Biologia da Polinização de eSPécie arBórea  
de cuPania: dicogamia Sincronizada, fenótiPo  
generaliSta e Predominância de aBelhaS Sem ferrão  
Pollination Biology of a tree SPecieS of cuPania: SynchronouS  
dichogamy, generaliSt PhenotyPe and Predominance of StingleSS  
BeeS  
1
1
Alexandre Tomaz da Fonseca & Leandro Freitas *  
Summary  
Background and aims: We know little about the pollination biology of tropical tree  
species associated with the pollination system by diverse insects (DI). We studied the  
floral biology, breeding system, and floral visitors of Cupania oblongifolia.  
1
. Jardim Botânico do Rio de  
Janeiro, Rua Pacheco Leão 915,  
2460-030, Rio de Janeiro – RJ,  
Brasil.  
2
M&M: Experiments and observations were carried out in an area of the Atlantic Forest.  
Results: The flowers are small and greenish and produce little nectar. The species  
is diclinous-monoecious but the anthesis of female and male flowers is temporally  
separatedintotheinflorescences,withlittleornooverlap(i.e.,synchronizeddichogamy).  
Fruit set did not differ after cross- and self-pollinations and natural conditions, indicating  
the absence of both self-incompatibility and pollen limitation. Flowers of C. oblongifolia  
were visited by 87 species of Hymenoptera, Diptera, Lepidoptera, and Coleoptera.  
Male flowers were more visited and 20 species visited the two morphs. Floral visitors  
were mostly rare and about 80% of the visits were made by Hymenoptera, mainly  
stingless bees. Two species of Scaptotrigona were eudominant.  
Conclusions: The floral phenotype fits on the description of DI systems. Many species  
of insects were recorded but stingless bees predominated. Meliponini constitutes the  
most abundant anthophilous group in Neotropical forests, thus pollination systems  
associated with them are expected. Based on our results, it is possible to forecast  
that some species classified as DI based on floral phenotype and visitor richness may  
be strongly associated with a certain group of pollinators, denoting a lower degree of  
generalization.  
*leandro@jbrj.gov.br  
Citar este artículo  
TOMAZ DA FONSECA, A.  
&
L. FREITAS. 2022. Biologia  
da polinização de espécie  
arbórea de Cupania: dicogamia  
sincronizada, fenótipo generalista  
e predominância de abelhas sem  
ferrão. Bol. Soc. Argent. Bot. 57:  
209-224.  
DOI: https://doi.  
org/10.31055/1851.2372.v57.  
n2.35857  
Key wordS  
Bees, ecological generalization, Meliponini, monoecious, plant- pollinator interactions,  
reproductive success, Sapindaceae.  
reSumo  
Introdução e objetivos: Pouco sabemos acerca da biologia da polinização de espécies  
arbóreas tropicais com sistema de polinização por diversos insetos (DI). Estudamos  
a biologia floral, o sistema reprodutivo e os visitantes florais de Cupania oblongifolia.  
M&M: Experimentos e observações foram feitos em uma área de Mata Atlântica.  
Resultados: As flores são pequenas e esverdeadas e secretam pouco néctar. A  
espécie é díclina-monóica, mas a antese das flores femininas e masculinas é  
separada temporalmente nas inflorescências, com pouca ou sem sobreposição (i.e.,  
dicogamia sincronizada). A produção de frutos não diferiu após polinização cruzada,  
autopolinização e condições naturais, indicando não haver autoincompatibilidade nem  
limitação polínica. A espécie foi visitada por 87 espécies de Hymenoptera, Diptera,  
Lepidoptera e Coleoptera. Flores masculinas foram mais visitadas e 20 espécies  
visitaram os dois morfos florais. A maioria dos visitantes florais foi rara e cerca de 80%  
das visitas foram de Hymenoptera, em particular abelhas sem ferrão. Duas espécies  
de Scaptotrigona foram eudominantes.  
Conclusões: O fenótipo floral se encaixa na descrição do sistema DI. Muitos insetos  
foram registrados, mas abelhas sem ferrão predominaram. Meliponini constitui o grupo  
antófilo mais abundante nas florestas neotropicais, portanto, sistemas de polinização  
associados a elas são esperados. A partir de nossos resultados se pode projetar que  
parte das espécies classificadas como DI com base no fenótipo floral e riqueza de  
visitantes podem estar fortemente associadas a um grupo específico de polinizadores,  
o que denotaria um menor grau de generalização.  
Recibido: 6 Dic 2021  
Aceptado: 23 May 2022  
Publicado impreso: 30 Jun 2022  
Editor: Gabriel Bernardello  
PalavraS chave  
Abelhas, generalização ecológica, interações planta-polinizador, Meliponini, monoecia,  
sucesso reprodutivo, Sapindaceae.  
ISSN versión impresa 0373-580X  
ISSN versión on-line 1851-2372  
209  
Bol. Soc. Argent. Bot. 57 (2) 2022  
introdução  
muito poucos estudos de biologia da polinização  
de plantas com atributos florais do sistema DI  
Os sistemas de polinização das angiospermas (Moreira & Freitas, 2020). Plantas classificadas  
têm sido interpretados sob diferentes pontos de neste sistema são visitadas por insetos de diversos  
vista em relação à evolução das interações entre grupos (e.g., abelhas, besouros, borboletas, moscas  
plantas e polinizadores e o grau de especialização- e vespas) e têm características florais semelhantes às  
generalização (Faegri & van der Pjil, 1979; Waser et plantas classificadas em um sistema de polinização  
al., 1996; Fenster et al., 2004; Ollerton et al., 2007; por abelhas pequenas, principalmente abelhas  
Rosas-Guerreiro et al., 2014; Armbruster, 2017; sem ferrão, proposto por Bawa & Opler (1975)  
Martins et al., 2022). Em virtude das diferenças para árvores tropicais com sistema sexual dióico.  
morfológicas, fisiológicas e comportamentais entre A diferenciação entre esses dois sistemas de  
visitantes florais é esperado que as pressões seletivas polinização (i.e., DI e abelhas pequenas) tem como  
que estes exercem sobre os atributos florais de base a frequência de visitas dos polinizadores  
certa espécie sejam distintas, prevalecendo no (Bawa et al., 1985; Bawa, 1990), embora seja difícil  
sistema os polinizadores mais efetivos. Essa ideia se reconhecer os respectivos fenótipos florais, além  
é a base do “princípio do polinizador mais efetivo” de dificuldades para delimitação conceitual dos dois  
(
Stebbins, 1970) e encontra correspondência no sistemas (Moreira & Freitas, 2020). Na verdade, o  
conceito de síndromes de polinização (Faegri & conjunto de espécies apontadas como polinizadas  
van der Pjil, 1979), que implicitamente assume por diversos insetos pode de fato não constituir  
evolução em direção a sistemas de polinização um único sistema de polinização e sim uma gama  
especializados (Ávila Jr. & Freitas, 2011). Contudo, ampla de sistemas generalistas (q.v., Martins et al.,  
muitas espécies são polinizadas por uma ampla 2022).  
gama de espécies de visitantes, pertencentes a  
Abelhas sem ferrão (Apidae: Meliponini)  
diferentes grupos taxonômicos, ou seja, constituem constituem uma parcela importante dos visitantes  
sistemas generalistas (Waser et al., 1996). O florais em florestas tropicais, porém sua importância  
predomínio de sistemas de polinização especialistas na polinização tem sido questionada (Janzen, 1975;  
ou generalistas nas comunidades e a validade Inouye et al., 1980; Renner & Feil, 1993; Murphy  
do conceito de síndromes estiveram na base dos & Breed, 2008). Embora espécies de Meliponini  
principais debates na literatura internacional neste são capazes de percorrer distâncias em torno de  
campo de estudo nas últimas décadas (e.g. Rosas- 2 km em busca de alimento (Roubik & Aluja,  
Guerreiro et al., 2014; Armbruster, 2017; Dellinger, 1983), essa capacidade não reflete necessariamente  
2
020). Apesar das divergências e lacunas, existe as distâncias usuais de forrageio, influenciada  
uma razoável concordância em torno de que as por outras variáveis, tais como localização e  
interações estão distribuídas em um gradiente abundância de recursos alimentares, formas de  
entre extremos de especialização e generalização orientação e marcação de trilhas de forrageamento  
e que existem diferentes formas de se definir os e disponibilidade de locais de nidificação (Araujo et  
sistemas de polinização como especializados e al., 2004). Abelhas sem ferrão tendem a permanecer  
generalistas (Fenster et al., 2004; Ollerton et al., um longo tempo forrageando em apenas um  
2
007; Armbruster, 2017). indivíduo e por isso têm sido consideradas  
Muitas espécies arbóreas nas florestas tropicais, ineficientes quanto à movimentação intraespecífica  
com flores pequenas a inconspícuas, coloração de pólen, o que caracterizaria as interações como  
pálida e com néctar em pequena quantidade e antagonistas (Janzen, 1975). Além disso, têm  
facilmente acessível, têm sido associadas a um sido registradas obtendo recursos florais de modo  
sistema generalista de polinização por diversos inapropriado (pilhadores e ladrões de néctar e  
pequenos insetos (Wardhaugh, 2015), ou sistema de pólen, sensu Freitas, 2018), em flores com tamanho  
polinização por diversos insetos (DI) (sensu Moreira e morfologia adequadas para polinização por outros  
&
Freitas, 2020). Apesar de ter sido proposto há grupos (Murphy & Breed, 2008; Alves-dos-Santos  
quase quatro décadas para espécies de árvores de et al., 2016). Em contraste, outros trabalhos têm  
uma comunidade de floresta tropical na Costa Rica apontado que estas abelhas desempenhariam papel  
(Bawa et al., 1985; Bawa, 1990), foram realizados importante na polinização do dossel de florestas  
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A. T. Fonseca & L. Freitas - Polinização de Cupania oblongifolia  
tropicais, mesmo que promovendo mais autogamia apresentando baixa pluviosidade e períodos quentes  
e geitonogamia de que polinização cruzada (Bawa, com alta pluviosidade (Segadas-Vianna & Dau,  
1
2
2
977, 1980, 1990; Momose et al., 1998; Ramalho, 1965).  
004; Pires & Freitas, 2008; Monteiro & Ramalho,  
Cupania oblongifolia é uma espécie arbórea  
heliófita de até 20 m de altura (Somner et al., 2009),  
010).  
Sapindaceae possui cerca de 150 gêneros e que ocorre predominantemente em formações  
000 espécies distribuídas em regiões tropicais e florestaisemestágiosiniciaisdesucessãosecundária  
2
subtropicais, em sua maioria com flores díclinas (Lorenzi, 1998). É endêmica do território brasileiro,  
Somner et al., 2015). Cupania é um dos maiores sendo encontrada nas regiões Norte, Nordeste, Sul  
(
gêneros na família, com espécies que possuem e Sudeste, nos domínios da Floresta Amazônica,  
inflorescências paniculadas terminais, com flores Cerrado e Mata Atlântica (Somner et al., 2015). Foi  
actinomorfas de coloração branca a amarelada registrada na faixa altitudinal de 500 a 800 m amsl  
e tamanho reduzido (Somner et al., 2009). na floresta montana no PNI e em áreas limítrofes  
As flores femininas e masculinas apresentam, adjacentes. Em estudo sobre a composição florística  
respectivamente, estaminódios e pistilódios bem e a estrutura de vegetação na floresta montana do  
desenvolvidos, dificultando a distinção dos morfos PNI com árvores de DAP > 10 cm, esta espécie  
-1  
feminino e masculino (Stevens 2001). Espécies do apresentou 7 indivíduos ha (Guedes-Bruni, 1998),  
gênero têm sido indicadas como tendo sistemas de embora sua abundância nas florestas do Itatiaia seja  
polinização generalistas, devido ao fenótipo floral maior em áreas expostas a efeitos de borda (A.T.  
e ao registro de diversos insetos como visitantes Fonseca, obs. pess.). O fruto é do tipo cápsula,  
florais, embora tenha sido registrada polinização trigono-piriforme apresentando três sementes com  
principalmente por abelhas nas duas espécies arilo alaranjado (Somner et al., 2009). Material  
neotropicais estudadas em detalhe (Bawa 1977; testemunho foi depositado no herbário do JBRJ  
Ferreira 2009). Neste trabalho estudamos a biologia (A.T. Fonseca, 05 - RB707038 e A.T. Fonseca, 06  
floral, sistema reprodutivo, sucesso reprodutivo - RB707040).  
e a composição dos visitantes florais de Cupania  
oblongifolia Mart. Os dados foram obtidos com o Biologia floral e polinizadores  
intuito de caracterizar o sistema de polinização da  
A biologia floral foi estudada em campo e  
espécie e explorar aspectos da morfologia floral no laboratório, a partir de material coletado e  
e da biologia reprodutiva que se relacionam aos armazenado em FAA70%.Apresença de osmóforos  
visitantes florais.  
foi verificada por meio do teste do vermelho neutro  
Dafni et al., 2005). A viabilidade polínica foi  
(
estimada através do corante carmim acético (Dafni  
et al., 2005), em grãos de pólen de anteras de  
flores estaminadas e pistiladas. A receptividade  
estigmática foi testada em campo pela reação com  
material e métodoS  
Área de estudo e espécie estudada  
O trabalho foi realizado no Parque Nacional peróxido de hidrogênio a 3% (adaptado de Kearns &  
de Itatiaia (PNI) (em torno de 22º 27’44’’S; Inouye, 1995). Os testes foram feitos em diferentes  
4
4º 36’15’’W). O PNI está localizado a oeste fases ao longo da vida das flores, sendo associados  
do estado do Rio de Janeiro e ao sul de Minas à turgidez e coloração do estigma para posterior  
Gerais, no Maciço de Itatiaia, um dos principais avaliação de duração da antese. Para determinar a  
remanescentes de Mata Atlântica da Serra da longevidade e os recursos florais, flores pistiladas e  
Mantiqueira. Com uma área de aproximadamente estaminadas foram marcadas e ensacadas no início  
3
0.000 ha, a vegetação do PNI na faixa de 500-1500 da antese e observadas até a senescência. Devido  
m amsl (acima do nível médio do mar) de altitude é ao porte da espécie, andaimes de construção foram  
descrita como Floresta Ombrófila Densa Montana. montados para acesso às flores.  
O clima do Itatiaia é dividido em seis diferentes  
Os polinizadores foram estudados durante o  
níveis altitudinais, sendo as cotas de 500 a 1000 dia, através de observação direta e registradas  
m amsl caracterizadas, segundo a classificação por meio de câmera digital (Dafni et al., 2005).  
de Köeppen, como Cwa e Cfb com períodos frios O comportamento de forrageio foi registrado em  
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Bol. Soc. Argent. Bot. 57 (2) 2022  
flores pistiladas e estaminadas e os visitantes que aferir a formação de frutos sem fertilização (i.e.,  
entraram em contato com os órgãos reprodutivos teste para apomixia); 2. autopolinização manual  
das flores dos dois morfos foram considerados (pólen de flores masculinas), flores pistiladas foram  
polinizadores potenciais. A composição dos polinizadas com o pólen de flores estaminadas  
visitantes foi determinada primeiramente por do mesmo indivíduo (i.e., geitonogamia); 3.  
meio de observações aleatórias e amostragens- autopolinização (pólen de flores femininas), flores  
piloto em diferentes plantas e horários do dia, pistiladas foram polinizadas com o pólen retirado  
totalizando 14 horas. Para registro da frequência dos estaminódios de flores pistiladas do mesmo  
dos visitantes florais foram realizadas sessões de indivíduo; 4. polinização cruzada (pólen de flores  
coleta focal. Foram marcados oito indivíduos em masculinas), flores pistiladas receberam pólen de  
pontos próximos a trilhas do Parque. Nas sessões flores masculinas de outro indivíduo a pelo menos  
de coleta focal, todos os visitantes de cinco ramos 50 m de distância; 5. Polinização cruzada (pólen de  
florais por indivíduo foram coletados com puçá. flores femininas), flores pistiladas receberam pólen  
Foram realizadas oito sessões de coleta focal para retirado dos estaminódios de flores pistiladas de  
cada morfo floral de 30 min cada, entre 10:00h e outro indivíduo, a pelo menos 50 m de distância; e  
1
4:00h, em dias sem chuva ao longo dos meses 6. Polinização natural, flores não-ensacadas foram  
de abril, maio e junho. As espécies de visitantes marcadas e acompanhadas para observação da  
florais coletados foram identificadas em laboratório polinização em condições naturais. O sucesso de  
com auxílio de literatura e consulta a especialistas. polinização em cada tratamento foi estimado peloa  
A dominância das espécies foi calculada para “fruitset”emcadatratamento,pormeiodacontagem  
ambos os morfos pela fórmula D% = (i/t) x 100, de frutos, aproximadamente cinco semanas após a  
sendo i o total de indivíduos de uma espécie e antese. Os frutos estavam bem desenvolvidos após  
t o total de indivíduos coletados. A dominância este período, mas ainda imaturos, o que foi feito  
foi categorizada em eudominante (D ≥ 10%), com intuito de evitar efeito da intensa predação de  
dominante (5% ≤ D < 10%), subdominante (2% ≤ sementes por larvas de lepidópteros na estimativa  
D < 5%), recessiva (1% ≤ D < 2%) e rara (< 1%) de fecundidade. A diferença na frutificação dos  
(Friebe, 1983 apud Ferreira, 2009). Os visitantes tratamentos foi analisada através do teste Qui-  
florais coletados em ambos os morfos florais e quadrado (χ²) (Zar, 1999). A produção de frutos  
com frequência superior a 5% foram observados após polinização cruzada manual e em condições  
sob microscópio estereoscópico para verificar a naturais foi comparada para cálculo do índice de  
presença e localização de grãos de pólen (cabeça, limitação polínica (ILP = 1 – (F / F ), sendo F a  
c
pc  
c
tórax e pernas). Foi construída uma curva de quantidade de frutos produzidos sob condições  
acumulação de espécies (Legendre & Legendre, naturais e Fpc a quantidade de frutos produzidos  
1
998) a partir do número de indivíduos coletados sob polinização cruzada manual (Larson & Barrett,  
por espécie, a qual não alcançou a assíntota, 2000).  
indicando maior riqueza de espécies de visitantes  
florais do que o amostrado.  
reSultadoS  
Sistema Reprodutivo  
Para determinar o sistema reprodutivo foram  
Durante o período de estudo, C. oblongifolia  
realizados testes controlados de polinização manual. floresceu de abril a julho e frutificou de agosto  
Foram selecionados quatro indivíduos nos quais a outubro. A espécie apresentou dinâmica de  
inflorescências com botões foram isoladas com floração alternada num mesmo indivíduo, com  
sacos de “voile”. Os cruzamentos foram realizados inflorescências bissexuadas contendo flores  
no primeiro dia de receptividade estigmática. pistiladas separadas temporalmente das flores  
Todos os tratamentos foram aplicados em cada estaminadas, com pouca ou nenhuma sobreposição  
um dos quatro indivíduos amostrados. As flores entre as fases sexuais (i.e., dicogamia sincronizada).  
foram submetidas aos seguintes tratamentos: 1. A quantidade de botões por inflorescência e de  
flores não-manipuladas, flores pistiladas foram inflorescências por ramos florais foi de 357,6 ±  
previamente ensacadas e deixadas intactas para 284,9 (n = 20) e 3,5 ± 1,4 (n = 26), respectivamente  
212  
A. T. Fonseca & L. Freitas - Polinização de Cupania oblongifolia  
(média ± d.p., aqui em todo o texto). As flores são 5). Apesar desta diferença, houve frutificação após  
pentâmeras e possuem tamanho pequeno, com cruzamentos de autopolinização e de polinização  
-4 mm de diâmetro e 4-6 mm de comprimento. cruzada utilizando pólen retirado dos estaminódios  
As flores estaminadas apresentam um pistilo não (Tabela 1).  
3
funcional (i.e., pistilódio) com três óvulos vestigiais  
Foram coletados 438 indivíduos de visitantes  
e um gineceu reduzido circundado por oito estames florais pertencentes a 87 morfoespécies de  
com anteras de coloração variando de alvacenta a insetos de quatro ordens (Tabela 2, Figuras 2,  
vinácea e deiscência rimosa (Figura 1A). As flores 3). Maioria das visitas foi em flores masculinas,  
pistiladas apresentam um pistilo bem desenvolvido com 302 indivíduos (68,8%) de 62 espécies,  
com ovário contendo três óvulos de placentação enquanto que nas flores femininas foram 136  
axial (Figura 1B). O ovário é circundado por oito indivíduos (31,2%) de 45 espécies. Os morfos  
estaminódios, de mesma coloração que nas flores florais compartilharam 20 espécies (22,9%), sendo  
estaminadas, os quais produziram pólen, porém 13 de Hymenoptera, quatro de Diptera e três de  
as anteras permaneceram fechadas durante toda Lepidoptera. Espécies de Hymenoptera tiveram  
antese. Alta porcentagem de grãos de pólen de maior abundância, com 79% do total de indivíduos  
ambos os morfos coraram com carmim acético, coletados. Espécies de Diptera e Lepidoptera  
especificamente 97,8 ± 0,29% (n = 3) nas flores apresentaram abundâncias semelhantes, com 11%  
estaminadas e 98,4 ± 0,90% (n = 3) nas pistiladas. e 10% dos indivíduos, respectivamente (Tabela  
Em ambos os morfos, um nectário extrastaminal 2). A tribo Meliponini respondeu por mais de  
em forma de anel ocorre na base das flores, 70% dos indivíduos de espécies de Hymenoptera  
circundando os estames ou os estaminódios. As (Figura 4), sendo Scaptotrigona bipunctata  
flores apresentaram um cheiro adocicado durante (Figura 4A, B) a única espécie eudominante nas  
toda a antese. Os filetes e as anteras dos estames flores femininas e masculinas. Outra espécie que  
e estaminódios, o nectário e as pétalas de ambos desempenhou papel importante na polinização foi  
os morfos reagiram ao teste de vermelho neutro, Scaptotrigona sp.1, apresentando eudominância  
indicando a ocorrência de osmóforos. A antese das em flores masculinas e dominância em flores  
flores estaminadas durou em torno de seis dias, com femininas. Apis mellifera (Figura 4C, D) apresentou  
o erguimento gradual de um a três estames por dia, subdominância para os dois morfos florais. Já  
seguido da abertura das anteras (n = 15 flores, 3 Paratrigona subnuda (Hymenoptera: Meliponini)  
plantas). Não foi observado um horário específico (Figura 4E, F) e Urbanus dorantes dorantes  
de início da antese. Após a senescência das flores (Lepidoptera: Hesperiidae) tiveram dominância  
estaminadas, as flores pistiladas iniciavam a antese, nas flores masculinas e femininas, respectivamente,  
com o erguimento completo do estigma em dois a embora tenham sido apenas recessiva e rara,  
quatro dias, permanecendo receptivas por cerca de respectivamente, nos morfos florais opostos. O  
três dias, quando ocorre a mudança de coloração e restante dos visitantes florais foi considerado  
perda de turgidez do estigma (n = 15, 3 plantas). recessivo ou raro, com exceção de Ornidia obesa  
A produção de néctar em ambos os morfos não (Figura 3B), a qual apresentou dominância em  
foi medida, mas sua presença foi constatada pela flores femininas.  
presença de gotículas ou filme brilhante sobre  
o nectário e inferida pela observação de insetos volta das 7:00h, com maior frequência e riqueza  
sorvendo a secreção. de visitantes entre 10:00h e 14:00h. A partir deste  
Os visitantes começavam as visitas às flores por  
Cupania oblongifolia depende de polinizadores horário, as visitas começavam a declinar, até não  
pois não é apomítica, mas é autocompatível, serem mais observadas por volta das 17:30h.  
frutificando após cruzamento autogâmicos e Apenas espécies de Hymenoptera foram observadas  
geitonogâmicos (Tabela 1), embora isso é limitado buscando tanto pólen como néctar como recurso  
naturalmente pela dicogamia sincronizada. A floral. Nestes casos, a coleta de pólen ocorreu  
frutificação não diferiu entre os tratamentos, exceto preferencialmente na parte da manhã junto com a  
pelo sucesso menor após autopolinização manual coleta do néctar, enquanto na parte da tarde, néctar  
realizada com pólen dos estaminódios das flores foi o principal recurso explorado. A unidade de  
femininas (Tabela 1, χ² = 23,06; p = 0,05; n = 496 e polinização foi a flor, com os insetos pousando  
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Bol. Soc. Argent. Bot. 57 (2) 2022  
Fig. 1. Diferentes morfos florais de Cupania oblongifolia. A. Flor feminina (pistilada) apresentando pistilo  
desenvolvido e oito estaminódios com filetes reduzidos e anteras parcialmente encobertas pelos verticilos  
florais. B. Flor masculina (estaminada) apresentando estames desenvolvidos e um pistilódio com estilete  
pouco desenvolvido. C. Corte longitudinal da flor feminina mostrando o ovário e os óvulos desenvolvidos,  
e os estaminódios ao redor do ovário circundados pelo nectário. D. Corte longitudinal da flor masculina  
mostrando o ovário e óvulos pouco desenvolvidos, e os estames ao redor do ovário circundado pelo  
nectário.  
diretamente sobre estas, embora muitas vezes se caso de alguns indivíduos de Meliponini. Pudemos  
locomoviam pela inflorescência tocando mais observar indivíduos das espécies de Scaptotrigona  
de uma flor por visita. Os visitantes tocavam as e Melipona se movimentando entre indivíduos  
estruturas reprodutivas das flores com a cabeça, próximos de C. oblongifolia (i.e., menos que 10  
tórax, abdômen, pernas ou asas (borboletas neste m de distância entre eles) durante a realização das  
caso). Os insetos usualmente visitavam várias visitas às flores.  
flores por inflorescência e várias inflorescências por  
Mais de 90% de 47 indivíduos de S. bipunctata  
indivíduo, permanecendo em cada inflorescência coletados em flores femininas apresentavam pólen  
desde alguns segundos até cerca de 2 minutos, no de C. oblongifolia aderido ao corpo (Tabela 3). Nos  
214  
A. T. Fonseca & L. Freitas - Polinização de Cupania oblongifolia  
Tabela 1. Produção de frutos de Cupania oblongifolia após diferentes tratamentos de polinização na  
Mata Atlântica montana do Itatiaia, sudeste do Brasil. Letras diferentes indicam diferenças significativas  
(p < 0,05) após comparação por teste Qui-quadrado (χ²).  
Tratamentos  
Nº de flores  
Nº de frutos (%)  
Flores não-manipuladas (apomixia)  
32  
0
a
Geitonogamia manual (pólen de flores masculinas)  
169  
67 (40)  
b
Autopolinização manual (pólen de flores femininas)  
Polinização cruzada (pólen de flores masculinas)  
Polinização cruzada (pólen de flores femininas)  
Condições naturais  
82  
63  
14 (17)  
a
28 (44)  
a
36  
13 (36)  
a
147  
43 (29)  
Tabela 2. Frequências absolutas de visitantes florais de Cupania oblongifolia, coletados em flores  
femininas e masculinas, de abril a junho de 2011, na Mata Atlântica montana no Itatiaia, sudeste do  
Brasil. Abreviaturas: Ni = número de indivíduos, Dom = categoria de dominância, Eu = eudominante, D =  
dominante, Sd = subdominante, R = recessiva, Rr = rara; N = néctar; P = pólen; ? = incerto.  
Flores ♀  
Ni Dom  
Flores ♂  
Recurso  
coletado  
Táxon  
Ni  
Dom  
Total  
HYMENOPTERA  
Apis mellifera Linnaeus, 1758  
Augochloropsis sp.1  
7
1
0
1
0
2
0
1
5
6
0
2
4
2
0
0
51  
1
8
1
1
3
0
1
Sd  
R
10  
0
Sd  
Rr  
Rr  
Rr  
R
17  
1
N, P  
N
Augochloropsis sp.2  
Rr  
R
1
1
N
Augochloropsis sp.3  
0
1
N
Bombus morio Swederus, 1787  
Cephalotrigona captata Smith, 1854  
Exomalopsis analis Spinola, 1853  
Melipona quadrifaciata Lepeletier, 1836  
Melipona cf. rufiventris Lepeletier, 1836  
Melipona sp. 1  
Rr  
R
2
2
N
6
R
8
N, P  
Rr  
R
3
R
3
1
Rr  
R
2
N
Sd  
Sd  
Rr  
R
2
7
N, P  
N, P  
N, P  
N, P  
N, P  
N, P  
?
2
R
8
Melipona sp. 2  
1
Rr  
Rr  
Sd  
D
1
Nanotrigona testacecornis Lepeletier, 1836  
Partamona sp. 1  
1
3
Sd  
R
9
13  
29  
3
Paratrigona subnuda Moure, 1947  
Paratrigona sp. 1  
27  
3
Rr  
Rr  
Eu  
R
R
Paratrigona sp. 2  
11  
74  
7
Sd  
Eu  
R
11  
125  
8
?
Scaptotrigona bipunctata Lepeletier, 1836  
Scaptorigona xanthotricha Moure, 1950  
Scaptotrigona sp. 1  
N, P  
N, P  
N, P  
?
D
55  
0
Eu  
Rr  
Sd  
R
63  
1
Scaptotrigona sp. 2  
R
Schwarziana quadripunctata Lepeletier, 1836  
Trigona braueri Friese, 1900  
Trigona spinipes Fabricius, 1793  
Augochlorini sp. 1  
R
15  
2
16  
5
N, P  
N, P  
N, P  
N
R
Rr  
R
6
R
6
0
Rr  
1
215  
Bol. Soc. Argent. Bot. 57 (2) 2022  
Flores ♀  
Ni Dom  
Flores ♂  
Ni  
Recurso  
coletado  
Táxon  
Augochlorini sp. 2  
Augochlorini sp. 3  
Hymenoptera sp. 1  
Hymenoptera sp. 2  
Hymenoptera sp. 3  
Hymenoptera sp. 4  
Hymenoptera sp. 5  
Hymenoptera sp. 6  
Hymenoptera sp. 7  
Hymenoptera sp. 8  
Hymenoptera sp. 9  
DIPTERA  
Dom  
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
Total  
1
0
1
0
0
0
0
0
0
1
1
R
Rr  
R
0
1
0
1
1
1
1
1
1
0
0
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
N
N
N
N
N
N
N
N
N
N
N
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
R
R
Copestylum sp.1  
1
0
0
0
2
0
2
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
0
0
0
1
0
Rr  
Rr  
R
3
1
1
1
7
8
3
2
1
1
1
1
1
1
1
1
0
1
1
2
2
1
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
R
4
1
1
1
9
8
5
2
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
2
3
1
?
Eristalis sp.1  
?
Limnophora sp.1  
?
Microdon sp.1  
Rr  
Rr  
Rr  
R
?
Ormidia obesa Fabricius, 1775  
Palpada sp. 1  
N, P?  
R
N, P?  
Palpada sp. 2  
R
N, P?  
Palpada sp. 3  
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
R
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
R
N, P?  
Toxomerus sp. 1  
?
Toxomerus sp. 2  
?
Stratiomyidae sp. 1  
Syrphidae sp. 1  
?
N, P?  
Syrphidae sp. 2  
N, P?  
Tachinidae sp. 1  
?
?
?
?
?
?
?
?
?
Tachinidae sp. 2  
Rr  
R
Rr  
Rr  
R
Tachinidae sp. 3  
Tachinidae sp. 4  
R
Tachinidae sp. 5  
Rr  
R
R
Tachinidae sp. 6  
R
Diptera sp. 1  
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
Diptera sp. 2  
Diptera sp. 3  
LEPIDOPTERA  
Actinote equatoria (H. Bates, 1864)  
Actinote melanisans Oberthür, 1917  
Adelpha sp. 1  
3
1
0
0
0
0
1
1
0
8
1
R
R
1
0
1
1
1
1
0
0
3
1
0
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
R
4
1
1
1
1
1
1
1
3
9
1
N
N
N
N
N
N
N
N
N
N
N
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
R
Episcada sp. 1  
Episcada sp. 2  
Eurema sp. 1  
Pereute sp. 1  
Phaleochlaena lampra Prout, 1918  
Placidula eurynassa (C. Felder & R. Felder, 1860)  
Urbanus dorantes dorantes (Stoll, 1790)  
Urbanus proteus (Linnaeus, 1758)  
R
Rr  
D
Rr  
Rr  
R
216  
A. T. Fonseca & L. Freitas - Polinização de Cupania oblongifolia  
Flores ♀  
Ni Dom  
Flores ♂  
Ni  
Recurso  
Táxon  
Dom  
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
Rr  
Total  
1
Nymphalidae sp. 1  
Lepidoptera sp. 1  
Lepidoptera sp. 2  
Lepidoptera sp. 3  
Lepidoptera sp. 4  
Lepidoptera sp. 5  
Lepidoptera sp. 6  
Lepidoptera sp. 7  
Lepidoptera sp. 8  
Lepidoptera sp. 9  
Lepidoptera sp. 10  
Lepidoptera sp. 11  
Lepidoptera sp. 12  
Lepidoptera sp. 13  
Lepidoptera sp. 14  
Lepidoptera sp. 15  
Lepidoptera sp. 16  
Lepidoptera sp. 17  
COLEOPTERA  
0
1
1
1
1
1
1
1
1
0
1
0
1
1
1
0
0
1
Rr  
R
1
0
0
0
0
1
0
0
0
1
0
1
0
0
0
1
1
0
N
N
N
N
N
N
N
N
N
N
N
N
N
N
N
N
N
N
1
R
1
R
1
R
1
R
2
R
1
R
1
R
1
Rr  
R
1
1
Rr  
R
1
1
R
1
Rr  
R
1
1
Rr  
R
1
1
Cantharidae sp. 1  
Total de Indivíduos  
Total de Espécies  
0
Rr  
1
Rr  
1
?
136  
45  
302  
62  
438  
87  
Fig. 2. Frequência acumulada de indivíduos de visitantes florais de espécies de Hymenoptera, Diptera,  
Lepidoptera e Coleoptera, coletados em flores masculinas e femininas de Cupania oblongifolia, na Mata  
Atlântica montana do Itatiaia, sudeste do Brasil.  
217  
Bol. Soc. Argent. Bot. 57 (2) 2022  
Fig. 3. Exemplo de visitantes florais das diferentes ordens de insetos registradas em flores masculinas de  
Cupania oblongifolia na Mata Atlântica montana do Itatiaia, sudeste do Brasil. A: Hymenoptera: Melipona  
cf. rufiventris (Meliponini, Apidae). B: Diptera: Ornidia obesa (Syrphidae). C: Lepidoptera: Placidula  
euryanassa D: Coleoptera: Cantharidae sp.  
Tabela 3. Frequência de indivíduos (%) com pólen aderido a diferentes partes do corpo para os  
principais visitantes (categorias de dominância) coletados em flores femininas de Cupania oblongifolia  
em Mata Atlântica montana. Abreviaturas: N = número de indivíduos analisados; Dom = categoria de  
dominância da espécie; Eu = eudominante; D = dominante; Sd = subdominante; R = recessiva.  
Categoria de dominância e  
Porcentagem de indivíduos com  
tamanho amostral (indivíduos)  
presença de pólen (partes do corpo)  
Táxon  
HYMENOPTERA  
Scaptotrigona bipunctata  
Scaptotrigona sp. 1  
Melipona cf. rufiventris  
Partamona sp. 1  
Dom  
N
Cabeça  
Tórax  
Pernas  
Eu  
D
47  
7
93  
91  
94  
100  
100  
100  
100  
100  
100  
75  
85  
Sd  
Sd  
Sd  
R
4
75  
4
75  
50  
Melipona sp. 1  
3
100  
100  
100  
100  
Trigona braueri  
1
LEPIDOPTERA  
Urbanos dorantes  
D
8
0
0
12  
218  
A. T. Fonseca & L. Freitas - Polinização de Cupania oblongifolia  
Fig. 4. Abelhas sociais coletando néctar em flores de Cupania oblongifolia na Mata Atlântica montana do  
Itatiaia, sudeste do Brasil. O principal polinizador da espécie, Scaptotrigona bipunctata em flor feminina  
(A) e masculina (B). Note pólen depositado na cabeça. A espécie exótica Apis mellifera, um polinizador  
de importância secundária, visitando flores femininas (C) e masculinas (D). Paratrigona subnuda, cuja  
importância na polinização é reduzida, pois visitam raramente as flores femininas (E), apesar de muito  
frequentes em flores masculinas (F). Apesar do tamanho reduzido, durante as visitas caminham sobre as  
flores e tocam o estigma ou as anteras com as pernas e porção ventral do corpo.  
219  
Bol. Soc. Argent. Bot. 57 (2) 2022  
demais meliponíneos analisados sob microscópio polinização cruzada (Janzen 1975; Ramalho, 2004;  
estereoscópico, todos os indivíduos amostrados Monteiro & Ramalho 2010). Isso seria crítico  
tinham presença de pólen de C. oblongifolia, ao para a reprodução sexual de uma espécie como  
menos na cabeça. Somente 12% dos indivíduos C. oblongifolia, que requer transferência de pólen  
de U. dorantes (n = 8) apresentaram pólen aderido entre indivíduos, apesar da autocompatibilidade.  
ao corpo, sendo apenas nas pernas e em pequena Porém, observamos a presença de pólen na maioria  
quantidade em comparação com as abelhas.  
das abelhas sem ferrão que coletamos nas flores  
femininas. Além disso, não encontramos diferenças  
na frutificação após cruzamentos cruzados e em  
condições naturais (i.e., ausência de limitação  
polínica), indicando que os polinizadores realizaram  
movimento de pólen entre coespecíficos, em níveis  
diScuSSão  
O sistema de polinização de C. oblongifolia  
abarca aspectos de generalização, mas pode ser no mínimo no limiar de capacidade de produção de  
enquadrado como um caso de especialização frutos da espécie. A efetividade dos polinizadores  
em grupo funcional (sensu Ollerton et al., 2007; pode ser otimizada pela alta densidade de indivíduos  
Armbruster 2017). Isso porque, embora uma alta de C. oblongifolia na área de estudo (Fonseca &  
riqueza de espécies de polinizadores de diferentes Freitas, dados não publ.). Uma explicação alternativa  
ordens tenha sido registrada nas flores desta espécie, seria contribuição do vento na polinização (e.g.  
abelhas Meliponini foram responsáveis pela maioria Zamudio et al., 2021), o que não foi avaliado.  
das visitas em ambos os morfos. Mais que isso, foi  
O papel das abelhas sem ferrão na polinização  
possível identificar uma espécie como polinizador é um tema ambivalente. Por um lado, tendem  
principal, já que Scaptotrigona bipunctata respondeu a forragear próximo ao ninho, recrutam outros  
por quase metade da frequência de visitas de indivíduos com grande eficiência, umedecem cargas  
polinizadores em flores femininas. Esses resultados de pólen com néctar para adesão na corbícola e  
se assemelham aos de outros sistemas de polinização podem danificar partes florais em busca de recursos  
em que ocorre especialização funcional em situação (exemplos em Roubik ,1989; Thorp, 2000; Nieh,  
de generalização ecológica (Ollerton et al., 2007; 2004;Leónetal., 2015;Leonhardt, 2017). Entretanto,  
Narbona & Dirzo, 2010; Niemirski & Zych, 2011; o comportamento de forrageio de abelhas sem ferrão  
Bartoš et al., 2015; Martins & Freitas 2018).  
é muito variável, dependendo de características da  
espécie e das suas interações com outras abelhas,  
Elevada frequência abelhas Meliponini foi  
observada em outras espécies de Cupania (Bawa bem como da comunidade de plantas e de atributos da  
977; Ferreira 2009). Em C. guatemalensis (Turcz.) paisagem (Biesmeijer & Slaa, 2004). A fecundidade  
1
Radlk. na América Central, os polinizadores de C. oblongifolia no Itatiaia indica que a polinização  
observados foram predominantemente espécies de por abelhas sem ferrão foi efetiva. Isso pode refletir a  
Trigona (Bawa 1977), enquanto que em C. vernalis combinação de dois aspectos, primeiro a intensidade  
Cambess. no sul do Brasil, o principal polinizador de floração de C. oblongifolia, já que floração  
foi S. bipunctata (Ferreira 2009), tal como em C. massiva foi associada a maior chance de polinização  
oblongifolia no Itatiaia (ver também Ramalho, 1990 por abelhas sem ferrão (Ramalho, 2004).  
para C. cinerea Poepp. & Endl.). Variações espaço-  
Além disso, as flores pistiladas de C. oblongifolia  
temporais na fauna antófila são um componente ocorrem separadas temporalmente das flores  
importante dos sistemas de polinização, em particular estaminadas num mesmo indivíduo ao longo  
nas flores com fenótipo floral generalista. Entretanto, da floração, ou seja, ocorrência de dicogamia  
os resultados dos estudos realizados em Cupania sincronizada (Lloyd & Webb, 1986; ou dioicia  
indicam que a polinização por abelhas sem ferrão é funcional, Cruden, 1988). Floração em sequência  
uma característica disseminada no gênero.  
sincronizada da qual ocorre pouca ou nenhuma  
Apesar da elevada frequência de visitas a sobreposição entre as fases pistilada e estaminada  
flores, abelhas sem ferrão supostamente têm pouca é conhecida para várias espécies de Sapindaceae  
movimentação entre plantas coespecíficas e por isso (Cruden, 1988; Lima et al., 2016), inclusive em  
têmsidoconsideradascomopromotorasdeautogamia Cupania (Bawa, 1977; Ferreira, 2009). Essa  
e geitonogamia, conferindo pouco ou nenhuma  
alternância entre as funções sexuais da planta impede  
220  
A. T. Fonseca & L. Freitas - Polinização de Cupania oblongifolia  
ou pelo menos minimiza as chances de autogamia concluSão  
e geitonogamia, enquanto aumenta as chances da  
polinização cruzada (Bawa, 1977; Cruden, 1988).  
Nossos resultados se somam a outros estudos,  
Assim, a floração massiva acarretaria em alta os quais têm mostrado que espécies com flores  
visitação e a dicogamia sincronizada favoreceria o pequenas de simetria radial e néctar acessível,  
fluxo de pólen entre indivíduos de C. oblongifolia. usualmente apontadas como generalistas associadas  
Em suma, nossos resultados se somam a outros a insetos de diversos grupos, podem na verdade  
estudos que indicam que Meliponini constitui apresentar sistemas de polinização com certo grau  
importante grupo de polinizadores de espécies de especialização. Abordagens que descrevam a  
arbóreas na região Neotropical (Roubik, 1989; Pires efetividade dos polinizadores permitem melhor  
&
Freitas, 2008; Moreira & Freitas, 2020; Bueno et compreensão acerca destes sistemas de polinização  
al., 2021). e, embora não seja o ideal, medidas de frequência  
A ausência de sistema de incompatibilidade já fornecem um avanço em relação à riqueza  
era esperada em C. oblongifolia. Existe uma de espécies de visitantes isoladamente (Martins  
estreita associação entre dicogamia sincronizada et al., 2022). O agrupamento de espécies em  
e autocompatibilidade, com poucas exceções um sistema de polinização por diversos insetos  
(Cruden, 1988). A dicogamia sincronizada promove (sensu Bawa, 1990) não diferencia possíveis  
a polinização cruzada impedindo ou pelo menos graus de especialização em certas espécies de  
diminuindo as chances de ocorrerem autogamia polinizadores ou mesmo em um grupo funcional  
ou geitonogamia (Bawa, 1977; Cruden, 1988). (q.v., Moreira & Freitas, 2020). Neste sentido,  
As autopolinizações manuais com pólen retirado uma questão fundamental para o entendimento da  
dos estaminódios (i.e. de anteras fechadas) das ecologia e evolução dos sistemas de polinização,  
flores femininas apresentaram formação de frutos, particularmente em florestas tropicais, é se a  
indicando sua viabilidade. Em Cupania guianensis polinização por diversos insetos representa um  
Miq. (=Cupania scrobiculata Rich.) os grãos de pólen sistema convergente, ou seja, uma unidade definida  
retirados de estaminódios também se apresentaram nas comunidades, ou se trata de diversos conjuntos  
viáveis quando corados, embora tratamentos de de atributos florais que determinam sistemas de  
polinização manual não tenham sido realizados polinização distintos, tanto em termos do grau  
(Bawa, 1977). Aprodução de pólen nos estaminódios de generalização, como dos principais grupos de  
das flores femininas de Cupania é difícil de explicar polinizadores.  
em uma perspectiva de custo energético, podendo  
refletir peculiaridades da ontogenia floral, tais como  
efeitos de pleiotropia.  
O fato dos estaminódios das flores femininas  
de C. oblongifolia não sofrerem deiscência,  
contriBuição doS autoreS  
Os dois autores propuseram os objetivos,  
mesmo possuindo grãos de pólen viáveis, pode definiram os procedimentos de coleta, realizaram  
refletir pressões seletivas contra a autofertilização coletas, redigiram o manuscrito e formataram a  
e para atratividade das flores femininas. Essas submissão, com maior contribuição de ATF, o qual  
características das flores de C. oblongifolia também realizou análises estatísticas e laboratoriais  
sugerem haver mimetismo de flores masculinas e formatou as figuras.  
por flores femininas, o que tem sido apontado na  
literatura como responsável pela atração e aumento  
da frequência nas flores femininas de agentes agradecimentoS  
polinizadores em busca dos recursos oferecidos  
pelas flores masculinas (e.g., Baker 1976; Âgren et  
A Maria Cristina Gaglianone (UENF) pelo  
al., 1986; Castillo et al., 2012; Yadav et al., 2020). auxilio na identificação das abelhas; Marcia Couri  
Tal mimetismo é amplamente distribuído em plantas (MN-UFRJ) pela identificação das moscas; a  
monoicas e dioicas e é apontado como resultante de Pedro Acevedo-Rodríguez (Smithsonian Institute)  
competição intraespecífica por polinizadores (Dafni, e Genise Somner (UFRRJ) pela confirmação  
1984).  
da identificação de C. oblongifolia e discussões  
221  
Bol. Soc. Argent. Bot. 57 (2) 2022  
acerca do gênero; a Anna Karla da Venda pelo BARTOŠ, M., R. TROPEK, L. SPITZER, E.  
auxílio nas coletas de campo; a Carolina Saad  
pela ajuda nas análises laboratoriais; Alexandre  
Christo (in memoriam) pela ajuda nas análises  
estatísticas; aos proprietários do sítio Rancho  
Fundo pela permissão de estudo e receptividade;  
ao ICMBio e à equipe do PNI pela autorização  
de pesquisa e apoio logístico ao estudo; ao  
Projeto Biodiversidade do Bioma Mata Atlântica  
PADYŠÁKOVÁ, P. JANŠTA, J. STRAKA, M.  
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-
PROBIO II/MCT/JBRJ pelo apoio financeiro  
parcial; à CAPES pela concessão de bolsa de  
mestrado a ATF; ao CNPq e FAPERJ pelas bolsas  
de Produtividade em Pesquisa e Cientista do  
Nosso Estado, respectivamente, a LF. Este trabalho  
faz parte da Dissertação de Mestrado de ATF,  
https://doi.org/10.1146/annurev.es.11.110180.000311  
apresentada ao Programa de Pós-Graduação em BAWA, K. S. 1990. Plant-pollinator interactions in  
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