análiSiS de variableS morfo-anatómicaS en  
tePhrocactuS (cactaceae), Su correlación con  
niveleS de Ploidía y maPeoS en Su filogenia  
analySeS of morPho-anatomic variableS in tePhrocactuS  
cactaceae): correlation with Ploidy levelS and maPPing in itS  
Phylogeny  
(
1
1,2  
1,3  
& M. Laura Las Peñas *  
Ivana Di Dio , Laura B. Stiefkens  
Summary  
Background and aims: Tephrocactus is a genus of Cactaceae belonging to the  
Opuntioideae subfamily, with most of its species endemic to Argentina. It comprises  
bushes with lax branches formed by globose joints, which are often fragile and detach  
generating new plants. Clonal reproduction is associated with the occurrence of high  
ploidy levels in the genus. The aim of this work was to compare morpho-anatomical  
traits of the epidermis and underlying tissues of Tephrocactus taxa with different ploidy  
levels (2n = 22, 44, 77, 88, 242 and 319) and to evaluate them in a phylogenetic context.  
M&M: The epidermis and underlying tissues of specimens were studied by means of  
classical histological techniques. The morpho-anatomical variables were statistically  
compared and mapped on the phylogeny of the genus.  
1
. Instituto Multidisciplinario de  
Biología Vegetal (IMBIV, UNC-  
CONICET), Facultad de Ciencias  
Exactas, Físicas  
y Naturales,  
Universidad Nacional de Córdoba,  
Córdoba, Argentina  
2
. Cátedra de Morfología Vegetal,  
Fac. Cs. Exactas, Físicas y Nat., UNC.  
. Cátedra de Genética, Fac. Cs.  
Exactas, Físicas y Nat., UNC.  
3
Results: The stomatal frequency, the frequency of ordinary epidermal cells, the stomatal  
index, and the stomata length were determined and the underlying tissues (hypodermis)  
were analyzed with special reference to the shape, frequency and arrangement of  
druses. All the variables studied showed statistically significant differences among  
taxa. A positive relationship was found between ploidy levels and size of all types of  
epidermal cells and druses.  
Conclusions: The common ancestor of the group would have small stomata, an  
intermediate frequency of ordinary epidermal cells, and druses in their hypodermis. The  
characteristics of the epidermis and underlying tissues correlate with the level of ploidy  
in the Tephrocactus taxa studied.  
*
lauralaspenas@unc.edu.ar  
Citar este artículo  
DI DIO, I., L. B. STIEFKENS & M.  
L. LAS PEÑAS. 2022. Análisis de  
variables morfo-anatómicas en  
Tephrocactus (Cactaceae), su  
correlación con niveles de ploidía  
y mapeos en su filogenia. Bol. Soc.  
Argent. Bot. 57: 9-24.  
Key wordS  
DOI: https://doi.  
org/10.31055/1851.2372.v57.  
n1.34773  
Cactaceae, morpho-anatomy, mapping morpho-anatomy, ploidy level, Tephrocactus.  
reSumen  
Introducción y objetivos: Tephrocactus es un género de Cactaceae perteneciente a  
la subfamilia Opuntioideae, con la mayoría de las especies endémicas de Argentina.  
Comprende matas con ramas laxas, formadas por artejos globosos, que muchas  
veces se desprenden fácilmente y generan nuevas plantas. La reproducción clonal  
está asociada a la ocurrencia de altos niveles de ploidía en el género. El objetivo  
de este trabajo fue comparar caracteres morfo-anatómicos de la epidermis y tejidos  
subyacentes de taxones de Tephrocactus con distintos niveles de ploidía (2n = 22, 44,  
77, 88, 242 y 319) y evaluar dichos caracteres en un contexto filogenético.  
M&M: Se estudiaron la epidermis y tejidos subyacentes de taxones de Tephrocactus  
mediante el uso de técnicas histológicas clásicas. Se compararon estadísticamente las  
variables morfo-anatómicas y se mapearon en la filogenia del género.  
Resultados: Se determinaron la frecuencia estomática, la frecuencia de células  
epidérmicas propiamente dichas, el índice estomático, la longitud de los estomas y  
se analizaron los tejidos subyacentes con especial referencia a la forma, frecuencia  
y disposición de drusas. Todas las variables estudiadas mostraron diferencias  
estadísticamente significativas entre los taxones. Se observó una relación positiva  
entre niveles de ploidía y tamaño de todos los tipos de células epidérmicas y de las  
drusas.  
Conclusiones: El ancestro común del grupo tendría estomas pequeños, una frecuencia  
de células epidérmicas propiamente dichas intermedia y drusas en su hipodermis. Las  
características de la epidermis y tejidos subyacentes se correlacionan con el nivel de  
ploidía en los taxones de Tephrocactus estudiados.  
Recibido: 11 Sep 2021  
Aceptado: 4 Dic 2021  
Publicado en línea: 20 Feb 2022  
Publicado impreso: 31 Mar 2022  
Editora: Ana María Gonzalez  
PalabraS clave  
ISSN versión impresa 0373-580X  
ISSN versión on-line 1851-2372  
Cactaceae, mapeos morfo-anatómicos, morfo-anatomía, niveles de ploidía,  
Tephrocactus.  
9
Bol. Soc. Argent. Bot. 57 (1) 2022  
introducción  
especies T. alexanderi (Britton & Rose) Backeb.,  
T. aoracanthus (Lem.) Lem., T. articulatus (Pfeiff.)  
La familia Cactaceae Juss. incluye cerca de Backeb., T. bonnieae (D.J.Ferguson & R. Kiesling)  
400 especies distribuidas desde Canadá hasta Stuppy, T. geometricus (A. Cast.) Backeb., T.  
1
la Patagonia, siendo México el mayor centro halophilus (Speg.) Backeb., T. molinensis (Speg.)  
de diversificación (Bravo-Hollis & Scheinvar, Backeb., T. nigrispinus (K.Schum.) Backeb., T.  
1
999; Mandujano et al., 2002; Hunt et al., 2006). paediophilus (A.Cast.) F.Ritter, T. recurvatus  
Los cactus han evolucionado para hacer frente (Gilmer & Thomas) Hunt & Ritz, T. verschaffeltii  
a condiciones ambientales que otras plantas no (F.A.C.Weber) Hunt & Ritz y T. weberi (Speg.)  
podrían soportar; normalmente están sujetos, Backeb.  
en algún momento de su desarrollo, a estrés por  
Con respecto a las características morfo-  
sequía y/o temperaturas extremas. Su estrategia de anatómicas de la epidermis de Tephrocactus, solo  
supervivencia radica en una serie de características se conocen descripciones de su aspecto a simple  
morfológicas y en la fotosíntesis de tipo CAM vista o bajo lupa binocular. La misma se describe  
(
2
metabolismo ácido de las crasuláceas; Anderson, opaca y rugosa, de color grisáceo verdosa (el  
001; Herrera Martínez et al., 2015). nombre genérico deriva de la palabra griega:  
La familia es monofilética e incluye cuatro tephra, “ceniza”, refiriéndose al color de la planta,  
subfamilias: Cactoideae Eaton., Maihuenioideae Kiesling, 1984). Además, en los ejemplares secos  
Fearn, Opuntioideae Burnett y Pereskioideae puede advertirse el fácil desprendimiento de una  
Engelm. (Anderson, 2001; Hernández–Hernández capa de cera (Kiesling, 1984). El conocimiento de  
et al., 2011). Opuntioideae, al contrario de la estructura del aparato estomático, la cutícula, la  
Cactoideae, ha recibido relativamente poca epidermis y los estratos subepidérmicos poseen,  
atención por parte de especialistas y aficionados. no sólo importancia taxonómica, sino que además  
Esto tal vez sea debido a su falta de atractivo como revelan, el grado de especialización alcanzado  
ornamentales y a sus molestos gloquidios (espinas por estas plantas, en su adaptación al ambiente  
foliares delgadas y poco visibles que se desprenden árido o semiárido en que se desarrollan (Di Fulvio,  
fácilmente de la planta) (Kiesling, 1984; Ritz et al., 1976, Gibson & Nobel, 1986). Sin embargo, no  
2
012). Solo dentro del género Opuntia, la especie existen antecedentes de estudios de la epidermis  
O. ficus-indica, se cultiva en todo el mundo por sus y tejidos subyacentes en Tephrocactus. Tampoco  
frutos y para forraje (Nobel, 2002). hay reportes de parámetros como frecuencia  
Dentro de la subfamilia Opuntioideae, el género estomática, frecuencia de células epidérmicas  
Tephrocactus Lem. comprende plantas con ramas propiamente dichas e índice estomático para estas  
laxas, formadas por varios artejos superpuestos, de especies. Por otro lado, una gran variedad de cactus,  
forma globosa hasta cilíndrica, muchas veces con las particularmente los de la subfamilia Opuntioideae,  
articulaciones frágiles. Las areolas están en criptas, se reproducen asexualmente de manera habitual  
con fascículos de gloquidios rojizos o blanquecinos, al deshacerse de las articulaciones del tallo que  
además de las espinas (Kiesling, 1984). Se producen raíces adventicias y forman nuevos  
distribuyen principalmente en la Argentina, en las individuos (Anderson, 2001).  
provincias de Salta, Catamarca, oeste de Tucumán,  
En ambientes extremos la replicación agámica  
La Rioja, Santiago del Estero, Córdoba, San Juan, resulta ser muy útil y exitosa, ya que los nuevos  
San Luis y Mendoza. Estas plantas crecen en laderas individuos poseen estructuras maduras tanto desde  
más o menos suaves o en llanuras pedregosas o el punto de vista fisiológico como morfológico,  
arenosas muy secas, entre los 500 y 2500 m s.n.m. además de zonas meristemáticas activas (areolas)  
(Kiesling, 1984; Anderson, 2001). El número de que permiten la emisión de raíces adventicias  
especies incluidas en el género, varía según los (Almirón & Martínez Carretero, 2013). La  
autores de siete a 12 (Kiesling, 1984; Hunt et reproducción clonal está asociada con la incidencia  
al., 2006; Ritz et al., 2012). Recientemente, Las de poliploidía en plantas con flores (Baldwin &  
Peñas et al. (2019), publicó una filogenia, usando Husband, 2013). El número básico aceptado para  
marcadores moleculares y morfológicos, donde la familia Cactaceae es x = 11, siendo la principal  
concluyeron que el género estaría formado por 12 variación existente la poliploidía (Pinkava, 2002;  
10  
Ivana Di Dio et al. - Morfo-anatomía en Tephrocactus y su correlación con niveles de ploidía  
Las Peñas et al., 2017; 2019). Los estudios género, además de cuatro especies estudiadas  
citológicos han demostrado que los poliploides son como grupo externo, para el análisis del mapeo de  
comunes en la subfamilia Opuntioideae (Pinkava, caracteres. Los datos de colección se muestran en  
2
002; Las Peñas et al., 2017; 2019) con los la Tabla 1.  
niveles más altos en los miembros sudamericanos  
incluyendo Tephrocactus; Pinkava et al., 1985, Anatomía de la epidermis y tejidos subyacentes de  
(
Las Peñas et al., 2019). A pesar de su ocurrencia tallo  
generalizada, el efecto directo de la poliploidía en  
Para la observación de la anatomía se hicieron  
el éxito evolutivo de una especie aún es en gran cortes transversales y longitudinales a mano alzada  
parte desconocido (Madlung, 2013). Las Peñas (datos en Tabla 2). Para la observación superficial  
et al. (2019) observaron una gran variabilidad de de la epidermis se realizó la técnica de raspado  
los niveles de ploidía en el género Tephrocactus (D’Ambrogio de Argüeso, 1986). El material  
con 2n = 22, 44, 77, 88, 242, 319. Durante mucho se tiñó con azul astral en solución acuosa al  
tiempo, los poliploides se han estudiado por 0,5% por cinco minutos y luego de enjuagar con  
sus diferencias morfológicas, fisiológicas y de agua, se realizó el montaje semi-permanente con  
desarrollo para encontrar evidencias que pudieran glicerina acuosa al 50%. Las observaciones se  
explicar las observaciones de mayor resistencia al hicieron bajo microscopio óptico Olympus BX61  
estrés (Madlung, 2013). Por ejemplo, Melaragno y los preparados fueron fotografiados con la  
et al. (1993), reportan un mayor tamaño de las cámara acoplada Olympus DP71, procesados con el  
células epidérmicas y los estomas en poliploides de software de adquisición Olympus DP controler. El  
Arabidopsis (Brassicaceae). Además, la frecuencia procedimiento se realizó en al menos un individuo  
estomática y la longitud de las células oclusivas se de cada taxón, y en cada caso, se fotografiaron  
han usado a menudo como marcadores morfológicos cinco campos de cada muestra (pseudoréplicas).  
para identificar los niveles de ploidía en muchas  
Para clasificar los estomas, se siguieron las  
especies de plantas, por ejemplo, en Dactylis propuestas de Dilcher (1974) y Prabhakar (2004).  
(
(
(
Poaceae, Santen & Casler, 1986), Bromus inermis Para el análisis cuantitativo, se determinaron  
Poaceae, Tan & Dunn, 1973) y Acacia mearnsii las siguientes variables epidérmicas: frecuencia  
2
Fabaceae, Beck et al., 2003). Sin embargo, no se estomática (número de estomas por mm ),  
conocen antecedentes de comparaciones de este frecuencia de células epidérmicas propiamente  
2
tipo en Cactáceas.  
dichas (número de células por mm ), y tamaño  
El objetivo de este estudio es relacionar las de los estomas (longitud de las células oclusivas,  
características morfo-anatómicas con los niveles µm). Estos parámetros se obtuvieron utilizando el  
de ploidía en el género Tephrocactus, mapear software libre ImageJ (http://rsbweb.nih.gov/ij),  
las características morfo-anatómicas de la y con ellos se calculó el índice estomático (I.E.)  
epidermis y tejidos subyacentes en la filogenia según la fórmula de Stace (1965), I.E.= (frecuencia  
del género y reconstruir los estados ancestrales de estomas / frecuencia de estomas + frecuencia de  
a fin de comprender la historia evolutiva de las células epidérmicas propiamente dichas) X 100.  
características anatómicas del grupo.  
Por último, se realizó una descripción cualitativa  
del sistema dérmico y tejidos subyacentes en corte  
transversal, para algunas de las especies estudiadas  
(T. alexanderi, T. articulatus, T. geometricus y T.  
paediophilus).  
materialeS y métodoS  
Área de estudio y material vegetal  
Todas las plantas utilizadas en este estudio se Análisis de datos  
encuentran cultivadas en el cactario del Instituto  
Las variables morfo-anatómicas fueron  
Multidisciplinario de Biología Vegetal, de la comparadas estadísticamente mediante pruebas de  
Facultad de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales, análisis de la varianza (ANOVA), o su equivalente  
UNC y los ejemplares se encuentran depositados en no paramétrico Kruskall Wallis, seguido de un  
el Museo Botánico de Córdoba (CORD), Argentina. análisis de comparación de medias (Tukey, P<0,05).  
Se seleccionaron ejemplares de 15 taxones del Se realizaron regresiones lineales para analizar  
11  
Bol. Soc. Argent. Bot. 57 (1) 2022  
Tabla 1. Taxones de Tephrocactus y géneros afines estudiados y sus datos de colección. Todos los  
taxones fueron coleccionados en la Argentina (provincia, departamento, localidad, colector y número).  
Al final de la tabla, en gris oscuro, se señalan las especies estudiadas como grupo externo.  
Taxones  
Datos de colección  
Tephrocactus alexanderi (Britton & Rose) Backeb. La Rioja, Dpto. Famatina, Las Peñas et al. 544  
T. aoracanthus (Lem.) Lem.  
Mendoza, Dpto. Las Heras, Villavicencio, Las Peñas et al. 656  
Córdoba, Dpto. Pocho, Chancaní, Las Peñas 85  
La Rioja, Dpto. Chamical, Chamical, Urdampilleta 598  
San Juan, Dpto. Caucete, Las Peñas 16  
Cultivado, Las Peñas s.n.  
T. articulatus (Pfeiff.) Backeb. var. articulatus  
T. articulatus var. oligacanthus (Speg.) Backeb.  
T. articulatus var. strobiliformis Backeb.  
Cultivado, Las Peñas 580  
T. bonnieae (D.J.Ferguson & R.Kiesling) Stuppy  
Catamarca, Dpto. Tinogasta, Chaschuil, Kiesling s.n.  
Catamarca, Dpto. Tinogasta, Cortaderas, Las Peñas et al. 234  
T. geometricus (A.Cast.) Backeb.  
Cultivado, García s.n.  
T. halophilus (Speg.) Backeb.  
San Juan, Dpto. Valle Fértil, Sierra Pie de Palo, Las Peñas 572  
Salta, Dpto. Cafayate, N of Cafayate, Las Peñas 577  
Jujuy, Dpto. Humahuaca, Iturbe, Las Peñas 661  
Catamarca, Dpto. Capayán, El Médano, Las Peñas 716  
San Juan, Dpto. Angaco, Villicúm, Las Peñas 654  
La Rioja, Dpto. Chilecito, O de Sañogasta, Las Peñas 659  
Salta, Dpto. San Carlos, Amblayo, Las Peñas 579  
Cultivado, Kiesling 578  
T. molinensis (Speg.) Backeb.  
T. nigrispinus (K.Schum.) Backeb.  
T. paediophilus (A.Cast.) F.Ritter  
T. recurvatus (Gilmer & Thomas) Hunt & Ritz  
T. verschaffeltii (F.A.C.Weber) Hunt & Ritz  
T. weberi var. deminutus Rausch  
T. weberi (Speg.) Backeb. var. weberi  
Catamarca, Dpto. Cafayate, RN 68, Moreno 90  
Brasiliopuntia schulzii (A. Cast. & Lelong) Backeb. Corrientes, Dpto. Corrientes, Perichón, Las Peñas 193  
Opuntia quimilo K. Schum.  
La Rioja, Dpto. Chamical, Chamical, Las Peñas et al. 539  
Misiones, Dpto. Oberá, Guaraní, Barboza et al. 1036  
Mendoza, Dpto. Lujan de Cuyo, Potrerillos, Kiesling s.n.  
Pereskia aculeata Mill.  
Pterocactus tuberosus (Pfeiff.) Britton & Rose  
la relación entre el número cromosómico (2n), y criterio de máxima verosimilitud (modelo Mk1,  
las variables morfo-anatómicas. Los especímenes en el que todos los cambios son igualmente  
analizados son los mismos que se estudiaron en probables) mediante Mesquite (Maddison  
el trabajo de Las Peñas et al. (2019), por lo que & Maddison, 2018), usando como datos de  
se usaron los datos citogenéticos obtenidos allí entrada el consenso de mayoría obtenido por  
para las comparaciones estadísticas. Los análisis Las Peñas et al. (2019). Se codificaron los  
estadísticos se realizaron utilizando el software caracteres morfo-anatómicos cuantitativos:  
INFOSTAT (Di Rienzo et al., 2017).  
longitud de los estomas (µm) y frecuencia  
de células epidérmicas propiamente dichas  
(número/mm ); además del carácter cualitativo:  
2
Mapeos de caracteres morfo-anatómicos  
Los estados de caracteres morfo- anatómicos presencia/ausencia de drusas (Tabla 2). Los  
fueron reconstruidos para los ancestros según el análisis bayesianos se realizaron con cuatro  
12  
Ivana Di Dio et al. - Morfo-anatomía en Tephrocactus y su correlación con niveles de ploidía  
Tabla 2. Variables morfo-anatómicas cuantitativas de la epidermis de taxones de Tephrocactus y  
grupos externos. Media ± error estándar para frecuencia estomática, frecuencia de células epidérmicas  
propiamente dichas, índice estomático (frecuencia estomática / frecuencia estomática + frecuencia de  
células epidérmicas propiamente dichas X 100) y longitud de los estomas. Las letras diferentes indican  
diferencias significativas (p<0,05) entre los taxones del género. Drusas (0= ausencia; 1 = presencia), 2n=  
números cromosómicos obtenidos de Las Peñas et al., 2019. * especies no incluida en los análisis morfo-  
anatómicos. Al final de la tabla, en gris oscuro, se señalan las especies estudiadas como grupo externo.  
Frec. de cél.  
epidérmicas prop.  
dichas (n°/mm )  
Frec. estomática  
Índice  
estomático  
Long. estomas  
Drusas 2n  
(µm)  
Taxones  
2
(n°/mm )  
2
cde  
a
def  
ab  
ab  
Tephrocactus alexanderi  
T. aoracanthus  
51,75 ± 6,49  
2618,18 ± 77,54  
1,96 ± 0,28  
25,36 ± 0,50  
1
1
22  
a
bcde  
bcd  
e
26,57 ± 2,62  
876,92 ± 12,23  
2,95 ± 0,32  
54,38 ± 1,73  
242  
T. articulatus var.  
articulatus  
cd  
ab  
bcd  
c
48,95 ± 4,32  
1821,91 ± 68,11  
2,58 ± 0,16  
34,87 ± 0,40  
1
1
1
88  
88  
77  
T. articulatus var.  
oligacanthus  
a
bc  
d
29,37 ± 2,62  
1286,71 ± 16,40  
2,24 ± 0,21  
50,00 ± 1,17  
T. articulatus var.  
strobiliforme  
cde  
bcd  
abc  
cde  
cde  
c
47,55 ± 5,14  
1525,87 ± 15,22  
3,02 ± 0,32  
3,03 ± 0,20  
33,76 ± 0,57  
ab  
ab  
T. bonniae  
44,76 ± 2,80  
1433,57 ± 19,66  
25,53 ± 0,96  
0
1
44  
22  
T. geometricus  
T. halophilus  
*
*
*
*
de  
a
ef  
bc  
a
ab  
72,73 ± 4,74  
2953,85 ± 63,73  
2,41 ± 0,17  
26,87 ± 0,82  
1
1
1
1
1
1
1
22  
44  
bcde  
ab  
T. molinensis  
22,38 ± 1,40  
41,96 ± 2,21  
30,77 ± 1,71  
86,71 ± 4,74  
36,36 ± 2,62  
41,96 ± 2,21  
34,27 ± 3,68  
1970,63 ± 42,73  
1,12 ± 0,06  
2,74 ± 0,16  
3,60 ± 0,20  
3,81 ± 0,16  
2,29 ± 0,17  
1,05 ± 0,05  
1,15 ± 0,12  
28,88 ± 0,80  
bcd  
ab  
e
ab  
bcd  
de  
e
b
T. nigrispinus  
1492,31 ± 19,73  
29,51 ± 0,92  
44  
a
d
T. paediophilus  
T. recurvatus  
823,78 ± 14,06  
48,36 ± 1,19  
319  
44  
cdef  
ab  
2181,82 ± 36,47  
27,29 ± 1,10  
abc  
bcd  
bc  
abc  
bc  
a
ab  
T. vershaffeltii  
1553,85 ± 21,37  
25,80 ± 0,80  
22  
f
a
T. weberi var. deminutus  
T. weberi var. weberi  
3959,44 ± 23,76  
24,78 ± 0,89  
22  
ef  
a
ab  
2976,22 ± 110,37  
26,37 ± 0,44  
1
1
1
1
0
44  
22  
22  
22  
44  
Brasiliopuntia schulzii  
Opuntia quimilo  
18,18*  
36,36*  
15,38*  
33,56*  
1408,39*  
1650,35*  
2727,27*  
752,45*  
1,28*  
2,16*  
0,55*  
4,26*  
30,24*  
37,98*  
27,48*  
31,91*  
Pereskia aculeata  
Pterocactus tuberosus  
cadenas independientes de Markov acoplada a reSultadoS  
Metrópolis Monte Carlo (MCMC), estos fueron  
implementados para analizar estados discretos Características morfo-anatómicas de la epidermis  
y continuos respectivamente. En la Tabla 2, y tejidos subyacentes  
se encuentran las especies de Tephrocactus y Cortes transversales: Se observó que la superficie  
también las especies analizadas para enraizar de los tallos de Tephrocactus está cubierta por una  
los árboles y poder recostruir los estados epidermis de grosor variable, siendo particularmente  
ancestrales para cada uno de los caracteres gruesa en T. paediophilus y T. aoracanthus,  
morfo-anatómicos.  
mientras que en T. weberi y T. verschaffeltii es muy  
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delgada. En estos cortes fue posible distinguir los Cortes paradermales de tallo: En estos se  
siguientes estratos: una cutícula delgada con una observó la epidermis en vista superficial (Figs.  
fina capa de cera epicuticular, por debajo, una a 3-4). Las células de los complejos estomáticos  
varias capas de células epidérmicas propiamente de todas las especies se distribuyeron  
dichas isodiamétricas, interrumpidas regularmente aleatoriamente. El complejo estuvo formado  
por estomas que se ubican en depresiones (Fig. por las células oclusivas con forma de riñón  
1
). De esta forma, los mismos quedan apenas y las células acompañantes o subsidiarias.  
por debajo del nivel de la epidermis como se En la mayoría de los casos se encontraron  
observó en T. alexanderi (Fig. 1C, epidermis dos pares de estas células acompañantes (dos  
uniestratificada), o profundamente hundidos como células a cada lado de las oclusivas), excepto  
en T. geometricus (Fig. 1D). Este último, mostró en T. halophilus, que mostró tres pares de  
una epidermis pluriestratificada, con tres a cuatro células subsidiarias (tres células a cada lado  
capas de células, que al verse interrumpida por de las oclusivas, Fig. 3D). Anatómicamente,  
profundas depresiones complicó su análisis en el género presentó estomas paralelocíticos,  
vista superficial con el método usado en este característicos de la familia. Las células  
trabajo. Por su parte, T. articulatus (Fig. 1A) y epidérmicas propiamente dichas tendieron a  
T. paediophilus (Fig. 1B), presentaron un estado ser isodiamétricas, con las paredes anticlinales  
intermedio, con una epidermis biestratificada y los casi rectas en la mayoría de los casos. Sólo  
estomas se encuentran hundidos pero son parte de T. verschaffeltii (Fig. 3C) y T. nigrispinus  
la epidermis. Por último, se observó una hipodermis (Fig. 3G) presentaron células con las paredes  
pluriestratificada, de naturaleza colenquimatosa. anticlinales más o menos onduladas.  
En la mayoría de los casos, la misma triplicó o  
cuadruplicó el grosor de la epidermis, excepto Variables morfo-anatómicas cuantitativas  
en T geometricus, que presentó ambas capas de  
En la Tabla 2 se sintetizan, para los  
aproximadamente el mismo grosor. En todos taxones estudiados, los valores de frecuencia  
los casos, la hipodermis se vio interrumpida por estomática, frecuencia de células epidérmicas  
cámaras subestomáticas, que la atraviesan en toda propiamente dichas, índice estomático  
su extensión, llegando hasta el clorénquima (Fig. y longitud de los estomas. Se encontraron  
1
).  
diferencias significativas (p ˂ 0,0001) en la  
Además, en la hipodermis se encontraron frecuencia estomática entre los diferentes  
cristales tipo drusas (Fig. 2). Estas se encontraron taxones. La misma varió desde 22 estomas/  
2
2
inmediatamente por debajo de la epidermis y no mm en T. molinensis hasta 87 estomas/mm en  
se desprendieron de la misma durante el proceso T. recurvatus. Por otra parte, la frecuencia de  
de raspado. La forma, cantidad y disposición células epidérmicas propiamente dichas, que es  
fueron variables, en la mayoría de los casos se una medida indirecta del tamaño de las mismas,  
2
ubicaron regularmente, excepto en T. articulatus varió desde 820 células/mm en T. paediophilus  
2
var. strobiliforme, donde parecen agruparse bajo y T. aoracanthus, hasta 4000 células/mm en T.  
los estomas (Fig. 2C). Lo opuesto sucedió en T. weberi var. deminutus. El índice estomático,  
paediophilus, donde las drusas se observaron que relaciona las frecuencias estomáticas y la  
de gran tamaño y muy abundantes, cubriendo de células epidérmicas propiamente dichas,  
prácticamente toda la superficie, excepto bajo los tomó valores desde uno en T. weberi var.  
estomas (Fig. 2F). También fueron muy abundantes deminutus, T. molinensis y T. weberi var.  
en T. articulatus var. articulatus (Fig. 2B) y en T. weberi, hasta cuatro en T. recurvatus. Por  
nigrispinus (Fig. 2E), en cambio fueron pocas en T. último, la longitud de los estomas mostró  
verschaffeltii y se encontraron dispersas de manera también gran variabilidad, con valores que van  
aleatoria (Fig. 2D). Por último, en T. weberi var. desde 25,36 µm en T. alexanderi hasta 54,38  
weberi, se observó una gran cantidad de drusas µm en T. aoracanthus. Las cuatro variables  
más pequeñas, dispersas al azar (Fig. 2A). La única morfo-anatómicas cuantitativas medidas  
especie en la que no se observaron estos cristales mostraron diferencias significativas (p<0,05)  
fue T. bonniae.  
entre los taxones analizados (Tabla 2).  
14  
Ivana Di Dio et al. - Morfo-anatomía en Tephrocactus y su correlación con niveles de ploidía  
Fig. 1. Epidermis y tejidos subyacentes de Tephrocactus en corte transversal. A: T. articulatus. B: T.  
paediophilus. C: T. alexanderi. D: T. geometricus. Abreviaturas: ep: epidermis, hip: hipodermis, es: estoma,  
cse: cámara subestomática, dr: drusas, cl: clorénquima. Escala = 100 µm. Todas las fotos a la misma escala.  
Relación entre las variables morfo-anatómicas y individuos con mayor número 2n de cromosomas  
los niveles de ploidía  
presentaron las frecuencias de células más bajas, o  
Las variables morfo-anatómicas se relacionaron lo que es lo mismo, células más grandes (Fig. 5). Por  
con el número cromosómico (2n) para todos los otra parte, la longitud de los estomas y el número  
taxones de Tephrocactus analizados mediante cromosómico se relacionaron significativamente  
regresiones lineales simples. La frecuencia de y de manera positiva, lo que implica que los  
células epidérmicas propiamente dichas y el número individuos con mayor cantidad de cromosomas  
cromosómico se relacionaron significativamente tienen los estomas más grandes (Fig. 5). Las otras  
y de manera negativa. Esto significa que los variables morfo-anatómicas (frecuencia estomática  
15  
Bol. Soc. Argent. Bot. 57 (1) 2022  
Fig. 2. Drusas en Tephrocactus. A: T. weberi var. diminutus. B: T. articulatus var. articulatus. C: T. articulatus  
var. strobiliforme. D: T. verschaffeltii. E: T. nigrispinus. F: T. paediophilus. Escala = 50 µm. Todas las fotos a  
la misma escala.  
Fig. 3. Epidermis de Tephrocactus en vista superficial (con DIC). A: T. weberi var. weberi. B: T. weberi  
var. deminutus. C: T. verschaffeltii. D: T. halophilus. E: T. bonniae. F: T. recurvatus. G: T. nigrispinus. H: T.  
molinensis. I: T. aoracanthus. Escala = 50 µm. Todas las fotos a la misma escala.  
16  
Ivana Di Dio et al. - Morfo-anatomía en Tephrocactus y su correlación con niveles de ploidía  
Fig. 4. Epidermis de Tephrocactus en vista superficial. A: T. alexanderi. B: T. articulatus var. strobiliforme. C:  
T. articulatus var. articulatus. D: T. paediophilus. Escala = 50 µm. Todas las fotos a la misma escala.  
Fig. 5. Regresiones entre las variables morfo-anatómicas y los niveles de ploidía de Tephrocactus. A:  
Relación entre la frecuencia de células epidérmicas propiamente dichas y el número cromosómico 2n (N =  
2
8
5; R = 0,42; p ˂ 0,0001). B: Relación entre la longitud de los estomas y el número cromosómico 2n (N =  
2
1
70; R = 0,66; p ˂ 0,0001).  
17  
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Fig. 6. Reconstrucción del estado ancestral para la longitud de los estomas en un árbol consenso del  
género Tephrocactus. Los colores indican diferentes estados del carácter.  
e índice estomático) no mostraron relaciones con mayores niveles de ploidía. El clado basal A de  
estadísticamente significativas con el nivel de Tephrocactus (T. verschaffeltii, T. nigrispinus, T.  
ploidía.  
bonniae, T. recurvatus y T. molinensis) agrupó a  
las especies con longitudes estomáticas menores.  
Estas presentaron valores similares al ancestro  
Mapeo de los caracteres morfo-anatómicos  
Se mapearon cuatro caracteres morfo- del género (24,78 a 27,74 µm). La reconstrucción  
anatómicos (longitud de los estomas, frecuencia de para el estado ancestral de la frecuencia de células  
células epidérmicas propiamente dichas, frecuencia epidérmicas propiamente dichas (Fig. 7) mostró  
2
estomática y presencia de drusas) en la filogenia valores intermedios de células por mm , entre  
del género obtenida por Las Peñas et al. (2019). La 2035,95 y 2997,34. T. weberi var. diminutus  
longitud estomática (Fig. 6) presentó los valores presentó una autapomorfía para este carácter. Por  
más elevados en el clado C que incluye a los taxones último, con respecto al mapeo de la presencia/  
Fig. 7. Reconstrucción del estado ancestral para la frecuencia de células epidérmicas propiamente dichas  
en un árbol consenso del género Tephrocactus. Los colores indican diferentes estados del carácter.  
18  
Ivana Di Dio et al. - Morfo-anatomía en Tephrocactus y su correlación con niveles de ploidía  
Fig. 8. Reconstrucción del estado ancestral para la presencia/ausencia de drusas en un árbol consenso del  
género Tephrocactus.  
ausencia de drusas en la hipodermis (Fig. 8) se Cactaceae (Nobel, 2002), y todos los ejemplares  
puede observar que el ancestro común al género de Tephrocactus (Opuntioideae) estudiados aquí  
presentaba drusas. Además, se pudo observar una no fueron la excepción. Lo mismo ocurre para la  
homoplasia para este carácter en las especies T. mayoría de especies de Cactoideae estudiadas por  
bonniae y Pterocactus tuberosus, debido a una Loza-Cornejo & Terrazas (2003).  
pérdida secundaria del mismo. A partir de lo antes  
Un tallo de cactus típico generalmente tiene  
expuesto, se puede deducir que el ancestro para el una epidermis uniestratificada (una capa de  
género Tephrocactus habría tenido las siguientes células) con células cuadradas o rectangulares  
características morfo-anatómicas: una longitud en sección transversal (Nobel, 2002). La forma  
estomática pequeña, una frecuencia de células de las células coincide con lo observado en los  
epidérmicas propiamente dichas intermedia y taxones de Tephrocactus analizados. Sin embargo,  
presencia de drusas.  
se encontraron individuos con epidermis formadas  
por dos capas de células, como T. articulatus y T.  
paediophilus (Fig. 1A- B) y otros con epidermis  
pluriestratificadas, como T. geometricus (Fig. 1D).  
Así, el número de capas de células epidérmicas,  
diScuSión y concluSioneS  
Características morfo-anatómicas de la epidermis podría tener valor taxonómico para el género, estas  
y tejidos subyacentes epidermis pluriestratificadas tendrían su origen en  
La cutícula provee una importante interfase para la protodermis, aunque no se han realizado estudios  
las interacciones entre la planta y el ambiente. Junto ontogenéticos. Por otro lado, la presencia de estomas  
a las ceras epicuticulares reduce la transpiración paralelocíticos, ubicados en depresiones de la  
al proporcionar una barrera hidrofóbica y reflejar epidermis, es una característica común en la familia  
la luz solar, al tiempo que reduce la temperatura (Anderson, 2001; Nobel, 2002; Faigón et al., 2011;  
de la planta. Por lo tanto, la supervivencia de la Guerra & Medri, 2015). La aparición de estomas  
misma en ambientes hostiles puede depender ubicados en criptas o depresiones, según Loza-  
de la presencia de la cutícula (Upadhyaya & Cornejo & Terrazas (2003), es bastante frecuente,  
Furness, 1994). La existencia de una cutícula y puede interpretarse como una adaptación  
delgada es una característica común en la familia que reduce la transpiración, ya que implica la  
19  
Bol. Soc. Argent. Bot. 57 (1) 2022  
formación de una cámara supraestomática. La estudiadas aquí, pertenecen a este tipo, llamados  
ocurrencia de hipodermis en especies xerófilas paracíticos o paralelocíticos, lo que parece ser  
suculentas es una característica común (Morris una característica común en Opuntioideae (Faigón  
et al., 1996), y particularmente en Cactaceae está et al., 2011). En cuanto al número de células  
bien representada (Vázquez-Sánchez et al., 2016). acompañantes, se encontró que la mayoría de  
En los ejemplares de Tephrocactus analizados, las especies de Tephrocactus posee dos células  
la misma es pluriestratificada y en la mayoría subsidiarias ubicadas a cada lado de las células  
de los casos triplica o cuadruplica el grosor de oclusivas. Excepto en T. halophilus donde se  
la epidermis. La hipodermis actúa restringiendo observaron tres células acompañantes a cada lado  
la pérdida de agua, permitiendo una absorción de las células oclusivas.  
más eficiente de la radiación fotosintética activa,  
Las paredes anticlinales de las células epidérmicas  
protegiendo el clorénquima de la radiación alfa pueden ser rectas o sinuosas, sin embargo, se  
y beta (Gibson & Nobel, 1986; Kalashnyk et al., desconoce si las paredes sinuosas ofrecen alguna  
2
016) y disminuyendo la temperatura del tallo ventajaselectiva.Lapresenciadeparedesanticlinales  
(
(
Gibson & Nobel, 1986). Según Terrazas & Arias con ondulaciones en Cactaceae podría permitir que  
2002), en Cactaceae, el grosor de la hipodermis las células epidérmicas se expandan y contraigan  
puede variar dentro de la especie de acuerdo con las cuando la planta pierde o absorbe agua (Herrera-  
condiciones en que se encuentra la planta. Martínez et al., 2015). Otros autores postulan que la  
La mayoría de los cactus acumulan cristales diferencia entre las formas rectas y sinuosas podría  
que pueden ser prismáticos, en forma de drusas estar más relacionada con la madurez de la planta,  
y raramente aciculares (Nobel, 2002). La forma, ya que los tejidos jóvenes tienen paredes sinuosas  
el tamaño y la naturaleza química de los mismos (Loza-Cornejo & Terrazas, 2003). Hernández et al.  
(principalmente oxalatos de calcio), presentan en (2007) observaron que las paredes anticlinales de  
Cactaceae una mayor diversidad que en cualquier las células epidérmicas eran sinuosas en la posición  
otra familia de plantas (Gibson & Nobel, 1986). apical de las ramas en Myrtillocactus geometrizans;  
En todos los taxones de Tephrocactus estudiados, y que, en la región media, donde las células eran más  
excepto en T. bonniae, se encontraron abundantes maduras, las paredes anticlinales eran en su mayoría  
drusas en la hipodermis. Éstas son especialmente rectas. Para los análisis realizados en Tephrocactus,  
comunes en la capa exterior de la hipodermis de se tomaron muestras del tercio medio de los tallos,  
todas las especies de Opuntioideae (Gibson & encontrándose en la mayoría de los casos células  
Nobel, 1986), pero también se encuentran presentes epidérmicas con paredes anticlinales rectas. Sólo  
en las Cactoideas norteamericanas estudiadas T. verschaffeltii (Fig. 3C) y T. nigrispinus (Fig. 3G)  
por Loza-Cornejo & Terrazas (2003) y en cactus presentaron células con las paredes más o menos  
epífitos como Lepismium cruciforme (Guerra & onduladas.  
Medri, 2015). Los cristales en general tendrían  
En cuanto a las variables morfo-anatómicas  
funciones como soporte mecánico, evitando el cuantitativas, las xerofitas suculentas tienen  
colapso cuando el tejido pierde la suculencia y menos estomas por unidad de área, y su tamaño  
defensa ante la herbivoría (Cenizo et al., 2013). es significativamente mayor, en comparación  
Además, podrían ayudar a controlar el equilibrio con las xerofitas no suculentas (Fahn & Cutler,  
iónico en la planta, regular la presión osmótica, 1992). Particularmente, los tallos de los cactus  
la absorción y la reflexión de la luz (Soffiatti & suculentos tienen, usualmente, de 15 a 70 estomas  
Angyalossy, 2007; Kalashnyk et al., 2016).  
por milímetro cuadrado, un valor menor que el  
En estudios anatómicos de los estomas de cactus, encontrado en hojas de otras eudicotiledóneas,  
la mayoría de los autores han encontrado que el quienes generalmente poseen más de 100 estomas  
par de células oclusivas se encuentra flanqueado por milímetro cuadrado (Gibson & Nobel, 1986).  
por una o dos (rara vez más) células, llamadas Los ejemplares de Tephrocactus mostraron  
subsidiarias o acompañantes. Estas se encuentran frecuencias estomáticas que van desde poco más  
a cada lado de las células oclusivas y paralelas de 22 estomas por milímetro cuadrado en T.  
a ellas (Gibson & Nobel, 1986). Los complejos molinensis hasta casi 87 estomas por milímetro  
estomáticos de las especies de Tephrocactus cuadrado en T. recurvatus (Fig. 6), valores acordes  
20  
Ivana Di Dio et al. - Morfo-anatomía en Tephrocactus y su correlación con niveles de ploidía  
con los antecedentes. La longitud de los estomas para la clasificación de plantas con diferentes niveles  
varió desde 25,36 µm en T. alexanderi hasta 54,38 de ploidía (Aryavand et al., 2003; Rêgo et al., 2011).  
µm en T. aoracanthus. Estos resultados también Los resultados de este trabajo muestran que hay  
son acordes a los encontrados por otros autores en diferencias en la longitud de las células oclusivas en  
otras cactáceas (Hernández et al., 2007; Faigón diferentes taxones de Tephrocactus relacionadas con  
et al., 2011; Herrera-Martínez et al., 2015). Los su nivel de ploidía, como ha sido observado en otros  
valores de índice estomático, por su parte, también trabajos (Aryavand et al., 2003; Rêgo et al., 2011).  
fueron similares a los encontrados por autores Por último, es importante destacar que este estudio  
como Guerra & Medri (2015) y Herrera-Martínez es el primero en realizar una correlación entre los  
et al. (2015) en la familia. Estos autores reportaron, niveles de ploidía y caracteres morfo-anatómicos  
además, diferencias en la cantidad de estomas e en cactus. Sería interesante poder analizar otros  
índice estomático, de acuerdo a condiciones de géneros de Opuntioideae con el objeto de determinar  
cultivo diferentes o distintos ambientes en que si se mantiene esta relación.  
crecen los cactus estudiados.  
Mapeo de los caracteres morfo-anatómicos  
Relación entre las variables morfo-anatómicas y  
los niveles de ploidía  
En el presente estudio, resultaron informativos  
los mapeos de la longitud de los estomas, la  
La poliploidía junto con la hibridación entre las frecuencia de células epidérmicas propiamente  
especies son unas de las principales causas de dichas, y la presencia de drusas en la hipodermis.  
especiación en Cactaceae (Grant & Grant, 1980; La longitud estomática y la frecuencia de células  
Pinkava, 2002; Las Peñas et al., 2017, 2019). Los epidérmicas propiamente se correlacionó con la  
poliploides se han estudiado por sus diferencias ploidía (ver arriba) y los taxones poliploides se  
morfológicas, fisiológicas y de desarrollo (Madlung, encontraron en el clado C, mientras que el clado A  
2013). Particularmente, la longitud de las células tempranamente diversificado agrupó a las especies  
oclusivas de los estomas se ha usado a menudo con los estomas más pequeños y menor frecuencia  
como marcador morfológico para identificar los de células epidérmicas propiamente (es decir,  
niveles de ploidía en muchas especies de plantas, células de menor tamaño), siendo estos los taxones  
por ejemplo, en Dactylis (Poaceae, Santen & Casler, diploides. Un caso particular es el mostrado por  
1
1
2
986), Bromus inermis (Poaceae, Tan & Dunn, T. weberi var. diminutus (diploide), que presentó  
973) y Acacia mearnsii (Fabaceae, Beck et al., una elevada frecuencia de células epidérmicas  
003). Sin embargo, no se conocen antecedentes propiamente dichas (entre 3959,45 y 4280,14  
2
de comparaciones de este tipo en Cactáceas. En células por mm ). Esto constituye una autapomorfía  
este trabajo se encontró una relación significativa y del clado B, es decir un carácter exclusivo.  
positiva entre el nivel de ploidía de los ejemplares  
Por último, el mapeo de la presencia/ausencia  
de Tephrocactus y el tamaño de sus estomas y de drusas en la hipodermis mostró que el ancestro  
células epidérmicas propiamente dichas. Esto se común al género presentaba drusas, al igual que  
asemeja a los resultados de Melaragno et al. (1993), la mayoría de los miembros actuales, y como se  
quienes reportaron un mayor tamaño de las células ha reportado de forma aislada en varios taxones  
epidérmicas y particularmente de los estomas en de la familia Cactaceae (Mauseth, 2005). Sólo T.  
poliploides de Arabidopsis (Brassicaceae). Cabe bonniae no las presenta, característica que comparte  
recordar que, en el presente estudio, el tamaño con el miembro externo Pterocactus tuberosus.  
de las células epidérmicas propiamente dichas se De este modo, el carácter “ausencia de drusas”  
midió indirectamente, usando como parámetro la representó una homoplasia (o convergencia) para  
2
frecuencia de dichas células (cantidad por mm ). dichas especies. Esto podría estar relacionado con  
Es por ello, que se observó una regresión lineal que ambas especies se comportan como geófitas,  
simple negativa entre dicha frecuencia y el número perdiendo sus tallos durante el invierno o en  
cromosómico. Sin embargo, esta relación fue menos ambientes hostiles. En esos casos, sobreviven de  
significativa que la hallada para la longitud de los manera semisubterránea, a expensas de sus raíces  
estomas.Además, la longitud de las células oclusivas napiformes (Kiesling, 1975 y 1984; Las Peñas et  
de los estomas es un método conveniente y confiable al., 2019).  
21  
Bol. Soc. Argent. Bot. 57 (1) 2022  
El mapeo de los caracteres morfo-anatómicos ANDERSON, E. F. 2001. The cactus family. Portland:  
de la epidermis de los taxones de Tephrocactus,  
Timber Press. Estados Unidos.  
indicaría que el ancestro del grupo tendría estomas ARYAVAND, A., B. EHDAIE, B. TRAN & J. G.  
pequeños, una frecuencia de células epidérmicas  
propiamente dichas intermedia y drusas en su  
hipodermis. Estos datos en conjunto con los  
datos obtenidos por Las Peñas et al., (2019), nos  
WAINES. 2003. Stomatal frequency and size  
differentiate ploidy levels in Aegilops neglecta.  
Genet. Resour. Crop Evol. 50: 175-182.  
https://doi.org/10.1023/A:1022941532372  
permitieron reconstruir la historia evolutiva de los BALDWIN, S. J. & B. C. HUSBAND. 2013. The  
taxones, es decir, que la diversificación del género  
se asocia con tres eventos de poliploidía (Las Peñas  
et al., 2019), lo que podría estar asociado a la  
reproducción vegetativa que permite en las especies  
association between polyploidy and clonal  
reproduction in diploid and tetraploid Chamerion  
angustifolium. Molec. Ecol. 22: 1806-1819.  
https://doi.org/10.1111/mec.12217  
mantener altos niveles de ploidía 2x= 22 hasta 29. BECK, S. L., R. W. DUNLOP & A. FOSSEY. 2003.  
Por otra parte, las características morfo-anatómicas  
de cada taxón estarían asociadas a su nivel de  
ploidía, lo cual permite usar las características  
citogenéticas, morfológicas (Las Peñas et al., 2019)  
Stomatal length and frequency as a measure of  
ploidy level in black wattle, Acacia mearnsii (de  
Wild). Bot. J. Linn. Soc. 141: 177-181.  
https://doi.org/10.1046/j.1095-8339.2003.00132.x  
y morfo-anatómicas como un carácter taxonómico BRAVO HOLLIS, H. & L. SCHEINVAR. 1999. El  
en el grupo.  
interesante mundo de las cactáceas. Fondo de  
Cultura Económica, UNAM. México.  
CENIZO, V. J., M. B. MAZZOLA, B. M. C. MOLÁS &  
A. G. KING. 2013. Características morfológicas y  
anatómicas de las plántulas de Trichocereus candicans  
(Cactaceae). Bol. Soc. Arg. Bot. 48: 453-464.  
contribución de loS autoreS  
Todos los autores diseñaron y realizaron la  
investigación y participaron en la escritura del  
https://doi.org/10.31055/1851.2372.v48.n3-4.7546  
manuscrito. MLLP coleccionó el material de campo D’AMBROGIO DE ARGÜESO, A. 1986. Manual de  
y consultó herbarios.  
Técnicas en Histología Vegetal. Ed. hemisferio sur,  
Argentina.  
DI FULVIO, T. E. 1976. Observaciones en epidermis de  
Notocactus y Wigginsia (Cactaceae). Kurtziana 9:  
agradecimientoS  
6
3-80.  
Los autores agradecemos el financiamiento a la DI RIENZO, J. A., F. CASANOVES, M. G.  
Secretaría de Ciencia y Tecnología, Universidad  
Nacional de Córdoba (SeCyT-UNC), al Fondo  
para la Investigación Científica y Tecnológica  
BALZARINI, L. GONZALEZ, M. TABLADA & C.  
W. ROBLEDO. 2017. InfoStat versión 2017. Grupo  
InfoStat, FCA, Universidad Nacional de Córdoba,  
Argentina.  
(FONCYT)yalConsejoNacionaldeInvestigaciones  
Científicas y Técnicas (CONICET). A la técnica DILCHER, D. L. 1974. Approaches to the identification  
de microscopía del IMBIV Alejandra Trenchi y  
Adriana Pérez que nos ayudaron con la obtención  
of angiosperm leaf remains. Bot. Rev. 40: 1-157.  
https://doi.org/10.1007/BF02860067  
de las imágenes en el microscopio y las técnicas FAHN, A. & D. F. CUTLER. 1992. Xerophytes.  
histológicas.  
Encyclopedia of Plant Anatomy–Gebrüder  
Borntraeger, D-1000 Berlin, Alemania.  
FAIGÓN, A., B. G. GALATI, S. ROSENFELDT &  
R. KIESLING. 2011. Epidermal characters of  
Pterocactus (Opuntioideae, Cactaceae). Haseltonia  
16: 57-66.  
bibliografía  
ALMIRÓN, M. G. & E. MARTÍNEZ CARRETERO.  
2
013. Tephrocactus aoracanthus (Lem.) Lem.  
https://doi.org/10.2985/1070-0048-16.1.57  
GIBSON, A. C. & P. S. NOBEL 1986. The cactus primer.  
Harvard University Press. Estados Unidos. https://  
doi.org/10.4159/harvard.9780674281714  
Reproducción sexual y clonal en un cactus dominante  
del desierto hiperárido argentino. J. Prof. Assoc.  
Cactus Dev. 15: 20-31.  
22  
Ivana Di Dio et al. - Morfo-anatomía en Tephrocactus y su correlación con niveles de ploidía  
GUERRA, A. & C. MEDRI. 2015. Diferenciação  
morfoanatômica de Lepismium cruciforme (Vell.)  
Miq. (Cactaceae) do dossel e do sub-bosque. SaBios-  
Rev. Saúde e Biol. 10: 43-51.  
GRANT, V. & K. A. GRANT. 1980. Clonal microspecies  
ofhybridoriginintheOpuntialindheimerigroup.Bot.  
Gaz.141: 101-106. https://doi.org/10.1086/337129  
HERNÁNDEZ, M., T. TERRAZAS, A. D. ALVARADO  
Cactoideae (Cactaceae). J. Plant Res. 116: 27-35.  
https://doi.org/10.1007/s10265-002-0066-2  
MADDISON, W. P. & D. R. MADDISON. 2018. Mesquite:  
a modular system for evolutionary analysis. Version  
3.51 http://www.mesquiteproject.org.  
MADLUNG, A. 2013. Polyploidy and its effect on  
evolutionary success: old questions revisited with  
new tools. Heredity 110: 99-104.  
&
M. L. CAVAZOS. 2007. Los estomas de  
https://doi.org/10.1038/hdy.2012.79  
Myrtillocactus geometrizans (Mart. Ex. Pfeiff.)  
console (Cactaceae): variación en su área de  
distribución. Rev. Fitotecnia Mex. 30: 235-240.  
MANDUJANO, M., J. GOLUBOV & J. REYES. 2002.  
Lo que usted siempre quiso saber sobre las cactáceas  
y nunca se atrevió a preguntar. Biodiversitas 40: 4-7.  
MAUSETH,J.D.2005.Anatomicalfeatures,otherthanwood,  
in subfamily Opuntioideae (Cactaceae). Haseltonia  
2005: 113-125. https://doi.org/10.2985/1070-  
0048(2005)11[113:AFOTWI]2.0.CO;2  
HERNÁNDEZ‐HERNÁNDEZ,T.,H.M.HERNÁNDEZ,  
J. A. DE‐NOVA, R. PUENTE, L. E. EGUIARTE &  
S. MAGALLÓN. 2011. Phylogenetic relationships  
and evolution of growth form in Cactaceae  
(
9
Caryophyllales, Eudicotyledoneae). Amer. J. Bot.  
8: 44-61. https://doi.org/10.3732/ajb.1000129  
MELARAGNO J. E., B. MEHROTRA & A. W.  
COLEMAN. 1993. Relationship between  
endopolyploidy and cell size in epidermal tissue of  
Arabidopsis. Plant Cell 5: 1661-1668.  
HERRERA-MARTÍNEZ, V., L. RIOS-HERNÁNDEZ,  
C. GARCIDUEÑAS-PIÑA, A. LARA-IBARRA,  
A. ADABACHE-ORTIZ, R. E. SORIA-GUERRA,  
E. PÉREZ-MOLPHE-BALCH & J. F. MORALES-  
DOMÍNGUEZ. 2015. Effect of culture conditions on  
stomatal density and stomatal index in four cactus  
species. Haseltonia 20: 43-51.  
https://doi.org/10.1105/tpc.5.11.1661  
MORRIS, M. W., W. L. STERN & W. S. JUDD. 1996.  
Vegetative anatomy and systematics of subtribe  
Dendrobiinae (Orchidaceae). Bot. J. Linn. Soc.120:  
89-144.  
https://doi.org/10.2985/026.020.0108  
https://doi.org/10.1111/j.1095-8339.1996.tb00483.x  
NOBEL, P. S. 2002. Cacti: biology and uses. Berkeley:  
University of California Press. Estados Unidos.  
PRABHAKAR, M. 2004. Structure, nomenclature and  
classification of stomata. Acta Bot. Sinica 44: 242-  
252.  
HUNT, D., N. TAYLOR & C. GRAHAM. 2006. The new  
cactus lexicon: descriptions and illustrations of the  
cactus family. Milborne Port: David Hunt Books.  
KALASHNYK, H., N. NUZHYNA & M. GAIDARZHY.  
2
016. Anatomical and morphological features of  
seedlings of some Cactoideae Eaton (Cactaceae  
Juss.) species. Acta Agrobot. 69: 1-11.  
https://doi.org/10.5586/aa.1697  
PINKAVA, D. J, M. A. BAKER, B. D. PARFITT & M. W.  
MOHLENBROCK. 1985. Chromosome numbers in  
some cacti of western North America. Syst. Bot. 10:  
471-483. https://doi.org/10.2307/2419140  
KIESLING, R. 1975. Los géneros de Cactaceae de  
Argentina. Bol. Soc. Arg. Bot. 16: 197-227.  
KIESLING, R. 1984. Estudios en Cactaceae deArgentina:  
Maihueniopsis, Tephrocactus y géneros afines  
PINKAVA, D.J. 2002. On the evolution of the continental  
North American Opuntioideae. Pp. 59–98. In:  
HUNT, D. & TAYLOR, N. (eds.), Studies in  
the Opuntioideae (Cactaceae). Succulent Plant  
Research 6. Milborne Port: David Hunt Books.  
RÊGO, M. D., E. R. RÊGO, C. H. BRUCKNER, F. L.  
FINGER & W. C. OTONI. 2011. In vitro induction  
of autotetraploids from diploid yellow passion fruit  
mediated by colchicine and oryzalin. Plant Cell,  
Tissue and Organ Culture (PCTOC) 107: 451-459.  
https://doi.org/10.1007/s11240-011-9995-6  
(Opuntioideae). Darwiniana 25: 171-215.  
LAS PEÑAS, M. L., L. OAKLEY, N. C. MORENO & G.  
BERNARDELLO. 2017.Taxonomicandcytogenetic  
studies in Opuntia ser. Armatae (Cactaceae). Botany  
9
5: 101-120. https://doi.org/10.1139/cjb-2016-0048  
LASPEÑAS,M.L.,R.KIESLING&G.BERNARDELLO.  
019. Phylogenetic reconstruction of the genus  
2
Tephrocactus (Cactaceae) based on molecular,  
morphological, and cytogenetical data. Taxon 68:  
RITZ, C. M., J. REIKER, G. CHARLES, P. HOXEY, D.  
HUNT, M. LOWRY, W. STUPPY & N. TAYLOR.  
2012. Molecular phylogeny and character evolution  
in terete-stemmed Andean opuntias (Cactaceae−  
7
14-730. https://doi.org/10.1002/tax.12092  
LOZA-CORNEJO, S. & T. TERRAZAS 2003. Epidermal  
and hypodermal characteristics in North American  
23  
Bol. Soc. Argent. Bot. 57 (1) 2022  
Opuntioideae). Molec. Phylog. Evol. 65: 668-681.  
https://doi.org/10.1016/j.ympev.2012.07.027  
SANTEN, E. V. & M. D. CASLER 1986. Evaluation of  
indirect ploidy indicators in Dactylis L. subspecies.  
Crop Sci. 26: 848-852. https://doi.org/10.2135/crops  
ci1986.0011183X002600050002x  
SOFFIATTI, P. & V. ANGYALOSSY. 2007. Anatomy of  
BrazilianCereeae(subfamilyCactoideae,Cactaceae):  
Arrojadoa Britton & Rose, Stephanocereus A.  
Berger and Brasilicereus Backeberg. Acta Bot. Bras.  
diameter to ploidy level in Bromus inermis Leyss.  
Crop Sc. 13: 332-334. https://doi.org/10.2135/crops  
ci1973.0011183X001300030014x  
TERRAZAS, T. & S. ARIAS. 2002. Comparative  
stem anatomy in the subfamily Cactoideae. Bot.  
Rev. 68: 444-473. https://doi.org/10.1663/0006-  
8101(2002)068[0444:CSAITS]2.0.CO;2  
UPADHAYAYA, M. K. & N. H. FURNESS. 1994.  
Influence of light intensity and water stress on leaf  
surface characteristics of Cynoglosum officinale,  
Centaurea spp. and Tragopogon spp. Canad. J. Bot.  
72: 1379-1386. https://doi.org/10.1139/b94-169  
VÁZQUEZ-SÁNCHEZ, M., T. TERRAZAS & S.  
ARIAS. 2016. Comparative morphology and  
anatomy of Backebergia militaris (Echinocereeae–  
Cactaceae) cephalium. Plant Syst. Evol. 302: 245-  
256. https://doi.org/10.1007/s00606-015-1256-4  
2
1: 813-822.  
https://doi.org/10.1590/S0102-33062007000400006  
STACE, C. A. 1965. Cuticular studies as an aid to plant  
taxonomy. Bull. Br. Publisher: British Museum 4:  
6
2-63.  
TAN, G. Y. & G. M. DUNN. 1973. Relationship of  
stomatal length and frequency and pollen-grain  
24