage‐basedrarefaction  
and extrapolation: standardizing samples by  
completeness rather than size. Ecology 93: 2533-  
GARCÍA, S. & J. MERCADO. 2017. Diversidad de  
briófitos en fragmentos de bosque seco tropical,  
Montes de María, Sucre, Colombia. Revista Mexicana  
de Biodiversidad 88: 824-831.  
2
547. https://doi.org/10.1890/11-1952.1  
CHAO, A., N. GOTELLI., T. HSIEH., E. SANDER.,  
K. MA., R. COLWEL & A. ELLISON. 2014.  
Rarefaction and extrapolation with Hill numbers:  
a framework for sampling and estimation in  
species diversity studies. Ecological Monographs.  
https://doi.org/10.1016/j.rmb.2017.10.035.  
GARCÍA, S., H. BASILIO., F. HERAZO., J. MERCADO  
& M. MORALES. 2016. Diversidad de briófitos  
en los Montes de María, Colosó (Sucre-Colombia).  
Colombia Forestal 19: 41-52. http://dx.doi.  
org/10.14483/udistrital.jour.colomb.for.2016.1.a03.  
8
4: 45–67. https://doi.org/10.1890/13-0133.1  
701  
Bol. Soc. Argent. Bot. 57 (4) 2022  
GIL-NOVOA, J.E., CUTA-ALARCÓN, L.E. &  
MORALES-PUENTES, M.E. 2017. Riqueza y  
distribución de musgos en un bosque subandino  
en Bolívar-Santander, Colombia. Revista Biología  
Tropical 65: 1397-1406.  
https://doi.org/10.15517/rbt.v65i4.25570  
GLIME, J. 2017. Water Relations: Conducting Structures.  
In: GLIME, J (ed.). Bryophyte ecology, pp. 11-  
LALIBERTÉ, E., WELLS, J. A., DECLERCK, F.,  
METCALFE, D. J., CATTERALL, C. P.,  
QUEIROZ, C. & MAYFILD, M. M. 2010. Land‐use  
intensification reduces functional redundancy and  
response diversity in plant communities. Ecology  
Letters 13: 76-86. https://onlinelibrary.wiley.com/  
doi/abs/10.1111/j.1461-0248.2009.01403.x  
LAVOREL, S., STORKEY, J., BARDGETT, R. D.,  
DE BELLO, F., BERG, M. P., LE ROUX, X., ...  
& HARRINGTON, R. (2013). A novel framework  
for linking functional diversity of plants with other  
trophic levels for the quantification of ecosystem  
services. Journal of Vegetation Science 24: 942-948.  
https://doi.org/10.1111/jvs.12083  
3
4. Michigan Technological University and the  
International Association of Bryologists.  
GOTELLI, N. J. & COLWELL, R. K. 2001. Quantifying  
biodiversity: procedures and pitfalls in the  
measurement and comparison of species richness.  
Ecology letters 4: 379-391.  
https://doi.org/10.1046/j.1461-0248.2001.00230.x  
GRADSTEIN, R., S. CHURCHILL & N. SALAZAR.  
MA, K. H & T. C. HSIEH T. C. 2016. INEXT  
(Interpolación y EXTrapolación) en línea. Programa  
y guía del usuario. Disponible en: http://chao.stat.  
nthu.edu.tw/wordpress/software_download/.  
MAGILL, R. E. 2010. Moss diversity: new look at old  
numbers. Phytotaxa 9: 167-174.  
2
001. Guide to the bryophytes of Tropical America.  
The New York Botanical Garden. New York  
GRADSTEIN, S. R. & CULMSEE, H. 2010. Bryophyte  
diversity on tree trunks in montane forests of Central  
Sulawesi, Indonesia. Tropical Bryology 31: 95-105.  
https://doi.org/10.11646/bde.31.1.16  
GRADSTEIN, R & G. SPORN. 2010. Land-use change  
and epiphytic bryophyte diversity in the Tropics.  
Nova Hedwigia, Beiheft. 138: 311-323.  
https://doi.org/10.11646/phytotaxa.9.1.9  
MASON, N. W. & DE BELLO, F. 2013. Functional  
diversity: a tool for answering challenging ecological  
questions. Journal of Vegetation Science 24: 777-  
780. https://doi.org/10.1111/jvs.12097  
GUERRA, G., ARROCHA, C., RODRÍGUEZ, G.,  
DÉLEG, J. & BENÍTEZ, Á. (2020). Briófitos  
en los troncos de árboles como indicadores de la  
alteración en bosques montanos de Panamá. Revista  
de Biología Tropical 68: 492-502.  
MERCHÁN, J., J. HERRERA & M. DELGADO. 2011.  
Retención de agua en musgos de páramo de los  
municipios de Siachoque, Toca y Pesca (Boyacá).  
Revista Colombiana de Ciencias Hortícolas 5: 295-  
302. http://dx.doi.org/10.17584/rcch.2011v5i2.1275.  
MONTENEGRO, L., M. CHAPARRO & A. BARÓN.  
2005. Regulación hídrica en cinco musgos del  
páramo de Chingaza. Estrategias adaptativas de  
plantas de páramo y del bosque altoandino en la  
cordillera Oriental de Colombia. Bonilla MA,  
editor. Universidad Nacional de Colombia, 3-24.  
MORENO C. E., CALDERÓN‐PATRÓN, J. M.,  
MARTÍN‐REGALADO, N., MARTÍNEZ‐  
FALCÓN,A. P., ORTEGA‐MARTÍNEZ, I. J., RÍOS‐  
DÍAZ, C. L. & ROSAS, F. 2018. Measuring species  
diversity in the tropics: a review of methodological  
approaches and framework for future studies.  
Biotropica 50: 929-941.  
http://dx.doi.org/10.15517/rbt.v68i2.38965  
HOLZ, I & R. GRADSTEIN. 2005. Cryptogamic epiphytes  
in primary and recovering upper montane oak  
forests of Costa Rica – species richness, community  
composition and ecology. Plant Ecology 178: 89-109.  
https://doi.org/10.1007/s11258-004-2496-5  
HSIEH, T., K. MA & A. CHAO. 2016. iNEXT: an R  
package for rarefaction and extrapolation of species  
diversity (Hill numbers). Methods in Ecology and  
Evolution (MEE) 7: 1451–1456.  
https://doi.org/10.1111/2041-210X.12613  
INSTITUTO DE HIDROLOGÍA, METEOROLOGÍA  
Y ESTUDIOS AMBIENTALES (IDEAM). 2010.  
Leyenda Nacional de Coberturas de la Tierra.  
Metodología CORINE Land Cover adaptada para  
Colombia Escala 1:100.000. IDEAM. Bogotá,  
Colombia.  
JOHANSSON, D. 1974. Ecology of vascular epiphytes in  
West African rain forest. Tesis doctoral. Universidad  
de Uppsala, Suecia.  
https://doi.org/10.1111/btp.12607  
MORENO, C. E. 2019. La Biodiversidad en un mundo  
cambiante: Fundamentos teóricos y metodológicos  
para su estudio. Universidad Autónoma del Estado  
de Hidalgo México.  
PAVOINE, S. & M. B. BONSALL. 2011. Measuring  
biodiversity to explain community assembly: a  
702  
Liliana Peñate-Pacheco et al. - Diversidad de briófitos en el bosque seco  
unified approach. Biological Reviews 86: 792-  
12.  
provincia de Orellana, con diferentes tipos de manejo.  
Tesis de pregrado. Universidad Técnica Particular de  
Loja.  
8
https://doi.org/10.1111/j.1469-185X.2010.00171.x  
PENNINGTON, T., M. LAVIN & F. OLIVEIRA. 2009.  
Woody plant diversity, evolution, and ecology in the  
tropics: perspectives from seasonally dry tropical  
forest. Annu Rev Ecol Evol Syst. 40: 437-57.  
https://doi.org/10.1146/annurev.ecolsys.110308.120327  
PILLAR, V. D., C. C. BLANCO, S. C. MÜLLER,  
E. E. SOSINSKI, F. JONER & DUARTE, L.  
D. 2013. Functional redundancy and stability in  
plant communities. Journal of Vegetation Science  
SANTOS, G & J. AGUIRRE. 2010. Los musgos de la  
región de las Quinchas (Magdalena medio, Colombia).  
Caldasia 32: 257-273.  
SASTRE DE JESÚS, I. 2004. Ecología de briófitos en  
América Latina: De presuposiciones florísticas a la  
práctica ecológica. En: RANGEL, J. O., J. AGUIRRE.,  
M. G. ANDRADE & D. GIRALDO-CAÑAS (eds.).  
Memorias del VIII Congreso Latinoamericano y  
II Colombiano de Botánica, pp: 125-133. Instituto  
de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de  
Colombia. Bogotá, Colombia.  
2
4: 963-974. https://onlinelibrary.wiley.com/doi/  
abs/10.1111/jvs.12047  
PIZANO, C & H. GARCÍA (eds.). 2014. El bosque  
seco tropical en Colombia, pp. 37-44. Instituto de  
Investigación de Recursos Biológicos Alexander  
von Humboldt (IAvH). Bogotá, D.C; Colombia.  
PIZANO, C., GONZÁLEZ, R., HERNÁNDEZ-  
JARAMILLO, A., & GARCÍA, H. 2017. Agenda  
de investigación y monitoreo en bosques secos  
de Colombia (2013-2015): fortaleciendo redes  
de colaboración para su gestión integral en el  
territorio. Biodiversidad en la Práctica 2: 87-121.  
POCS, T. 2012. Tropical forest bryophytes. En SMITH,  
A (ed.). Bryophyte ecology, pp. 52-99. New York.  
Springer Science & Business Media.  
SCHNEIDER, C. A., W. S. RASBAND & K. W. ELICEIRI.  
2012. NIH Image to ImageJ: 25 años de análisis de  
imágenes, Nature Methods 9: 671-675. https://doi.  
org/10.1038/nmeth.2089.  
STEEGE, H & J. CORNELISSEN. 1989. Distribution and  
ecology of vascular epiphytes in lowland rain forest of  
Guyana. Biotropica 21: 331-339.  
https://doi.org/10.2307/2388283  
SWENSON, N. G. 2011. The role of evolutionary  
processes in producing biodiversity patterns, and the  
interrelationships between taxonomic, functional and  
phylogenetic biodiversity. Am. J. Bot.98: 472-480.  
https://doi.org/10.3732/ajb.1000289  
PROCTOR, M. C. (2000). The bryophyte paradox:  
tolerance of desiccation, evasion of drought. Plant  
Ecology 151: 41-49.  
URIBE, J & R, GRADSTEIN. 1999. Estado del  
conocimiento de la flora de hepáticas en Colombia.  
Rev. Acad. Colomb. Cienc. 23: 315-318.  
RANGEL, O & H. ARELLANO. 2010. Clima del  
departamento de Córdoba. En: RANGEL, O (ed.).  
Colombia diversidad biótica IX: Ciénagas de Córdoba:  
Biodiversidad-Ecología y manejo ambiental, pp 1-13.  
Instituto de Ciencias Naturales. Bogotá.  
RICOTTA, C., DE BELLO, F., MORETTI, M.,  
CACCIANIGA, M., CERABOLINI, B. E., &  
Pavoine, S. 2016. Measuring the functional  
redundancy of biological communities: a quantitative  
guide. Methods in Ecology and Evolution 7: 1386-  
VIOLLE, C., NAVAS, M. L., VILE, D., KAZAKOY, E.,  
FORTUNEL, C., HUMMEL, I., & GARNIER, E.  
2007. Let the concept of trait be functional!. Oikos  
116: 882-892.  
https://doi.org/10.1111/j.0030-1299.2007.15559.x  
WERNER, F. A., HOMEIER, J., & GRADSTEIN, S. R.  
2005. Diversity of vascular epiphytes on isolated  
remnant trees in the montane forest belt of southern  
Ecuador. Ecotropica 11: 21-40.  
WERNER, F & R. GRADSTEIN. 2009. Diversity of dry  
forest epiphytes along a gradient of human disturbance  
in the tropical Andes. Journal of Vegetation 20: 59-68.  
https://doi.org/10.3170/2008-8-18466.  
WOLF, J. 2003. Diversidad y ecología de comunidades  
epifiticas en la cordillera Central, Colombia. En:  
HAMMEN, T & A. SANTOS (eds.). Studies on  
Tropical Andean Ecosystems, pp. 455. IGAC, ICN,  
Universitei van Amsterdam. Bogota.  
1
395. https://doi.org/10.1111/2041-210X.12604  
ROVERE, A & G. CALABRESE. 2011. Diversidad de  
musgos en ambientes degradados sujetos a restauración  
en el Parque Nacional Lago Puelo (Chubut, Argentina).  
Rev Chil. Hist. Nat. 84: 571-580.  
http://dx.doi.org/10.4067/S0716-078X2011000400009  
SALAVARRÍA L. E. B. 2017. Diversidad de líquenes  
y briófitos epífitos en bosques Amazónicos de la  
703  
Anexo 1. Valores promedio de los rasgos calculados, de acuerdo a los valores obtenidos de  
las especies dentro de cada grupo funcional y análisis de la varianza multivariado (Lawley-  
Hotelling). ± Error estándar; ** Letras distintas indican diferencias significativas (p<= 0.05).  
GF: Grupos Funcionales; S: Número especies; LF: Largo del Filidio; AF: Ancho del Filidio; AT:  
Ancho del Tallo.  
Rasgo  
HIA  
HIA  
BA  
Atributo  
S
2
GF1  
0
GF2  
2
GF3  
0
GF4  
0
GF5  
0
GF6  
0
GF7  
0
P
1
0
1
0
1
0
0.0029  
0.0029  
0.0029  
0.0029  
0.0029  
0.0029  
16  
11  
7
2
0
3
3
3
5
0
0
0
0
3
3
5
0
BA  
2
2
3
0
0
0
0
IF  
2
2
0
0
0
0
0
0
IF  
16  
0
2
3
3
3
5
0
Anexo 2. Riqueza por tipo funcional y categorías de rasgo y resultados  
del análisis de tablas de contingencia HIA: Hialodermis; BA: Base  
Amplectante; PA: Papila; COS: Costa; IF: Imbricación de los Filidios.  
GF  
S
2
2
3
3
4
4
LF  
AF  
AT  
P<0.0001  
GF1  
GF2  
GF3  
GF4  
GF5  
GF6  
0.61±0.10  
0.43±0.22  
1.01±0.20  
1.63±0.37  
0.82±0.20  
1.14±0.27  
0.57±0.06  
0.40±0.18  
0.33±0.04  
0.57±0.12  
0.25±0.07  
0.27±0.06  
0.13±0.01  
0.07±0.03  
0.13±0.02  
0.16±0.02  
0.11±0.03  
0.15±0.02  
D
C
E
A
E
B