anatomía comParada y análiSiS morfométrico en

eSPecieS de PolyStichum (dryoPteridaceae) del Sur de

Sudamérica

comParative anatomy and morPhometric analySeS of PolyStichum

(dryoPteridaceae) from Southern South america

1,2

1,3

1

y Gloria E. Barboza

Rita E. Morero * , Melisa A. Giorgis

Summary

Background and aims: Polystichum is represented in Argentina and Chile by

1 species, which originated within the Austral South American and the Andean

lineages. The taxonomy of Polystichum is controversial because of its widespread

hybridization and complex patterns of reticulation. The aims of the present study

are: 1) to deﬁne morpho-anatomical characters that contribute to the diﬀerentiation

of both lineages, 2) to improve the species delimitation.

1

. Instituto Multidisciplinario de

1

Biología Vegetal, CONICET- UNC,

Universidad Nacional de Córdoba,

Córdoba, Argentina.

2

. Facultad de Ciencias Químicas,

Universidad Nacional de Córdoba,

Córdoba, Argentina.

M&M: Morphological measurements and histological examinations under light

microscope, were made of fronds and rhizomes of nine Polystichum species

3

. Facultad de Ciencias Exactas,

(seven belong to the Austral South American Clade and two to the Andean Clade).

Físicas y Naturales, Universidad

Nacional de Córdoba, Córdoba,

Argentina.

Furthermore, 13 quantitative characters of 77 Austral South American herbarium

specimens were included in two multivariate statistical procedures.

Results: The main characters we found that separate the South American Austral

clade from the Andean species studied are: indusia, spinules of ultimate segments

and edge of rhizomes and petioles scales. In the South American Austral clade, we

found shape and division of lamina, basal pinnae length, the number of pinnae pairs

per lamina and the number of them with sori, and some anatomical features, such

as glandular hairs of indusia, circumendodermal band and petiole meristemeles

number, are informative characters at the species level.

Conclusions: For the ﬁrst time, our study recovered anatomical and morphometric

features that consistently can be used to separate the nine Polystichum species

inhabit southern South America.

*

rita.morero@unc.edu.ar

Citar este artículo

MORERO, R. E., M. A. GIORGIS &

G. E. BARBOZA. 2022. Anatomía

comparada y análisis morfométrico

en especies de Polystichum

(

Dryopteridaceae) del sur de

Sudamérica. Bol. Soc. Argent. Bot.

57: 185-208.

Key wordS

DOI: https://doi.

Anatomy, epidermis, lamina, morphometric analyses, petiole, Polystichum, rhizome.

org/10.31055/1851.2372.v57.

n2.36825

reSumen

Introducción y objetivos: Polystichum en Argentina y Chile, comprende 11 especies

originadas de los linajes: Sudamericano Austral y Andino. La taxonomía del género

es conﬂictiva debido a la frecuente hibridación, asociada a patrones de especiación

reticulada. El presente estudio tiene como objetivos: deﬁnir caracteres morfo-

anatómicos que contribuyan a la diferenciación de los linajes y a la delimitación de

nueve de los taxones que comprenden.

M&M: Se realizaron mediciones exomorfológicas y análisis de la anatomía de

frondes y rizomas de nueve especies de Polystichum (siete del clado Austral

Sudamericano y dos del Andino), usando microscopía óptica. En las especies

Australes Sudamericanas se estudiaron 13 caracteres cuantitativos empleando 77

especímenes de herbario, mediante análisis multivariados.

Resultados: Los caracteres morfológicos que separan el clado Sudamericano

Austral de Polystichum de las especies Andinas analizadas, son: los indusios, las

espínulas foliares y el margen de las escamas de rizomas y pecíolos. La forma

y división de la lámina, el número de pares de pinnas y la cantidad de ellas con

soros, la longitud de las pinnas basales y características anatómicas como: pelos

glandulares del indusio, banda circumendodermal y número de meristelas del

pecíolo, son rasgos informativos a nivel especíﬁco del clado Sudamericano Austral.

Conclusiones: Por primera vez, una combinación de atributos anatómicos,

morfológicos y morfométricos han permitido separar de manera conﬁable los nueve

Polystichum estudiados, demostrando su valor taxonómico.

Recibido: 1 Mar 2022

Aceptado: 26 May 2022

Publicado en línea: 30 Jun 2022

Editora: Ana María Gonzalez

PalabraS clave

Análisis morfométrico, anatomía, epidermis, lámina, pecíolo, Polystichum, rizoma.

ISSN versión impresa 0373-580X

ISSN versión on-line 1851-2372

185

Bol. Soc. Argent. Bot. 57 (2) 2022

introducción

abordada parcialmente en el contexto de las ﬂoras

de diferentes regiones y países (Tryon & Stolze,

Polystichum Roth (Dryopteridaceae), con ca. 1991; Kessler et al., 2005; Smith et al., 2005;

00 especies (Zhang & Barrington, 2013; PPG Condack, 2015; Morero, 2016; Rodríguez et al.,

5

I, 2016), es uno de los géneros más grandes de 2018) y no se han encontrado trabajos anatómicos

helechos. Se extiende preferentemente en regiones publicados hasta el momento.

subtropicales, templadas y templado-frías de casi

todo el planeta, siendo el sudeste de Asia (con reconocidos por sus rizomas usualmente erectos;

70% de las especies) el área de mayor riqueza frondes monomórficas, escamosas; láminas

Los miembros de Polystichum pueden ser

~

especíﬁca. Sin embargo, una importante diversidad 1-4-pinnadas; pinnas y pínnulas con la base

del género también se encuentra enAmérica Central estrecha y asimétrica, últimos segmentos con una

y Sudamérica; en esta última, habitan alrededor de aurícula acroscópica y espínulas en los márgenes

4

0 especies, la mayoría en ambientes montanos de desarrollo variable o ausentes; nerviación libre;

de los Andes del Norte y Centrales (Kessler et al., soros generalmente circulares, exindusiados o

2

005; McHenry & Barrington, 2014; Condack, cubiertos por un indusio redondeado y peltado

015).

En Argentina y Chile crecen 11 especies de

(Barrington, 1995, 2011).

En cuanto a los atributos anatómicos, los más

Polystichum (Morero, 2016; Rodríguez et al., estudiados en el género han sido de carácter

018) que pertenecen, al menos, a dos linajes con cualitativo, por ejemplo: la organización del

2

diferencias en la morfología, número cromosómico mesoﬁlo de la hoja y la vascularización de los

y relaciones biogeográﬁcas. Así, las especies que pecíolos y rizomas, teniendo en cuenta el número,

habitan el norte y centro deArgentina están incluidas formayconﬁguracióndelasmeristelas(Roux, 2004;

en el linaje “Andino exindusiado”, grupo con Vasheka et al., 2017). Además, los tipos de estomas

entidades en su mayoría diploides, soros desnudos y los aeróforos, comunes en Dryopteridaceae,

y ancestros en América tropical y neotropical pueden aportar información útil para distinguir

(McHenry & Barrington, 2014). En tanto, las siete taxones en Polystichum (Lin & DeVol, 1977,

especies endémicas del sur de Argentina y Chile, 1978; Shah et al., 2018). En cuanto a los apéndices

constituyen el “Clado Sudamericano Austral”. Este epidérmicos, el margen, forma y color de las

grupo está ﬁlogenéticamente relacionado con los escamas de las frondes y rizomas resultan de gran

Polystichum de Australia y Nueva Zelanda, con valor para distinguir las especies (Kessler et al.,

quienesconformanel“CladoAustral”, caracterizado 2005; Barrington, 2011). Finalmente, en relación a

por la presencia de especies poliploides y soros las estructuras reproductivas de valor diagnóstico se

cubiertos por un indusio (Morero et al., 2019).

destacan la morfología e indumento de los indusios

Polystichum cuenta con estudios sobre la (Barrington, 1985; Soltis et al., 1987) y algunos

morfología y anatomía de especies representativas aspectos palinológicos como lo es la ornamentación

de Asia (Chandra, 1977; Khullar & Gupta, 1979; del perisporio (Zhang & He, 2010, 2011; Han

Chandra & Nayar, 1982; Shah et al., 2018), África et al., 2016). Entre los aspectos cuantitativos se

(

2

Roux 2000, 2001, 2004; Roux & Van Wyk, estudiaron el tamaño de las esporas, los estomas y

000) y Norteamérica (Wagner, 1979). Un set otras células epidérmicas, relacionándolos con el

de unos pocos caracteres morfológicos sirvió de nivel de ploidía de las especies (Morero et al., 2015;

base para la circunscripción de secciones en Asia Vasheca et al., 2017; Shah et al., 2018, 2021).

(

Daigobo, 1972; Fraser-Jenkins, 1997; Zhang & La taxonomía tradicional basada solamente en

Barrington, 2013) y África (Roux, 2000, 2001, la morfología y anatomía no permite resolver, en

004). La mayoría de las secciones propuestas muchos casos, la delimitación de las especies de

2

para las especies de Japón, China y Sudáfrica Polystichum, debido a la escasez de sinapomorfías

han sido recuperadas posteriormente en trabajos fenotípicas y la convergencia de caracteres

moleculares-filogéneticos (Little & Barrington, morfológicos (Kessler et al., 2005; Barrington,

2

003; Driscoll & Barrington, 2007; Lu et al., 2007; 2011). Asimismo, la hibridación frecuente, la

Li et al., 2008; LePechón et al., 2016). Sin embargo, poliploidía (especialmente alopoliploidía) y la

la morfología de las especies sudamericanas ha sido apomixis dificultan aún más la delimitación

186

R. E. Morero et al. - Anatomía comparada y análisis morfométrico en Polystichum

taxonómica a nivel de especie (Barrington, 1985, se emplearon dos frondes maduras y el rizoma, se

1

990). Los Polystichum Sudamericanos Australes enlistan a continuación los especímenes estudiados:

no escapan a esta problemática; este grupo de Polystichum andinum Phil. ARGENTINA. Prov.

alopoliploides exhibe una amplia variación

morfológica que diﬁculta la delimitación de los

taxones (Morero et al., 2021), tal es el caso de P.

chilense var. dusenii (C.Chr.) R.Rodr., taxón que

fuera reconocido por Rodríguez Ríos (1987, 1989) y

posteriormente pasado a la sinonimia de P. chilense

de Chubut. Dpto. Cushamen, Lago Puelo,

nacientes del arroyo Aguja Sur, 42°10’44.25’’ S,

71°42’30.66’’W, 1106 msnm, 30-V-2013, Morero

380 (CORD). Prov. Río Negro. Dpto. Bariloche,

Parque Nacional Nahuel Huapi, pasando 200 m el

refugio del Cerro Otto, camino hacia “La Olla”,

40°24’44.55’’ S, 71°38’30.68’’ W, 1496 msnm,

24-I-2010, Morero 291 (CORD).

(

H.Christ) Diels (Morero et al., 2016). Estos

autores argumentaron que los rasgos morfológicos

propuestos para esta variedad caen dentro del Polystichum chilense (H.Christ) Diels,

rango de variación fenotípica de las poblaciones

de la especie. En este aspecto, el análisis de

datos morfométricos continuos empleando técnicas

multivariadas de ordenación puede contribuir a

ARGENTINA. Prov. Neuquén. Dpto. Los Lagos,

Parque Nacional Nahuel Huapi, Cascada Santa

Ana, 40°41’00’’S, 71°56’00’’W, 1155 msnm, 27-

I-2010, Morero 308 (CORD).

esclarecer la delimitación taxonómica de especies, Polystichum montevidense (Spreng.) Rosenst.

variedades e híbridos en el género (Barrington,

985, 2003; Mayer & Mesler, 1993). En este

contexto, los objetivos de este trabajo fueron: (1)

deﬁnir caracteres morfo-anatómicos que aporten

una evidencia consistente para la delimitación

de las siete especies de Polystichum del clado

ARGENTINA. Prov. Córdoba. Dpto. Punilla,

Los Gigantes, Sierras Grandes, 31º23’99’’ S,

64º47’99’’ W, 1858 msnm, 27-III-2011, Morero

339 (CORD). Prov. Tucumán. Dpto. Chicligasta,

Cuesta del Clavillo, 27º16’32’’S, 65º58’27.97’’W,

1938 msnm, 07-VII-2011, Morero 349 (CORD).

1

Sudamericano Austral y dos del clado Andino [P. Polystichum mohrioides (d’Urv.) C.Presl,

montevidense (Spreng.) Rosenst. y P. pycnolepis

Kunze ex Klotzsch) Hieron.] y (2) proporcionar

ARGENTINA. Islas Malvinas. Isla Soledad.

Lewis & Block 1596 (VT).

(

una revisión de los límites interespecíﬁcos de las Polystichum multifidum (Mett.) T.Moore.

especies de Polystichum del clado Sudamericano

Austral basada en métodos de ordenación

multivariados de datos morfométricos.

ARGENTINA. Prov. Chubut. Dpto. Cushamen, El

Hoyo, Paraje El Pedregoso, Cascada Escondida,

42°08’44’’ S, 71°25’23’’ W, 320 msnm, 16-

VII-2012, Morero & Vidoz 370 (CORD). Prov.

Neuquén. Dpto. Los Lagos, Parque Nacional

Nahuel Huapi, Cascada Santa Ana, 40°41’00’’

S, 71°56’00’’ W, 1155 msnm, 27-I-2010, Morero

306 (CORD).

materialeS y métodoS

Para la localización, reconocimiento a campo y

recolección del material de estudio, se efectuaron Polystichum platyphyllum (Willd.) C.Presl.

dos viajes al sur argentino (Provincias de Neuquén

y Río Negro) y dos viajes a Chile, (Provincia

de Osorno, X Región de Los Lagos y en la Isla

Robinson Crusoe, Archipiélago Juan Fernández).

ARGENTINA. Prov. Tucumán. Dpto.

Chicligasta, Cuesta del Clavillo, 27º16’32’’

S, 65º58’27.97’’ W, 1938 msnm, 07-VI-2011,

Morero 352 (CORD).

Los esporoﬁtos fueron recolectados de poblaciones Polystichum plicatum (Poepp. ex Kunze) Hicken

naturales y cultivados en el invernáculo de la

Facultad de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales,

Universidad Nacional de Córdoba (Argentina).

Para analizar las variaciones en los caracteres

morfométricos se seleccionaron 7-13 especímenes

de herbario representativos de cada taxón de los

Polystichum SudamericanosAustrales, recolectados

a lo largo de la distribución geográﬁca (se detallan en

el Anexo 1). Para el análisis de los microcaracteres

ex Hosseus. ARGENTINA. Prov. Neuquén.

Dpto. Bariloche, Parque Nacional Nahuel Huapi,

Cerro López, sobre margen del camino de acceso

vehicular, 41º05’38,55’’ S, 71º32’56,23’’W, 1213

msnm, 24-I-2010, Morero 293 (CORD). Dpto.

Los Lagos, Villa La Angostura, Cerro Bayo,

en las márgenes del arroyo, 40°44’58,22’’ S,

71°36’17,03’’ W, 1454 msnm, 28-I-2014, Morero

387 (CORD).

187

Bol. Soc. Argent. Bot. 57 (2) 2022

Polystichum pycnolepis (Kunze ex Klotzsch) Hieron. Análisis del tipo de estomas y células epidérmicas:

ARGENTINA. Prov. Córdoba. Dpto. Punilla, la terminología utilizada se basó en la literatura

Los Gigantes, camino al refugio del Club Andino revisada para helechos (Ogura, 1972; Van Cotthem,

Córdoba, 31°23’48.69’’ S, 64°45’17.59’’ W, 1736 1970a, b, 1973; Lin & DeVol, 1977, 1978; Lellinger,

msnm, 4-II-2015, Morero & C-X Li 427 (CORD). 2002). Para la tipología de los estomas, se utilizó

Polystichum tetragonum Fée. CHILE, Archipiélago la clasiﬁcación de Van Cotthem (1970a, b, 1973).

de Juan Fernández, Isla Robinson Crusoe, en A los ﬁnes de comparar el tamaño de los estomas

sendero a El Mirador, 33º38'17'' S, 78º50'45'' W, y las células epidérmicas propiamente dichas de

2

47 msnm, 01/XII/2010, Morero 323 (CORD).

la lámina, entre los diferentes taxones, se hicieron

5 mediciones del largo de las células en vista

paradermal, por carácter señalado, por individuo,

1

Caracteres anatómicos

Preparaciones histológicas permanentes: se con la ayuda del programa ImageJ (Schneider et

realizaron cortes transversales del rizoma, pecíolo al., 2012). Únicamente se sintetizan los valores

(porción basal y apical) y de las pinnas medias o cuantitativos a través de la media, debido a que el

de sus últimas divisiones. En material previamente número de muestras fue escaso y no permitió realizar

ﬁjado en FAA (formol, alcohol etílico 95%, ácido ningún análisis estadístico. Las fotomicrografías se

acético glacial y agua) se aplicaron las técnicas tomaron con un microscopio Axiophot Zeiss.

clásicas de deshidratación, inclusión en Histoplast,

cortes microtómicos de 10 a 14 µm, doble coloración Análisis de caracteres morfométricos

con azul de astra-fucsina básica y posterior montaje Selección de caracteres: Se usaron plantas secas,

con bálsamo de Canadá (D’Ambrogio de Argüeso, porque los estados de los caracteres pueden presentar

1

986; Krauss et al., 1998). Las fotomicrografías se cambios signiﬁcativos cuando están frescos. Las

realizaron con microscopio óptico Zeiss Axiophot y mediciones se realizaron sobre la fronde fértil más

cámara Leica digital DFC300FX. grande de cada individuo. Se analizaron un total

Preparados semipermanentes: se efectuaron cortes a de 77 individuos y se computaron o midieron 13

mano alzada de frondes (lámina y pecíolo) y rizomas caracteres cuantitativos (10 continuos y 3 discretos),

en material fresco. Algunos de los cortes se montaron que se detallan en la Tabla 1, Anexo 1.

y observaron directamente sin tinción previa; el Análisis estadísticos: A fin de seleccionar las

resto de los cortes fueron examinados después de variables morfo-anatómicas más informativas, se

proceder a su clariﬁcación con hipoclorito de sodio realizó un análisis de correlación entre ellas. De las

al 30% y coloración con safranina y azul de astra. variables que tuvieron una correlación mayor al 0.7,

Para evidenciar paredes celulares y contenidos, se seleccionaron aquellas que fueran biológicamente

se efectuaron pruebas histoquímicas mediante más informativas y fáciles de observar (Tabla 1,

la técnica de coloración directa, utilizando los Anexo 1). Con las primeras variables seleccionadas

siguientes reactivos: sudán III y IV (lípidos), lugol se realizó un análisis de Componentes Principales

(almidón), cloruro férrico (compuestos fenólicos) (ACP) a ﬁn de conocer el ordenamiento espacial

y ﬂuoroglucina clorhídrica (lignina). A posteriori de los individuos analizados para cada uno de los

se realizó el montaje en glicerina acuosa al 50% taxones estudiados. Se siguió el criterio taxonómico

(Sandoval Zapotitla, 2005; Zarlavsky, 2014).

de Rodríguez et al. (2018) para determinar los

Extendidos de epidermis: para observar las células especímenes como P. chilense var. chilense y P.

epidérmicas propiamente dichas, apéndices chilense var. dusenii. Posteriormente, para identiﬁcar

epidérmicos (pelos y escamas), células anexas y las variables morfo-anatómicas que permiten

estomas, se obtuvieron las epidermis de rizomas diferenciar mejor los grupos taxonómicos se efectuó

y frondes (pecíolo, raquis y pinnas o pínnulas) un análisis discriminante canónico para variables

por desprendimiento del material vivo o en FAA. métricas (ADL). Finalmente, se realizó una tabla de

Posteriormente se clariﬁcaron con hipoclorito de clasiﬁcación cruzada entre la clasiﬁcación previa y

sodio al 30% o hidróxido de sodio al 3%, durante la clasiﬁcación resultante del análisis discriminante.

aproximadamente 5 minutos, luego se colorearon Tanto el ACP como el ADL se implementaron con el

con safranina y azul de astra, montándose en Software Infostat Versión profesional (Di Rienzo et

glicerina al 50%.

al., 2011).

188

R. E. Morero et al. - Anatomía comparada y análisis morfométrico en Polystichum

Tabla 1. Caracteres morfológicos cuantitativos

empleados en los análisis multivariados de

Polystichum Sudamericanos Australes. En

negrita, los caracteres seleccionados a partir del

análisis de correlación.

cm) y láminas más divididas (hasta 4-pinnadas)

(Fig. 1A-I, Tabla 2). La textura de la lámina varía

desde algo carnosa en P. andinum y P. mohrioides

hasta membranácea en P. multiﬁdum; en el resto de

las especies es cartácea o papirácea. Las pinnas o

pínnulas tienen siempre la base estrecha y asimétrica,

siendo el lado acroscópico más desarrollado que el

basiscópico (Fig. 1E, G, J). Los márgenes pueden estar

provistos de espínulas, que están notablemente más

desarrolladas en las especiesAndinas (P. montevidense

y P. pycnolepis), en tanto, están ausentes en las especies

Sudamericanas Australes o las presentan débiles en el

extremo de cada segmento (Fig. 1I-K, Tabla 2). En

P. andinum, P. mohrioides y P. plicatum, la lámina

es estrecha (relación ancho/largo: 1/6-1/8), con el

extremo corto y acuminado, las pinnas basales se

disponen perpendiculares al raquis, no superando los 3

cm long. (Fig. 1A, B, D), mientras que en las especies

Sudamericanas Australes restantes (P. chilense, P.

multiﬁdum, P. subintegerrimum y P. tetragonum) y en

las Andinas, la lámina es más ancha (relación ancho/

largo: ½ -1/5), la porción apical es larga y pinnatíﬁda,

las pinnas basales son divergentes y descendentes y

sobrepasan los 5 cm de largo en las frondes maduras

(Fig. 1C, F, Tabla 2). Polystichum chilense es la

única especie que ocasionalmente desarrolla bulbillos

Variables

1

2

3

4

Ancho de la escama base pecíolo mm

Ancho de la lámina sector basal mm

Ancho de la lámina sector medio mm

Ancho pinna media mm

Distancia entre pinnas mm (lámina sector

medio)

5

6

7

8

9

Longitud de la escama base del pecíolo mm

Longitud fronde cm

Longitud de la lámina cm

Longitud de la pinna basal mm

Longitud de la pinna media mm

N° pares pinnas

10

11

1

2

3

N° pares de pinnas soríferas

N° pares de pínnulas

1

(yemas capaces de desarrollar nuevos individuos), que

se ubican a lo largo del raquis primario, en la base de

cada pinna (Fig. 1H).

reSultadoS

El patrón de nerviación en todos los taxones

estudiados es abierto, a partir del nervio medio se

originan nervios secundarios 1-2-furcados. Los soros

Caracterización morfo-anatómica

Las frondes: Cada rizoma reúne entre 5-25 frondes. siempre se ubican asociados a las venillas. Pueden

Las hojas se disponen desde erectas a curvadas localizarse preferentemente a lo largo de las mismas,

(Fig. 1A-F). Polystichum mohrioides y P. andinum comoenPolystichummultiﬁdumyP. subintegerrimum,

presentan frondes que tienden a estar rígidamente o bien en el extremo (“soros terminales”), como ocurre

erguidas (Fig. 1A, D), con las pinnas más apretadas y en P. chilense. Las especies restantes presentan una

ascendentes, mientras que las frondes de las especies combinación de ambas topologías del receptáculo

restantes, son más curvadas y laxas, con las pinnas soral. Sólo entre las especies SudamericanasAustrales,

más separadas y horizontales (Fig. 1C, F). Según el con excepción de P. tetragonum, las pinnas soríferas

hábitat que colonice, P. plicatum exhibe ambas formas están restringidas a un sector, que puede ser, la mitad

de disposición de las frondes (Fig. 1B).

o el cuarto superior de la lámina (P. andinum, P.

Polystichum montevidense, P. plicatum, P. mohrioides yP. plicatum), o bien, hasta la 3⁄4 parte de la

pycnolepis y P. subintegerrimum presentan frondes misma (P. chilense y P. multiﬁdum). En P. tetragonum,

2-pinnadas y de tamaño frecuentemente mediano generalmente, todas las pinnas son soríferas al igual

(30-75 cm long.). P. andinum y P. mohrioides tienen que en las especies Andinas estudiadas (Tabla 2). Los

las frondes más pequeñas (5-25 cm) y con menores soros se encuentran protegidos por un indusio en las

divisiones (1-pinnadas a 1-pinnada-pinnatíﬁdas) y, especies Sudamericanas Australes, que está ausente

en contraposición, P. chilense, P. multiﬁdum y P. en las especies Andinas. Los indusios diﬁeren en el

tetragonum presentan frondes más largas (30-120 margen (inciso, lacerado, lobulado, ondulado) y en

189

Bol. Soc. Argent. Bot. 57 (2) 2022

Fig. 1. Hábito y morfología de las frondes. A: Polystichum mohrioides. B: P. plicatum. C: P. tetragonum.

D: P. andinum. E: P. subintegerrimum. F, K: P. montevidense. G, H, J: P. chilense. I: P. multiﬁdum. A-F:

plantas en su hábitat. G: sector del haz de la lámina 2-3-pinnada. H: bulbillos en el raquis primario. I: sector

adaxial de la lámina 3-4-pinnada. J: cara abaxial con soros indusiados. K: lámina, sector abaxial con soros

exindusiados. Escalas= A-F: 10 cm; G-K: 1 cm.

190

R. E. Morero et al. - Anatomía comparada y análisis morfométrico en Polystichum

191

Bol. Soc. Argent. Bot. 57 (2) 2022

192

R. E. Morero et al. - Anatomía comparada y análisis morfométrico en Polystichum

la presencia de pelos glandulares, como los de P. de ﬁbras esclerenquimáticas (Fig.2F. J). El mesoﬁlo

andinum, P. mohrioides y P. tetragonum (Fig. 2A, es heterogéneo, mostrando diferenciación entre

Tabla 2).

el parénquima en empalizada y el parénquima

En todas las especies, el indumento de la lámina esponjoso con células braciformes; el primero

comprende pelos y microescamas, y en los raquis consta de 1-4 capas de células cuadrangulares

y pecíolos, pelos y escamas (Fig. 2B, C, Tabla 2). a rectangulares, relativamente ordenadas y con

Salvo en Polystichum andinum, P. plicatum y P. escasos espacios intercelulares entre ellas; hacia la

subintegerrimum, fueron observados pelos glandulares cara abaxial, el parénquima esponjoso se caracteriza

sobre las escamas y microescamas de diferentes por células redondeadas con proyecciones que

órganos (Fig. 2D).

delimitan lagunas (Fig. 2K); sólo en Polystichum

La organización de los tejidos de la lámina es similar tetragonum el mesóﬁlo es homogéneo, si bien las

en todas las especies. Las células epidérmicas del células clorenquimáticas disminuyen levemente

hipoﬁlo (en vista superﬁcial) son 3-4 veces más largas en tamaño desde la cara adaxial hacia la cara

que anchas, con paredes radiales sinuosas; salvo los abaxial, presentan formas regulares (cuadrangulares

márgenes foliares, donde las células son isodiamétricas a redondeadas) y escasos espacios intercelulares en

y menos sinuosas. El epiﬁlo presenta células alargadas todo el mesoﬁlo.

(con relación largo/ancho 5-7:1), las paredes radiales

El pecíolo es cilíndrico, surcado dorsalmente,

tienen sinuosidades irregulares; en contraste, las verde a verde amarronado, con la base más oscura y

células de los márgenes foliares y las ubicadas a lo escamosa. El diámetro y la longitud de los pecíolos

largo de los nervios son alargadas y de paredes rectas varían notablemente entre las especies, siendo los

o levemente curvadas y carecen de estomas. La lámina menores de 1-2 mm de diám. y 2-5 cm de long.

es hipostomática y la distribución de los estomas es (Polystichum andinum), en tanto, los mayores

homogénea en todo el hipoﬁlo; los estomas son del tipo pueden alcanzar ca. 20 mm de diám. y 70 cm de

anomocítico, polocítico y estaurocítico, predominando long. (en P. chilense y P. multiﬁdum). En relación a

los dos últimos tipos (Fig. 2E, G-I, Tabla 2).

la long. de la fronde, los pecíolos proporcionalmente

Todas las especies exhiben, en corte transversal, más largos (1/2 long. de la fronde) se presentan en

la epidermis (superior e inferior) unistrata, cubierta P. andinum, P. mohrioides, P. subintegerrimum y P.

exteriormente por una cutícula lisa y delgada, las tetragonum, en tanto, los más cortos (ca. 1/5 de la

células epidérmicas son rectangulares o más o menos long. de la fronde) se observan en P. chilense y P.

isodiamétricas, de paredes delgadas y se observan plicatum (Tabla 2).

los estomas al mismo nivel que el resto de las células

En vista superficial del pecíolo las células

epidérmicas, en todas las especies (Fig. 2E, F). En epidérmicas son alargadas y los estomas siempre

las láminas coriáceas de Polystichum plicatum, P. están restringidos a dos aeróforos laterales. En cada

pycnolepis, P. subintegerrimum y P. tetragonum ambas aeróforo, los estomas funcionales se disponen en

epidermis presentan células con paredes más gruesas y varias (2-5) series paralelas ﬂanqueando el pecíolo

ligniﬁcadas. Tanto en la epidermis superior como en la (Fig. 3A, B); en algunas especies (p. ej. P. plicatum),

inferior, se observaron pelos glandulares unicelulares y las células oclusivas del estoma se deforman y el

más raramente bicelulares.

poro colapsa, especialmente en los pecíolos de hojas

En corte transversal, el hacecillo vascular maduras (Fig. 3B).

principal y los secundarios, se sitúan equidistantes

En transcorte del pecíolo, se observó una

entre la epidermis adaxial y la abaxial. En los cutícula delgada y lisa y, subyacente, la epidermis

hacecillos vasculares, el xilema está compuesto uniestratiﬁcada formada por células isodiamétricas,

por traqueidas helicoidales y escalariformes. Los con paredes igualmente engrosadas y ligniﬁcadas.

hacecillos son concéntricos y están rodeados por La corteza se inicia en un tejido hipodérmico

una endodermis y una vaina parenquimática. La mecánico que constituye el estereoma (Fig. 3C). El

última, está constituida por 1-2 capas de tejido estereoma consiste en ﬁbras esclerenquimáticas de

parenquimático en los nervios secundarios o, varias paredes engrosadas y ligniﬁcadas, organizadas en

capas más, a nivel de la costa, donde generalmente varias capas, de 5-6 en la base de los pecíolos más

se extienden de la epidermis abaxial a la adaxial, delgados (Polystichum andinum y P. mohrioides) y

pudiendo ser reemplazadas a este nivel por grupos alrededor de 15 (hasta 18), en la base de los pecíolos

193

Bol. Soc. Argent. Bot. 57 (2) 2022

Fig. 2. Lámina de las frondes. A: Polystichum mohrioides. B, C: P. andinum. D: P. montevidense. E: P.

multiﬁdum. F, J: P. subintegerrimum. G: P. plicatum. H: P. montevidense. I, K: P. chilense. A: pelo glandular

unicelular del pecíolo. B: escama del raquis. C: microescama del hipoﬁlo. D: pelo glandular bicelular en

la superﬁcie de la escama rizomática. E: corte transversal de una pínnula. F: corte transversal de una

pínnula a nivel del hacecillo medio. G: estoma anomocítico y estoma polocítico. H: estoma estaurocítico.

I: estoma polocítico. J: detalle del hacecillo vascular medio del corte mostrado en F. K: detalle de células

parenquimáticas. Abreviaturas= anom: estoma anomocítico; *: endodermis; est: estoma estaurocítico; pol:

estoma polocítico; st: estoma; vp: vaina parenquimática. Escalas= A, D, G-K: 50 µm; E, F: 100 µm; B, C: 1

194

R. E. Morero et al. - Anatomía comparada y análisis morfométrico en Polystichum

del hacecillo vascular y el periciclo (Fig. 3G,

Tabla 3. Autovectores (e y e ) resultantes del

1

2

H). El hacecillo es anﬁﬂoico, de manera que el

xilema está completamente rodeado de ﬂoema. A

su vez, el ﬂoema y el xilema son exarcos, pues la

diferenciación de estos tejidos es centrípeta y procede

hacia el interior de la meristela, localizándose el

protoxilema, principalmente, en el extremo delgado

y el metaxilema en la base de la región ensanchada;

en el caso del ﬂoema, el metaﬂoema se halla en

contacto con el xilema. El periciclo, está constituido

por 1-3 estratos de células parenquimáticas de

paredes delgadas y de mayor tamaño que las células

endodérmicas y ﬂoemáticas que lo rodean (Fig.

análisis de componentes principales, mostrando

los coeﬁcientes con que cada variable original

fue ponderada para conformar el componente

principal 1 y el componente principal 2. Análisis

generado con 6 variables morfométricas

computadas en 77 especímenes de Polystichum

Sudamericanos Australes. Las variables se

disponen en orden decreciente de acuerdo a los

valores del coeﬁciente e₁.

Autovectores

Variables

e₁

e₂

Longitud de la fronde

0.47

-0.10

3H, K). Por fuera de cada meristela se encuentra

la endodermis, formada por uno o dos estratos de

células especializadas. Las células endodérmicas,

son más pequeñas que las circundantes y muestran

una forma rectangular, tangencialmente alargada,

con las paredes de grosor uniforme (Fig. 3H, I, K). En

ellas, la banda de Caspary no sólo está restringida a

las paredes radiales, sino que la suberización también

se extiende a las tangenciales (interna y externa). La

tinción con Sudán IV fue positiva para suberina en la

banda de Caspary (Fig. 3I). El número de meristelas

Longitud de las pinnas basales

0.45

0.44

0.04

Ancho de la escama del pecíolo

-0.32

Longitud de la escama del pecíolo

N° de pares de pinnas

0.43

0.33

0.30

-0.40

0.35

0.78

N° de pares de pinnas soríferas

(generalmente 2-8) y la forma del xilema en corte

transversal, presentan variantes según la especie

de mayor grosor, donde las paredes celulares suelen (Tabla 2). Así, en la base del pecíolo, P. andinum y P.

pigmentarse de castaño oscuro por la presencia de mohrioides exhiben el menor número de meristelas,

compuestos fenólicos (P. montevidense, P. multiﬁdum dos y tres, respectivamente (Fig. 3E). En el primero,

y P. tetragonum, Tabla 2). A nivel de los aeróforos, el el xilema de cada hacecillo tiene forma deltoide

estereoma siempre se interrumpe y es reemplazado (Fig. 3E), en tanto en el segundo, las dos meristelas

por parénquima con espacios intercelulares amplios, dorsales tienen el xilema en forma de kitasato y es

facilitando así el intercambio gaseoso con el medio elíptico, en la meristela más pequeña opuesta a las

(

Fig. 3D). En contacto con las capas internas del anteriores. En el resto de las especies se distinguieron

estereoma, se encuentra tejido parenquimático (Fig. de 4-8 meristelas siendo la forma del xilema en las

C, D). Los cloroplastos están presentes por lo meristelas dorsales y ventrales similar al patrón de P.

3

menos en las capas más superﬁciales, pero pueden mohrioides (Fig. 3F). El número de meristelas varía a

hallarse más internamente llegando hasta la médula lo largo del pecíolo y ejes foliares debido a la fusión

(

p. ej. P. multiﬁdum).

El parénquima medular siempre está presente algunos casos, sólo una o las dos meristelas mayores,

y consta de células isodiamétricas, con paredes en el extremo de los raquis de mayor orden.

delgadas y abundantes granos de almidón. El tipo Asimismo, las especies estudiadas presentan

entre sí de las meristelas menores, quedando en

de estela del pecíolo es una dictiostela (Fig. 3E, banda circumendodermal (analizada en este trabajo a

F), denominado “Aspidium”, propuesto por Ogura nivel de la base del pecíolo), excepto en Polystichum

(

1972) para Polystichum y otros géneros aﬁnes. chilense y P. multiﬁdum donde está ausente. Esta

En este modelo, las dos meristelas más grandes se estructura está representada por 1-3 capas de

localizan en la posición dorsal, a ambos lados del células parenquimáticas con paredes engrosadas

surco medio del pecíolo y, hacia la cara abaxial, que rodean exteriormente la endodermis (Fig. 3J-

las meristelas menores se disponen en forma de M). Los engrosamientos se ubican en las paredes

“U” abierta (Fig. 3F). Cada meristela se compone radiales y tangencial interna, adoptando la forma

195

Bol. Soc. Argent. Bot. 57 (2) 2022

Fig. 3. Pecíolo y raquis. A, D: Polystichum subintegerrimum. B, F: P. plicatum. C: P. chilense. E, I:

P. andinum. G, H: Polystichum multiﬁdum. J: P. mohrioides. K: Polystichum montevidense. L, M: P.

tetragonum. A: aeróforo en vista superﬁcial del raquis. B: aeróforo en vista superﬁcial del pecíolo, con

estomas no funcionales. C: corte transversal del pecíolo (sector apical). D: estoma en transcorte de

pecíolo (véase el estereoma interrumpido y reemplazado por parénquima). E: estela del pecíolo con

dos meristelas. F: dictiostela del pecíolo. G: meristela con el cordón xilemático en forma de kitasato. H:

sector de la meristela mostrada en G. I: meristela, tinción Sudan IV. J: banda circumendodermal continua

(tinción cloruro férrico). K: detalle de la banda circumendodermal continua con engrosamientos en U. L:

Meristela mayor con banda circumendodermal discontinua. M: Meristela menor. Abreviaturas= bc: banda

circumendodernal; *: endodermis; es: estereoma; et: estoma; ﬂ: ﬂoema; mf: metaﬂoema; mx: metaxilema;

pc: parénquima cortical; pe: periciclo; pf: protoﬂoema; px: protoxilema. Escalas= A-D, H, I, K: 50 µm; E, F:

500 µm; G, J, L, M: 250 µm.

196

R. E. Morero et al. - Anatomía comparada y análisis morfométrico en Polystichum

de “U” en transcorte, y se hallan pigmentados y disminuyendo en diámetro a medida que se

de color castaño a negruzco, siendo positiva en ramifican en los raquis de mayor orden; los

las pruebas histoquímicas para los compuestos aeróforos se prolongan desde el pecíolo y se

fenólicos (Fig. 3J, K). Los engrosamientos pueden extienden en los laterales de los raquis, pueden

llegar a ocupar el lumen completo de las células, verse a simple vista, más oscuros o más claros

como es el caso de P. tetragonum, único taxón con que el tejido circundante. El número de meristelas

banda circumendodermal discontinua y desigual disminuye progresivamente a lo largo de estos ejes

(Fig. 3L, M). En P. chilense y P. multiﬁdum se foliares, pudiendo quedar sólo una de las dorsales

detectaron engrosamientos en las células que rodean más grandes, en los raquis de mayor orden.

la endodermis, pero no contienen compuestos El rizoma: en P. andinum es decumbente, en las

fenólicos, sustancias características de la banda especies restantes es erecto (Fig. 4A, Tabla 2). P.

circumendodermal (Fig. 3G, H).

andinum y P. mohrioides exhiben los rizomas más

En cuanto a los apéndices epidérmicos se delgados (0,2-0,5 cm de diámetro), en el resto de las

observaron, en todas las especies, pelos y escamas. especies el diámetro oscila entre 1- 4,5 cm (Tabla

Los pelos son notablemente uniformes, del tipo 2). En P. chilense, P. multiﬁdum y P. tetragonum,

glandular 1-celular con el extremo globoso (pelos los individuos más viejos forman como un pequeño

glandulares clavados) y también pelos 2-celulares tronco con las bases de los pecíolos persistentes,

(cabezuela 1-celular, pie 1-celular), estos últimos llegando el conjunto a medir hasta 35 cm de altura

se encontraron mayoritariamente en Polystichum y 10-15 cm de diámetro. La organización anatómica

andinum. Las escamas varían en coloración, margen, del rizoma en todas las especies es similar;

forma y tamaño en las distintas especies (Tabla 2). carecen de cutícula, la epidermis es unistrata y las

En relación a la forma, las escamas de la base de los capas subepidérmicas constituyen el estereoma.

pecíolos son, generalmente, ovadas o anchamente Los estomas están ausentes o son evidentes en

lanceoladas, con los márgenes enteros o con algunos rizomas jóvenes de P. plicatum y P. montevidense,

dientes o cilios basales en las especies Australes constituyendo dos aeróforos a ambos lados del

Sudamericanas y con numerosos dientes o cilios órgano, que se continúan en los laterales de pecíolos

largos, en las especies Andinas analizadas. Todas y raquis. La zona más interna de la corteza junto

las especies presentan una combinación de escamas a la médula, están conformadas por varias capas

bicoloras y concoloras (Tabla 2).

concéntricas de tejido parenquimático de relleno y

La coloración y el aspecto de los raquis en de reserva (Fig. 4B). En la médula parenquimática

las especies analizadas no diﬁeren de la porción se presentan las meristelas, generalmente de 2-8.

apical del pecíolo en donde se originan, siendo En ambas zonas, pero sólo en las especies con

generalmente verdes, surcados dorsalmente rizomas erectos (P. chilense, P. montevidense,

Fig. 4. Rizoma. A: Polystichum plicatum. B: P. andinum. C, D: P. montevidense. A: Rizoma de tipo erecto en

corte longitudinal. B: Rizoma en transcorte. C, D: médula del rizoma. C: transcorte de una zona con células

escleriﬁcadas. D: vista lateral de las células en proceso de escleriﬁcación y pigmentación. Abreviaturas=

es: estereoma; me: meristela; pt: puntuación; tf: traza foliar. Escala= A: 1 cm; B= 500 µm; C, D: 100 µm.

197

Bol. Soc. Argent. Bot. 57 (2) 2022

P. multiﬁdum, P. plicatum y P. tetragonum), son la variabilidad de los caracteres morfométricos

frecuentes pequeñas manchas oscuras (de 1-4 mm analizados, mientras que el componente principal

de diámetro). Éstas corresponden a grupos de 2 solo explicó el 15%. La longitud de las pinnas

células esclerenquimáticas, con paredes secundarias basales, la longitud de la fronde, y la longitud

engrosadas, atravesadas por puntuaciones y y ancho de las escamas peciolares fueron las

pigmentadas de color pardo-anaranjado o pardo- principales variables que se asociaron positivamente

rojizo oscuro, hasta negro (Fig. 4C, D). La prueba con el eje 1, en tanto el número de pinnas soríferas

histoquímica con cloruro férrico reveló que se trata fue la variable relacionada positivamente con el

de un compuesto fenólico. El pigmento responsable eje 2 (Fig. 5A, Tabla 3). A lo largo del primer

fue reportado como “ﬂobafene”, una sustancia componente se observa un gradiente continuo de

formada por oxidación y condensación a partir las especies analizadas (Fig. 5A). En el extremo

de compuestos fenólicos, capaz de retener agua negativo de este eje se encuentran Polystichum

(Ogura, 1972; Derzhavina, 2020). Estas estructuras andinum seguido, por P. mohrioides, taxones que

también fueron observadas en la médula de los poseen las frondes, las pinnas basales y las escamas

pecíolos de las especies antes mencionadas. La peciolares más pequeñas, mientras que con estados

estela corresponde a una dictiostela. El diámetro de de caracteres opuestos y en el extremo positivo del

las meristelas es de 1-2 mm y el número varía de primer componente 1, se localizan P. multiﬁdum y

2

4

-3 en Polystichum andinum y P. mohrioides y de P. tetragonum. A lo largo del componente principal

-8 en el resto de las especies, sin contar las trazas o 2 no se identiﬁca una separación de los taxones

rastros menores que divergen a los pecíolos y raíces analizados (Fig. 5A). Sin embargo, la mayoría

Fig. 4B). de los individuos de P. andinum y P. mohrioides

Los apéndices epidérmicos, en todas las especies tienden a ubicarse en el extremo positivo del

examinadas, son las escamas, las que generalmente mismo, por presentar escamas peciolares pequeñas.

se solapan e imbrican, cubriendo casi totalmente el En el análisis discriminante, el eje canónico 1

(

área superﬁcial del rizoma. La densidad y los tipos explicó el 68,19 % de la variación mientras que el

de escamas presentes varían según las especies en eje 2 sólo absorbió el 22,74 %, totalizando entre

coloración, forma, margen y tamaño (Tabla 2).

ambos el 90,93% (Fig. 5B). La discriminación

de las especies en el eje 1 estuvo principalmente

Límites interespecíﬁcos del clado Sudamericano relacionada de forma positiva a la longitud de

Austral de Polystichum las pinnas basales y negativamente al número de

El componente principal 1 explicó el 65% de pares de pinnas; el eje 2, por su parte, se asoció

Fig. 5. Biplots. Basados en 6 variables morfométricas de 77 especímenes pertenecientes a 8 taxones de

Polystichum Sudamericanos Australes (según el criterio taxonómico de Rodríguez et al., 2018). A: Biplot

resultante del análisis de componentes principales. B: Biplot resultante del análisis discriminante.

198

R. E. Morero et al. - Anatomía comparada y análisis morfométrico en Polystichum

Con valores intermedios en el eje 1, se encuentran

P. chilense var. chilense, P. chilense var. dusenii y P.

Tabla 4. Correlación entre las variables

morfométricas y los dos ejes del análisis

subintegerrimum (Fig. 5B), indicando que tienen las

frondes con número de pares de pinnas intermedios

entre P. andinum, P. mohrioides y P. plicatum, por

un lado, y P. multiﬁdum y P. tetragonum, por el

otro. Además, de estos tres taxones con frondes

intermedias, P. subintegerrimum, tiende a separarse

de los restantes con valores más bajos en el eje 2,

indicando que los individuos de esta especie tienen

una menor cantidad de pinnas y, a la vez, menor

número de pinnas fértiles que los de P. chilense var.

chilense y P. chilense var. dusenii.

discriminante realizado para las especies de

Polystichum del clado Sudamericano Austral.

Autovectores

Variables

e1

e2

Longitud pinnas basales

Ancho escama del pecíolo

Longitud escama del pecíolo

Longitud fronde

0,77

-0,31

0,3

0,48

-0,01

0,45

1,12

-1,27

0,42

-0,04

-0,72

0,54

N° pares de pinnas

N° pares de pinnas soríferas

La tabla de clasiﬁcación cruzada mostró que

los individuos pre-clasificados de Polystichum

andinum, P. plicatum, P. subintegerrimum y P.

tetragonum fueron asignados correctamente a sus

mayoritariamente al número de pares de pinnas y respectivas especies (tasa de error del 0 %, Tabla 5),

al número de pares de pinnas soríferas, de forma por lo que estos taxones pueden diferenciarse con

positiva y negativa, respectivamente (Tabla 4). A las variables utilizadas. Sin embargo, se obtuvo una

lo largo del eje 1, en el extremo negativo se sitúan tasa de error del 22,2% al diferenciar los individuos

Polystichum andinum, P. mohrioides y P. plicatum, de P. mohrioides y del 30,8%, al discriminar

por ser los taxones cuyas frondes presentan menor los especímenes de P. chilense var. dusenii de

número de pares de pinnas y las pinnas basales la variedad tipo. En el caso de P. multiﬁdum, el

más pequeñas. En el extremo positivo del eje 1 se porcentaje de error (9%) es sensiblemente menor

encuentran P. multiﬁdum y P. tetragonum quienes que en los anteriores y las variables podrían ser de

tienen la longitud de las pinnas basales más grandes todos modos útiles para discriminar los individuos

y la mayor cantidad de pares de pinnas (Fig. 5B). de esta especie.

Tabla 5. Tabla de clasiﬁcación cruzada (tasa de error aparente). Se observan en las ﬁlas los individuos

previamente asignados a cada especie de Polystichum Sudamericanos Australes, según el criterio

taxonómico de Rodríguez Ríos et al. (2018) y en las columnas los mismos individuos y las especies a las

que se asignan al usar la función discriminante.

Error

Taxón

P. andinum

Pa

Pcvc

Pcvd

Pm

Pmu

Pp

Ps

Pt

Total

(%)

10

9

0

P. chilense var. chilense

P. chilense var. dusenii

P. mohrioides

7

4

1

9

1

22,22

30,77

22,22

9,09

0

13

9

2

7

P. multiﬁdum

10

1

11

9

P. plicatum

9

P. subintegerrimum

P. tetragonum

7

0

9

0

Total

12

11

10

7

10

7

10

77

11,69

Referencias. Pa: Polystichum andinum, Pcvc: P. chilense var. chilense, Pcvd: P. chilense var. dusenii, Pm:

P. mohrioides, Pmu: P. multiﬁdum, Pp: P. plicatum, Ps: P. subintegerrimum y Pt: P. tetragonum.

199

Bol. Soc. Argent. Bot. 57 (2) 2022

Clave para diferenciar los taxones de Polystichum

1

. Soros con indusio; láminas fértiles con los soros ocupando ¼ a ¾ de la parte superior o toda la lámina;

margen de los últimos segmentos entero o con algunas espínulas poco desarrolladas (< 1mm long);

escamas del pecíolo y raquis con margen entero o dentado en la base

2

1

'. Soros sin indusio; láminas fértiles con los soros ocupando toda la lámina; margen de los últimos

segmentos con espínulas muy desarrolladas (>3mm long); escamas del pecíolo y raquis con margen

provisto de cilios largos y ramiﬁcados

8

2

. Láminas lanceoladas o anchamente elípticas, 2-4 veces más largas que anchas, ápice largamente

pinnatíﬁdo; último par de pinnas basales mayores de 5 cm long., divergentes y descendentes; últimos

segmentos con espínulas (<1mm) en el margen o sólo en el ápice; soros ocupando más de la mitad

superior o toda la lámina

3

2

'. Láminas lineares o angostamente elípticas, 5-8 veces más largas que anchas, ápice entero, corto,

acuminado; último par de pinnas basales menores de 3 cm long., perpendiculares al raquis; últimos

segmentos sin espínulas en el margen; soros en el cuarto o mitad superior de la lámina

6

3. Láminas con 18-25 pares de pinnas, distanciadas en el raquis, las pinnas medias y basales hasta con

8(12) pares de pínnulas; base del pecíolo con 4-5 meristelas, estereoma con 4-8 capas de esclerénquima

P. subintegerrimum

3

'. Láminas con 22-38 pares de pinnas contiguas en el raquis, las medias con más de 12 pares de

pínnulas; base del pecíolo con 6-8 meristelas, estereoma con 12-18 capas de esclerénquima

4

. Frondes de 50-80 cm long. Escamas peciolares basales de 1-1,5 cm long., pinna media 7-10 x

,50-2,5 cm

1

P. chilense

'. Frondes de 40-150 cm long. Escamas peciolares basales de 1,8-2,5 cm long., pinna media 7-20 x

1,60-4 cm

5

. Láminas con mesoﬁlo heterogéneo; últimos segmentos espatulados, margen sin espínulas;

soros en ¾ parte superior de la lámina; meristelas de la base del pecíolo sin banda

circumendodermal

P. multiﬁdum

5

'. Láminas con mesoﬁlo relativamente homogéneo; últimos segmentos romboidales, margen

con una espínula poco desarrollada (< 1mm long) en el ápice; soros en toda la lámina;

meristelas de la base del pecíolo con banda circumendodermal

P. tetragonum

6

. Frondes medianas, de (20) 30-70 (80) cm long.; láminas 2-pinnadas, porción apical

acuminada; pecíolo con 4-6 meristelas en la base; pinnas con ápice acuminado, las basales

reducidas a menos de la mitad de las pinnas medias; raquis con escasas escamas lineares,

amarillo pajizo; base del pecíolo con escamas de 10-20 mm long., bicolores, centro

atropurpúreo y margen castaño-anaranjado; indusio sin pelos glandulares

P. plicatum

6'. Frondes pequeñas, de (5) 8-20 (35) cm long.; láminas 1-pinnadas a 1-pinnada- pinnatisectas,

porción apical obtusa; pecíolo con 2-3 meristelas en la base; pinnas con ápice redondeado,

200

R. E. Morero et al. - Anatomía comparada y análisis morfométrico en Polystichum

las basales iguales en longitud a las pinnas medias; raquis con abundantes escamas

lanceoladas, castaño-anaranjadas; base del pecíolo con escamas menores de 10 mm long.,

concoloras o algo oscurecidas en el centro; indusio con pelos glandulares

7

. Pinnas medias de 4-12 mm long., ovado-deltoides, margen crenado o pinnatíﬁdo,

indusio con pelos glandulares en el margen

P. andinum

7

'. Pinnas medias de 10-20 mm long.; triangular-deltoides, pinnatisectas hacia la base;

indusio con pelos glandulares en toda la superﬁcie

P. mohrioides

8

. Frondes rígidas; pinnas coriáceas, ascendentes; margen de los últimos segmentos

revoluto; escamas del pecíolo cobrizas a castaño-rojizo oscuro

P. pycnolepis

8

'. Frondes laxas; pinnas cartáceas, horizontales o levemente ascendentes en los

extremos; margen de los últimos segmentos plano; escamas del pecíolo castaño-oscuro

y bicoloras, centro oscuro y bordes anaranjado pálido

P. montevidense

diScuSión

presentan indusio y carecen de espínulas o, si están

presentes, son débiles y se restringen al extremo de

Variabilidad y valor taxonómico de los caracteres la aurícula y de la pinna. En tanto, en los congéneres

morfológicos y anatómicos Andinos analizados los indusios están ausentes

Los caracteres morfológicos informativos de la y presentan las espínulas muy desarrolladas en

lámina que han permitido distinguir claramente dos todo el margen. Estos caracteres, que no están

grupos en los Polystichum SudamericanosAustrales inﬂuenciados por el hábitat o edad de la planta,

son: forma de la lámina y porción apical, presencia/ también se han empleado en la taxonomía de las

ausencia de espínulas débiles y disposición y especies de Polystichum de los Andes (McHenry &

longitud de pinnas basales. Así, P. multiﬁdum, Barrington, 2014).

P. chilense y P. tetragonum conforman un grupo

La división de la lámina es uno de los caracteres

homogéneo que se distingue por las láminas morfológicos de la fronde taxonómicamente más

anchamente elípticas, el extremo pinnatíﬁdo, los informativo a nivel de especie. Los Polystichum del

segmentos con espínulas débiles en el margen clado Sudamericano Austral, presentan láminas 1-4

y las pinnas basales descendentes, mayores de pinnadas y los andinos examinados, 2-pinnadas. Si

5

cm de long.; por otra parte, P. andinum, P. bien, la división de la lámina puede incrementarse

plicatum y P. mohrioides comparten las láminas con la edad de la planta (Barrington, 2011), siendo

lineares y el extremo acuminado, las pinnas basales las plantas más juveniles menos divididas que

perpendiculares al raquis, menores de 5 cm de las maduras, las comparaciones realizadas en

long. y los segmentos sin espínulas en el margen. individuos adultos muestran que la división de la

Ambos grupos de especies corresponden a linajes lámina es un carácter bastante conservado y no está

recuperados en análisis ﬁlogenéticos recientes, afectado por el hábitat.

con excepción de P. andinum, que divergió

tempranamente en el Clado de los Polystichum especies de Polystichum sigue el patrón básico

Sudamericanos Australes (Morero et al., 2019). reportado para otras especies del género (Chandra,

Por otro lado, la epidermis de la lámina en las

Asimismo, la presencia/ausencia de indusios, las 1977; Mehra & Sony, 1983; Shah et al., 2018),

espínulas del margen foliar y su grado de desarrollo, con células epidérmicas alargadas y paralelas a las

permiten diferenciar las especies Sudamericanas venas, usualmente de mayor tamaño en la epidermis

Australes de las Andinas, pues las primeras adaxial. Los estomas se ubican exclusivamente en

201

Bol. Soc. Argent. Bot. 57 (2) 2022

la cara inferior de la lámina (lámina hipostomática) por lo cual resultaría un carácter informativo. En

y a nivel de la epidermis o algo elevados, en los los escasos estudios anatómicos de Polystichum,

aeróforos, como es característico en Polystichum la presencia de pelos ha sido reportada como un

(Kondo, 1962; Zhang, 1996; Shah et al., 2018). carácter raro y observado en los indusios y en

Estomas anomociticos, polocíticos, copolocíticos plantas jóvenes y de escaso valor taxonómico

y estaurocíticos han sido reportados para otras (Chandra & Nayar, 1982; Roux & Van Wyk,

especies del género (Kondo, 1962; Van Cotthen, 2000). Sin embargo, en este trabajo, los pelos se

1

970a, b, 1973; Chandra, 1977; Mehra & Soni, han hallado en los ejemplares adultos de todas

983; Zhang, 1996; Roux & Van Wyk, 2000; las especies y ampliamente distribuidos en los

Shah et al., 2018). En las especies examinadas, órganos (pecíolos, ejes foliares, lámina e indusios);

predominan losestomaspolocíticosyestaurocíticos, resultaron especialmente útiles para diferenciar

seguidos por los anomocíticos; el tipo de estoma a P. mohrioides, P. andinum y P. tetragonum, los

es un carácter polimórﬁco, observándose hasta únicos taxones que presentan pelos glandulares

tres tipos diferentes y adyacentes en la misma en los indusios, el primero en toda la superﬁcie y,

fronde. En P. andinum, es común la presencia de los últimos, sólo en el margen. Además, resulta

estomas contiguos compartiendo las mismas células interesante destacar que la presencia de estos pelos

acompañantes. El tamaño de las células oclusivas glandulares en otros géneros de Dryopteridáceas,

es muy variable entre las especies. Se ha observado fundamentalmente en Dryopteris, Arachnoides y

que la especie diploide P. montevidense presenta Elaphoglossum, está asociada a la producción de

células oclusivas pequeñas (en vista superﬁcial), acilﬂoroglucinoles, compuestos polifenólicos que

con longitudes de 64,91-85,02 µm, mientras que tienen propiedades antihelmínticas (Socolsky et al.,

en los tetraploides (P. andinum, P. chilense, P. 2012).

mohrioides, P. multiﬁdum y P. plicatum) el rango

Un carácter taxonómico informativo importante

observado es 99,8-234,97 µm y en el octoploide en Polystichum son las escamas (Barrington, 2011).

P. subintegerrimum el rango es de 109,46-189,26 Se las encuentra cubriendo densamente la superﬁcie

µm. El tamaño de los estomas (usualmente el largo del rizoma y la base del pecíolo o, regularmente

de las células guardianas) ha sido correlacionado esparcidas, en los raquis y en la cara abaxial de la

positivamente con el nivel de ploidía en Asplenium lámina, donde están generalmente asociadas a los

(Moran, 1982; Akhter et al., 2018), Dryopteris nervios; en este último caso, por ser más pequeñas (2-

(Schneller, 1974; Roux, 2012) y Polystichum 15 mm long.), suelen denominarlas microescamas.

(Barrington et al., 1986; Roux & Van Wyk, 2000). Resulta interesante señalar que el margen de las

Sin embargo, sería necesario contar con extendidos escamas en las especies del clado Sudamericano

de epidermis de más ejemplares por especie para Austral es liso o presenta pequeños dientes; en

conﬁrmar los resultados obtenidos en este trabajo. tanto, las especies andinas, P. montevidense y P.

El análisis del tejido epidérmico ha permitido pycnolepis, además de dientes marginales, presentan

corroborar la información existente para el género, cilios largos. En cuanto a la estructura, en todas

no obstante, los datos obtenidos tienen relativa las especies, se observó el entramado celular del

signiﬁcancia taxonómica en el grupo de especies de tipo “conforme” pues las células del margen se

Polystichum estudiado.

orientan del mismo modo que las del área media,

El indumento en las especies de Polystichum en series paralelas al eje mayor de la escama.

analizadas comprende pelos y escamas. En todos Según la distribución del color, las hay concoloras

los taxones se observaron pelos glandulares o bicoloras, y la tonalidad cambia del castaño

unicelulares y también 2-celulares. Los primeros son anaranjado y amarillento (escamas rizomáticas

los más frecuentes y han sido denominados “pelos de P. andinum) hasta el marrón oscuro casi negro

unicelulares clavados o glándulas unicelulares lustroso (escamas del rizoma de P. plicatum). La

clavadas” en trabajos anatómicos de otras especies forma de las escamas varía desde lineares (escamas

de Polystichum y en Dryopteris (Roux, 1997; Roux rizomáticas de P. plicatum) hasta anchamente

&

Van Wyk, 2000; Roux, 2012). Si bien es escasa elípticas y ovado lanceoladas (escamas rizomáticas

la diversidad de tipos de pelos, la distribución en de P. andinum). También pueden encontrarse pelos

la superﬁcie de la planta, diﬁere entre las especies, glandulares asociados al borde de la escama (P.

202

R. E. Morero et al. - Anatomía comparada y análisis morfométrico en Polystichum

andinum y P. pycnolepis), o bien sobre la superﬁcie destacar el trabajo de Pittermann et al. (2015).

(P. chilense, P. mohrioides y P. tetragonum), o en Según estos autores, los patrones de vascularización

ambos (P. montevidense). Generalmente las escamas con varios hacecillos de conducción, como las

se insertan en la epidermis mediante un corto dictiostelas, están presentes en los linajes de helechos

pedicelo.

más derivados como es el caso de Dryopteridaceae

La lámina de las especies examinadas (excepto (Schneider et al., 2004; Schuettpelz & Pryer, 2009;

Polystichum tetragonum) presenta el mesofilo Liu et al., 2014), sugiriendo que la estructura del

heterogéneo, con diferenciación en parénquima xilema (especialmente el aumento del número

cloroﬁliano en empalizada y cloroﬁliano braciforme, de cordones xilemáticos) estuvo bajo una fuerte

similar a lo informado para otras especies del género presión de selección para resistir la sequía, durante

(Ogura, 1972). La presencia de parénquima con la diversiﬁcación de los helechos Eupoliploides en el

células braciformes también ha sido reportado Cenozoico. Según Lin & DeVol (1977) el tipo más

en géneros de Pteridaceae (Graçano et al., 2001). frecuente de conﬁguración del cordón del xilema en

El espesor del mesoﬁlo puede variar ligeramente las dictiostelas es el “hipocampo”, término acuñado

entre las especies, así P. mohrioides exhibe el por Ogura (1972) en alusión a la forma típica del

mayor grosor (~460,73 µm), especialmente porque xilema con los dos extremos curvados (semejante

presenta mayor número de capas de parénquima a un caballito de mar) en transcorte; otros autores

en empalizada y, P. multiﬁdum caracterizado por su (Hernández et al., 2006; Pitterman et al., 2015)

lámina membranácea, es el que posee el mesoﬁlo han aplicado el mismo término para Dryopteris

más delgado (~133,13 µm).

y Polystichum, pero en estos géneros el xilema

La variación en los patrones de la estela de los adopta una forma diferente, con un solo extremo

pecíolos es un carácter taxonómico importante en delgado y curvo y el opuesto ancho y recto, por ello

Polystichum (Lin & DeVol, 1977, 1978; Hernández- es denominado en este trabajo forma de “kitasato”

Hernández et al., 2012; Pittermann et al., 2015). (Fig. 3G). En todas las especies estudiadas, el

La estructura estelar de los rizomas y ejes foliares xilema de las dos meristelas mayores presenta la

en las especies de Polystichum estudiadas, es conﬁguración en “kitasato”, con excepción de P.

una dictiostela, patrón ya mencionado para todos andinum, que tiene el xilema en forma deltoide en

los géneros de Dryopteridáceas (Ogura, 1972; sus dos únicas meristelas.

Pittermann et al., 2015). En los taxones examinados,

Todas las especies analizadas de Polystichum

se reconocieron de 2 a 7 (raramente ocho) meristelas presentan un estereoma hipodermal en los pecíolos.

en transcortes de la base del pecíolo. Datos previos El estereoma está ampliamente difundido entre los

para otros miembros del género fueron similares helechos. Según Mahley et al. (2018), la presencia

al rango obtenido para las especies estudiadas, se del estereoma, especíﬁcamente su posición periférica

reportaron hasta nueve hacecillos en P. biaristatum y dentro del pecíolo y la elasticidad del esclerénquima,

escasamente dos en P. obliquum (Khullar & Gupta, permite el desarrollo de pecíolos más fuertes y

1979). El número de meristelas en la base del pecíolo, resistentes a las tensiones de tracción y compresión.

permite distinguir a P. andinum y P. mohroides En concordancia con los autores mencionados,

del resto de las especies, pues se observan dos observamos que el espesor absoluto (en números de

hacecillos en el primero y tres en el segundo; en las capas) del estereoma, varía proporcionalmente con

restantes especies la cantidad varía entre 4-8, siendo el diámetro del pecíolo y el tamaño de la hoja, por lo

P. multiﬁdum y P. chilense los taxones con el mayor que es un atributo útil para discriminar las especies

número de hacecillos (6-8). Cabe destacar que se o grupos de especies de Polystichum.

pudo determinar una correlación positiva entre el

Otro atributo vascular polimórfico de

número de meristelas de la dictiostela y el tamaño importancia taxonómica y ﬁlogenética es la banda

de las plantas, correspondiendo a las especies con circumendodermal en la zona basal del pecíolo.

individuos más grandes, las estelas con hacecillos Se halla presente en todas las especies estudiadas,

más numerosos, probablemente por necesitar éstos salvo en los especímenes analizados de Polystichum

últimos un mayor aprovisionamiento y distribución chilense y P. multiﬁdum. Por lo tanto, este carácter

de nutrientes. Asimismo, en relación a la evolución no permitiría diferenciar a los Polystichum del grupo

de las dictiostelas en helechos, resulta interesante Sudamericano Austral de las especies Andinas;

203

Bol. Soc. Argent. Bot. 57 (2) 2022

sin embargo, resultó especialmente útil para Caracteres morfométricos en la delimitación de las

distinguir a P. tetragonum pues es el único taxón especies de Polystichum del clado Sudamericano

con una banda circumendodermal discontinua y con Austral

engrosamientos que ocluyen el lumen celular. La

La longitud de las pinnas basales, el número de

función de la banda circumendodermal aún no se pares de pinnas de la lámina y la cantidad de ellas

conoce con claridad (Hernández-Hernández et al., con soros, fueron los caracteres más importantes

2012) y podría atribuírsele una función protectora que permitieron diferenciar los taxones del clado

pues la presencia de compuestos fenólicos serviría Sudamericano Austral. En líneas generales, se

de barrera contra patógenos; además, proporcionaría pueden diferenciar tres grandes grupos; por un

una mayor rigidez y resistencia mecánica a las lado, Polystichum andinum, P. mohrioides y P.

frondes. La exclusiva presencia de esta banda en la plicatum con pinnas basales menores, que oscilan

mayoría de las familias más derivadas de helechos entre 5-20 mm de largo, en el extremo opuesto, P.

soporta la hipótesis de un origen evolutivo único de tetragonum y P. multiﬁdum cuyas pinnas alcanzan

la banda circumendodermal, correlacionado con la un rango de 65-140 mm; entre ambos, con fenotipos

evolución de las dictiostelas (Hernández-Hernández intermedios, se encuentra el tercer grupo integrado

et al., 2012).

por: P. chilense var. chilense, P. chilense var.

Estudios morfo-anatómicos de Polystichum dusenii y P. subintegerrimum. Dentro del primer

Chandra & Nayar, 1982; Mayer & Mesler, 1993; grupo es posible la separación de P. plicatum pues

(

Roux & Van Wyk, 2000) y la información aportada mostró el mayor número de pares de pinnas (20-

por diversas ﬂoras y trabajos ﬂorísticos (Barrington, 33) y el menor número de pinnas fértiles (8-17);

1995; Roux, 2000, 2001, 2004; Brownsey & Smith- valores considerablemente menores para el número

Dodsworth, 2000; Barrington, 2011; Zhang & de pares de pinnas exhiben en conjunto P. andinum

Barrington, 2013), muestran que la mayoría de las y P. mohrioides (10-23 pares de pinnas). Asimismo,

especies presentan dos tipos básicos de rizomas: en el segundo grupo, la combinación de mayor

erectos y decumbentes. El tipo erecto es corto y número de pares de pinnas, menos pinnas soríferas

generalmente no ramiﬁcado con un largo número y escamas del pecíolo más anchas distingue a

de frondes originadas en la región apical, mientras P. multifidum de P. tetragonum. Finalmente,

que el tipo decumbente es usualmente largo y P. subintegerrimum y ambas variedades de P.

ramiﬁcado, naciendo las hojas a lo largo del mismo. chilense, taxones muy similares a campo, pueden

Ambas formas están presentes en las especies de diferenciarse por presentar el primero, menor

Polystichum estudiadas, siendo la primera de ellas la cantidad de pinnas y, a la vez, menor número de

más frecuente. Sin embargo, en P. tetragonum y P. pinnas fértiles.

plicatum, los rizomas de las plantas grandes suelen

Es importante destacar que en el caso de

inclinarse lateralmente (rizomas ascendentes). Sólo Polystichum chilense, los especímenes de la

en una especie del clado Sudamericano Austral, P. variedad típica y los de la var. dusenii muestran

andinum, los rizomas son decumbentes, naciendo solapamiento en ambos ejes canónicos y una

apretadamente varias plantas a lo largo de él. elevada tasa de error de clasiﬁcación, sugiriendo

Según Roux y Van Wyk (2000), las especies con que no es posible diferenciarlos entre sí, con base en

este tipo de rizoma a menudo se encuentran en los caracteres morfométricos analizados. Tampoco

hábitats más expuestos creciendo en densos clones, se han encontrado diferencias sustanciales al

como es precisamente el caso de P. andinum, que comparar caracteres cualitativos, tanto anatómicos

habita gregariamente en los intersticios rocosos como exomorfológicos. Históricamente, la var.

de ambientes de alta montaña. En contraste con dusenii ha causado confusión en su circunscripción

el tipo de rizoma decumbente, el rizoma erecto e identiﬁcación (Christensen, 1910; Looser, 1968;

del resto de las especies analizadas, se presenta Rodríguez Ríos, 1987, 1989); consecuentemente,

generalmente en individuos que viven aislados y teniendo en cuenta el conjunto de evidencias

raramente forman agrupamientos densos. En cuanto morfológicas y citológicas (ambas variedades son

a los caracteres anatómicos del rizoma, se observó tetraploides), se refuerza lo propuesto por Morero

que son histológicamente muy similares en todas las et al. (2016) al considerar la var. dusenii como un

especies estudiadas.

sinónimo de P. chilense.

204

R. E. Morero et al. - Anatomía comparada y análisis morfométrico en Polystichum

Las evidencias morfológicas sugieren que no hay BARRINGTON, D. S. 1985. The morphology and origin

un único carácter que permita separar los taxones

estudiados, más bien es necesario una combinación

of a new Polystichum hybrid from Costa Rica. Syst.

Bot. 10: 199–204. https://doi.org/10.2307/2418346

de varios caracteres para su correcta identiﬁcación. BARRINGTON, D. S. 1990. Hybridization and

Esta conclusión resulta consistente con la extrema

labilidad morfológica que presentan las especies

Polystichum (Barrington, 2011).

allopolyploidy in Central American Polystichum:

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Nacional Autónoma de México, México. Missouri

Botanical Garden & The Natural History Museum,

London, U.K.

contribución de loS autoreS

REM y MAG recolectaron los especímenes a

campo, REM identiﬁcó los especímenes, efectuó

las mediciones de los ejemplares, realizó y analizó

los preparados, tomó las fotomicrografías, y BARRINGTON, D. S. 2003. Polystichum lilianae sp.

confeccionó las láminas. MG realizó el análisis

estadístico de los datos. REM redactó el manuscrito

con la participación de MG y GEB.

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size in the ferns. Am. Fern J. 76: 149–159.

Las autoras agradecen al Herbario del Museo

Botánico (CORD), especialmente a P. Hick, J. Ponce

y P. Wiemer por su asistencia permanente durante

el desarrollo de este trabajo. Asimismo, hacemos

extensivo nuestro reconocimiento a los curadores de los

herbarios BA, BCRU, CONC, LIL, LP, MCNS, SGO,

https://doi.org/10.2307/1547723

BROWNSEY, P. J. & J. C. SMITH-DODSWORTH.

2000. New Zealand ferns and allied plants. David

Bateman Ltd., Auckland, New Zealand.

SI y VT por facilitarnos sus colecciones de Polystichum CHANDRA, P. 1977. Epidermal studies in some species

para los estudios morfométricos. Agradecemos

of Polystichum Roth. New Botanist 4: 101–107.

también a la Biól. Adriana Pérez por su constante CHANDRA, P. & B. K. NAYAR. 1982. Morphology

colaboración en el laboratorio y al guardaparque

Félix Vidoz (Parque Nacional Lago Puelo, provincia

de Chubut) por proveer fotografías y material de

of some polystichoid fems. II. The sporophyte of

Arachniodes, Cyrtomium and Polystichum. J. Indian

Bot. Soc. 61: 391–403.

varias especies. Asimismo, hacemos extensivo nuestro CHRISTENSEN, C. 1910. On some species of ferns

agradecimiento a la Editora y los revisores anónimos

por los valiosos comentarios y sugerencias que

collected by Dr. Carl Skottsberg in temperate South

America. Ark. Bot. 10: 1–32.

permitieron mejorar sustancialmente este trabajo. Este CONDACK, J. P. S. 2015. Polystichum. In Lista de

estudio fue ﬁnanciado por la Secretaría de Ciencia

y Tecnología, Universidad Nacional de Córdoba

Espécies da Flora do Brasil. Jardim Botânico do

Rio de Janeiro [online]. Disponible en: http://

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