nuevo regiStro de micorriza arbuScular en  
aSterella chilenSiS (aytoniaceae, marchantioPhyta),  
Patagonia, argentina  
new record of arbuScular mycorrhiza in aSterella chilenSiS  
(aytoniaceae, marchantioPhyta), Patagonia, argentina  
Summary  
Background and aims: The associations that are established between arbuscular  
Instituto de Investigaciones en  
Biodiversidad y Medioambiente  
mycorrhizae (AM) and bryophytes (Anthocerotophyta, Bryophyta and  
Marchantiophyta) play an important role in the development of this group of plants.  
In particular, the relationship between AM and Marchantiophyta has been studied  
previously in different species and regions of the world and, among other things, it is  
mentioned that colonization by fungi can differ in abundance and occurrence even in  
species of the same genus. The objective of this study is to present and characterize  
for the first time the colonization of AM in Asterella chilensis (Aytoniaceae).  
M&M: The examined material comes from collections made in steppe environments of  
Patagonia, Argentina. The plants were conditioned, stained and analyzed according  
to specific techniques for bryophytes.  
(
INIBIOMA); Consejo Nacional  
de Investigaciones Científicas y  
Técnicas (CONICET), Universidad  
N a c i o n a l C o m a h u e  
UNComahue), Quintral 1250, San  
d e l  
(
Carlos de Bariloche, Río Negro,  
Argentina.  
*agustina.c.cottet@gmail.com  
Results: The mycorrhizal association in A. chilensis is described for the first time.  
A brief description and photographs of the characteristic structures of the AM  
are presented. The colonization percentage ranges from 35 to 38% and the AM  
corresponds to the Paris type, characterized by the presence of aseptate hyphae  
forming intracellular arbusculate coils.  
Conclusions: The association between AM and a livewort A. chilensis, described  
here, provides information of this type of associations in taxa and in harsh and little  
known environments.  
Citar este artículo  
COTTET, A. C. & M. I. MESSUTI.  
022. Nuevo registro de micorriza  
arbuscular en Asterella chilensis  
Aytoniaceae, Marchantiophyta),  
Patagonia, Argentina. Bol. Soc.  
Argent. Bot. 57: 3-7.  
2
(
Key wordS  
Fungal association, liverworts, Paris type.  
reSumen  
Introducción y Objetivos: Las asociaciones que se establecen entre micorrizas  
arbusculares (MA) y briofitas (Anthocerotophyta, Bryophyta y Marchantiophyta)  
juegan un papel importante en el desarrollo de este grupo de plantas. En particular,  
la relación entre MA y Marchantiophyta ha sido estudiada previamente en  
diferentes especies y regiones del mundo y, entre otras cosas, se menciona que  
la colonización por hongos puede diferir en abundancia y ocurrencia incluso en  
especies del mismo género. El objetivo de este estudio es presentar y caracterizar  
por primera vez la colonización de MA en Asterella chilensis (Aytoniaceae).  
M&M: El material examinado proviene de colecciones realizadas en ambientes de  
estepa de la Patagonia argentina. Las plantas fueron acondicionadas, teñidas y  
analizadas de acuerdo con técnicas específicas para briofitas.  
Resultados: Se describe por primera vez la asociación micorrícica en A. chilensis.  
Se presenta una breve descripción e ilustración de la planta y se comentan las  
estructuras características de las MA. El porcentaje de colonización osciló entre el  
35 y el 38% y la MA corresponde al tipo Paris, caracterizado por la presencia de  
hifas aseptadas que forman espirales arbusculados intracelulares.  
Conclusiones: La asociación entre MA y una hepática, A. chilensis, descrita aquí,  
contribuye a brindar información sobre registros de este tipo de asociación en  
taxones y ambientes aún inexplorados.  
PalabraS clave  
Asociación fúngica, hepática, tipo Paris.  
Recibido: 28 Oct 2021  
Aceptado: 11 Feb 2022  
Editora: María Victoria Vignale  
ISSN versión impresa 0373-580X  
ISSN versión on-line 1851-2372  
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Bol. Soc. Argent. Bot. 57 (1) 2022  
introducción  
Para observar la colonización por parte de MA,  
los gametofitos fueron lavados con agua corriente  
Las asociaciones que se establecen entre y preservados en etanol al 70% durante 24 horas  
micorrizas arbusculares (MA) y briofitas a temperatura ambiente; luego se colocaron en  
(Anthocerotophyta, Bryophyta y Marchantiophyta) cajas de Petri a 50 °C sobre un agitador magnético  
juegan un rol importante en el desarrollo de este de calentamiento hasta la evaporación total del  
grupo de plantas (Delaux & Schornack, 2021). líquido. A continuación, fueron clarificados en  
Entre ellas podemos mencionar el establecerse en hidróxido de potasio al 1% durante 20 minutos a  
ambientes con ciertas condiciones desfavorables 80 °C; acidificados con ácido clorhídrico al 1%  
para su desarrollo, como lo son suelos pobres durante 10 minutos a 50 °C y teñidos con azul  
en materia orgánica, temperaturas extremas y de tripán al 0,05 % durante 20 minutos a 60 °C  
presencia de patógenos (Liepina, 2012; Nelson (Cottet et al., 2018; Cottet & Messuti, 2019). El  
&
Shaw, 2019). En particular, la relación entre porcentaje de colonización por MA se estimó  
MA y Marchantiophyta (hepáticas) ha sido utilizando la presencia o ausencia de las estructuras  
estudiada con anterioridad en distintas especies y características de estos hongos con un aumento de  
regiones del mundo (Ligrone et al., 2007; Cottet 400× en el talo completo. El número promedio de  
&
Messuti, 2019) y, entre otras cosas, se menciona campos observados por talo fue de 300. El tipo de  
que la colonización por hongos puede diferir en colonización se determinó utilizando los criterios  
abundancia y ocurrencia incluso en especies del de Dickson (2004), quien basó la clasificación en la  
mismo género.  
presencia de hifas inter e intracelulares, arbúsculos,  
De las 75 especies distribuidas en todo el mundo enrollamientos hifales y enrollamientos hifales  
incluidas en el género Asterella (Söderström et al., arbusculados. Además, para determinar qué parte  
2
016), únicamente cinco han sido estudiadas en del talo estaba asociada con hifas, se realizaron  
relación a la presencia de micorrizas arbusculares cortes transversales tanto en las porciones distales  
por Ligrone et al. (2007). Estos autores, con base como proximales de la planta.  
en el análisis de especímenes de A. bachmanii  
(Steph.) S.W. Arnell provenientes del sur de África,  
A. muscicola (Steph.) S.W. Arnell de Lesoto, A. reSultadoS  
wilmsii (Steph.) S.W. Arnell del sur de África y A.  
tenera (Mitt.) R.M. Schust. y A. australis (Hook.f.  
Los especímenes examinados de A. chilensis fueron  
&
Taylor) Verd. de Nueva Zelanda, reportaron la encontrados agrupados formando pequeños céspedes.  
asociación entre estas especies y MA. En particular, Gametofito taloso, verde claro, la superficie ventral y  
en la especie A. chilensis (Nees & Mont.) A. Evans el borde es purpúreo. Superficie dorsal algo cóncava,  
no ha sido observada hasta el momento, por ello el y con la línea media más oscura, de 0,5 a 1,5 mm de  
objetivo principal de este trabajo es dar a conocer y largo, 1,5 a 4 mm de ancho y 0,36 a 0,5 de alto en la  
caracterizar por primera vez la colonización de MA porción de mayor grosor. Bordes sinuados crenados.  
en esta especie de hepática.  
Ramificaciones dicotómicas e innovaciones apicales  
y ventrales laterales (Fig. 1A). Células epidérmicas de  
paredes delgadas. Poros poco elevados rodeados por  
6 a 7 series de 2 o 3 células de paredes delgadas (Fig.  
materialeS y métodoS  
1B-C). Tejido fotosintético formado por 2 a 3 cámaras  
Los especímenes de A. chilensis fueron superpuestas o 1 a 4 en las alas, sin subdivisiones.  
coleccionados en Patagonia en sitios luminosos Tejido fundamental constituido por 10 a 12 capas de  
dominados por gramíneas ubicados tanto en la células superpuestas de paredes delgadas. Escamas  
Provincia de Neuquén (Caviahue) como en la ventrales purpureas, lunadas con uno o dos apéndices  
Provincia de Río Negro (Arroyo del Medio). Los lanceolados o subulados (Fig. 1D)  
especímenes fueron acondicionados utilizando  
La colonización de las MA se evidenció por la  
técnicas tradicionales para el estudio de plantas presencia de estructuras fúngicas características.  
briofitas (Frahm, 2003), y posteriormente Se observaron hifas aseptadas, principalmente en  
depositados en el herbario BCRU.  
la porción media del talo, tanto en la superficie  
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A. C. Cottet y M. I. Messuti - Micorriza arbuscular en Asterella chilensis  
Fig. 1. Asterella chilensis. A. aspecto general del talo; B. vista dorsal de poro epidérmico; C. corte  
transversal de poro epidérmico; D. escama ventral; E. colonización de hifas aseptadas internas (hi) de  
hongos micorrícicos; F. vista paradermal del talo colonizado por hongos micorrícicos arbusculares (punta  
de flecha). Escalas= A: 5 mm; B-C, F: 50 µm; D: 100 µm; E: 10 µm.  
5
Bol. Soc. Argent. Bot. 57 (1) 2022  
como en su porción interna. Los talos estudiados & Smith (1997), quienes concluyeron que este tipo  
presentaron colonización de MA variable oscilando de colonización es el que predomina en las briofitas.  
entre un 35-38%. Se observaron hifas superficiales La principal diferencia entre los tipos morfológicos  
o externas cercanas a los rizoides, 6 μm de diámetro; de colonización Arum y Paris, es que las hifas en el  
hifas intracelulares, 5 μm de diámetro (Fig. 1E); primer caso son intercelulares y los arbúsculos son  
enrollamientos hifales arbusculados intracelulares intracelulares. Mientras que, en la colonización tipo  
y abundantes en la porción media ventral del talo, Paris tanto las hifas como los arbúsculos, de los  
3
0-40 μm de diámetro (Fig. 1F). La colonización enrollamientos hifales, son intracelulares.  
corresponde al denominado tipo morfológico Paris. En los últimos años el estudio de esta simbiosis  
Además, la misma fue encontrada únicamente en la entre plantas y hongos se ha concentrado en aspectos  
porción media ventral del talo.  
moleculares y experimentales relacionados con la  
identidad y fisiología del hongo (Öpik et al., 2010;  
Material examinado. ARGENTINA. Prov. Martin, 2016; Carrillo-Saucedo & Gavito, 2020).  
Neuquén, Caviahue-Copahue, inicio de sendero Hito Sin embargo, aún es necesario registrar y describir  
Volcán Copahue, sobre suelo. 06.I.2019, A. C. Cottet este tipo de asociación para numerosas especies  
597, 599 (BCRU); Prov. Río Negro, San Carlos de de briofitas y los diferentes tipos ambientes en las  
Bariloche, Arroyo del Medio, sobre suelo 09.XI.2016, que estas se desarrollan. La información brindada  
Cottet 146, 149 (BCRU).  
a partir de este tipo de estudios descriptivos puede  
contribuir no solo a la comprensión integral de  
la interacción que ocurre entre los organismos  
involucrados, sino también proporcionar nuevos  
registros sobre la relación entre briofitas y hongos.  
diScuSión  
Tradicionalmente las MA han sido incluidas en  
el filo Glomeromycota (Schubler et al., 2001). No  
obstante, en la última propuesta de clasificación contribución de autoreS  
filogenética (Spatafora et al., 2016) las MA fueron  
transferidas al nivel taxonómico de subfilo junto con  
ACC coleccionó el material examinado. ACC y  
Mortierellomycotina y Mucoromycotina dentro del MIM realizaron la investigación y preparación del  
filo Mucoromycota. Con base en esta clasificación, manuscrito.  
entonces, existen representantes fúngicos capaces  
de formar asociaciones micorrícicas con plantas  
no vasculares tanto en Glomeromycotina como en agradecimientoS  
Mucoromycotina. Los representantes del subfilo  
Glomeromycotina se caracterizan por presentar  
Este trabajo fue financiado por el CONICET y la  
hifas intracelulares principales de 4-8 μm de UNComahue.  
diámetro, hifas de arbúsculos con un rango entre  
1
-3 μm y por formar vesículas. Mientras que los  
de Mucoromycotina, presentan hifas intracelulares bibliografía  
principales de 3-4 μm de diámetro, hifas de  
arbúsculos con un rango entre 0,5-1 μm de diámetro  
y no forman vesículas (Field et al., 2016).  
CARRILLO-SAUCEDO, S. M. & M. E. GAVITO.  
2020. Resilience of soil aggregation and exocellular  
enzymatic functions associated with arbuscular  
mycorrhizalfungalcommunitiesalongasuccessional  
COTTET, A. C & M. I. MESSUTI. 2019. New  
evidence about the interactions between liverworts  
in the genus Symphyogyna (Pallaviciniaceae) and  
Teniendo en cuenta las diferencias morfológicas  
entre Glomeromycotina y Mucoromycotina,  
los hongos encontrados en A. chilensis se  
incluyen dentro del subfilo Glomeromycotina.  
Los especímenes estudiados presentan todas las  
características típicas del tipo morfológico de  
colonización Paris, presencia de hifas aseptadas  
formando enrollamientos arbusculados. Estos  
resultados coinciden con lo mencionado por Smith  
6
A. C. Cottet y M. I. Messuti - Micorriza arbuscular en Asterella chilensis  
COTTET, A. C., J. M. SCERVINO & M. I. MESSUTI.  
018. An improved staining protocol for the  
ZOBEL. 2010. The online database MaarjAM  
reveals global and ecosystemic distribution patterns  
in arbuscular mycorrhizal fungi (Glomeromycota).  
2
assessment of arbuscular mycorrhizal in bryophytes.  
DICKSON, S. 2004. The Arum-Paris continuum of  
FIELD, K. J., W. R. RIMINGTON, M. I.  
BIDARTONDO, K. ALLISON, D. J. BEERLING,  
D. D. CAMERON, J. G. DUCKETT, J. R. LEAKE  
SCHUBLER A., SCHWARZOTT D. & WALKER C.  
2001. A new fungal phylum, the Glomeromycota:  
phylogeny and evolution. Mycol. Res. 105: 1413-  
1421.  
SMITH, F. A. & S. E. SMITH. 1997. Tansley Review  
N° 96. Structural diversity in (vesicular)-arbuscular  
SÖDERSTRÖM, L., A. HAGBORG, M. VON  
KONRAT, S. BARTHOLOMEW-BEGAN,  
D. BELL, L. BRISCOE, E. BROWN, D. C.  
CARGILL, D. P. COSTA, B. J. CRANDALL-  
STOTLER, E. D. COOPER, G. DAUPHIN,  
J. J. ENGEL, K. FELDBERG, D. GLENNY,  
S. R. GRADSTEIN, X. HE, J. HEINRICHS,  
J. HENTSCHEL, A. L. ILKIU-BORGES, T.  
KATAGIRI, N. A. KONSTANTINOVA, J.  
LARRAÍN, D. G. LONG, M. NEBEL, T. PÓCS,  
F. PUCHE, E. REINER-DREHWALD, M. A.  
RENNER, A. SASS-GYARMATI, A. SCHÄFER-  
VERWIMP, J. S. MORAGUES, R. E. STOTLER,  
P. SUKKHARAK, B. M. THIERS, J. URIBE, J.  
VÁŇA, J. C. VILLARREAL, M. WIGGINTON,  
L. ZHANG & R. ZHU. 2016. World Checklist of  
Hornworts and Liverworts. PhytoKeys 59: 1-828.  
http://dx.doi.org/10.3897/phytokeys.59.6261  
&
S. PRESSEL. 2016. Functional analysis of  
liverworts in dual symbiosis with Glomeromycota  
and Mucoromycotina fungi under a simulated  
DELAUX, P. M. & S. SCHORNACK. 2021. Plant  
evolution driven by interactions with symbiotic and  
FRAHM, J. P. 2003. Manual of tropical bryology. Trop.  
LIEPINA, L. 2012. Occurrence of fungal structures in  
bryophytes of the boreo-nemoral zone. Env. Exp.  
Biol. 10: 35-40.  
LIGRONE R., A. CARAFA, E. LUMINI, V.  
BIANCIOTTO, P. BONFANTE  
& J. G.  
DUCKETT. 2007. Glomeromycotean associations  
in liverworts: a molecular, cellular, and taxonomic.  
MARTIN, F. 2016. Molecular Mycorrhizal Symbiosis.  
John Wiley & Sons, Inc. New Jersey.  
SPATAFORA, J. W., Y. CHANG, G. L. BENNY, K.  
LAZARUS, M. E. SMITH, M. L. BERBEE, G.  
BONITO, N. CORRADI, I. GRIGORIEV, A.  
GRYGANSKYI, T. Y. JAMES, K. O’DONNELL,  
R. W. ROBERSON, T. N. TAYLOR, J. UEHLING,  
R. VILGALYS, M. M. WHITE & J. E. STAJICH.  
2016. A phylum-level phylogenetic classification  
of zygomycete fungi based on genome-scale data.  
Mycologia 108: 1028-1046.  
https://doi.org/10.1002/9781118951446  
NELSON, J. & A. J. SHAW. 2019. Exploring the  
natural microbiome of the model liverwort: fungal  
endophyte diversity in Marchantia polymorpha L.  
Symbiosis 78: 45-59.  
ÖPIK, M., A. VANATOA, E. VANATOA, M. MOORA,  
J. DAVISON, J. M. KALWIJ, U. REIER & M.  
https://doi.org/10.3852/16-042  
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