reSPueSta fiSiológiCa de lunularia CruCiata (Phylum  
marChantioPhyta) a la PreSenCia del hidroCarburo  
aromátiCo PoliCíCliCo antraCeno  
PhySiologiCal reSPonSe of lunularia CruCiata (Phylum  
marChantioPhyta) to the PreSenCe of anthraCene PolyCyCliC  
aromatiC hydroCarbon  
1
1
2
3
Romina Storb * , Nahuel Spinedi , Elisabet Aranda , Sebastián Fracchia  
1
y José Martin Scervino  
Summary  
Background and aims: Polycyclic aromatic hydrocarbons (PAHs) are ubiquitous,  
persistent, toxic and bioaccumulative pollutants, generated from the incomplete  
combustion of organic matter. In vascular plants, PAHs cause a decrease in biomass,  
alter the phenotype and inhibit photosynthesis. There is currently little information  
about their effect on bryophytes (sensu lato). Within this group, Lunularia cruciata  
1
. Instituto de Investigaciones en  
Biodiversidad y Medioambiente  
INIBIOMA), CONICET-UNCo,  
(
Quintral 1250, San Carlos de  
Bariloche 8400, Río Negro,  
Argentina.  
(phylum Marchantiophyta) can colonize environments with anthropic impact and  
could be used as a bioindicator for potentially toxic constituents. The objective of  
this work was to study the morphological and physiological changes of L. cruciata  
exposed to anthracene, to determine its possible role as an indicator organism.  
M&M:Theplantwasexposedtodifferentconcentrationsofanthraceneandgermination  
percentage of gemma was evaluated, along with growth, bioaccumulation and  
chlorophyll content determined in thallus.  
2
. Departamento de Microbiología,  
Instituto de investigación de agua,  
Universidad de Granada, Ramón  
y Cajal, Bldg. Fray Luis 4, Granada  
1
3
8071, España.  
C e nt ro Re g i o n a l d e  
.
Results & Conclusions: Anthracene did not affect gemma germination, although it  
caused a “rosette” morphology and decreased thallus growth. On the other hand,  
it was observed that L. cruciata accumulated anthracene in cell walls. Anthracene  
did not affect the total chlorophyll content, although the ratio of chlorophylls a and  
b varied, with chlorophyll a decreasing and chlorophyll b increasing. This could  
cause a decrease in photosynthetic yield, leading to reduced plant growth. The  
results demonstrated that this species is tolerant to anthracene and could be used  
as bioindicator of PAHs.  
Investigaciones Científicas  
y
Transferencia Tecnológica, CRILAR-  
CONICET, Entre Ríos y Mendoza,  
Anillaco 5301, La Rioja, Argentina.  
*storbromina@gmail.com  
Citar este artículo  
STORB, R.. N. SPINEDI, E. ARANDA,  
S. FRACCHIA & J. M. SCERVINO.  
Key WordS  
2
021. Respuesta fisiológica  
Antraceno, bioacumulación, bioindicadora, Lunularia cruciata, toxicidad.  
de Lunularia cruciata (phylum  
Marchantiophyta) a la presencia del  
hidrocarburo aromático policíclico  
antraceno. Bol. Soc. Argent. Bot. 56:  
reSumen  
Introducción y objetivos: Los hidrocarburos aromáticos policíclicos (HAPs) son  
contaminantes ubicuos, persistentes, tóxicos y bioacumulables, generados de la  
combustión incompleta de la materia orgánica. En plantas vasculares los HAPs  
causan disminución de la biomasa, alteran el fenotipo e inhiben la fotosíntesis.  
Actualmente hay poca información acerca de su efecto en las briofitas (sensu lato).  
Dentro de este grupo, la especie Lunularia cruciata (phylum Marchantiophyta) puede  
colonizar ambientes con impacto antrópico y es utilizada como bioindicadora de  
metales pesados. El objetivo de este trabajo fue estudiar los cambios morfológicos  
y fisiológicos de L. cruciata expuesta al antraceno, para determinar su posible rol  
como organismo indicador del contaminante.  
479-487.  
DOI: https://doi.  
org/10.31055/1851.2372.v56.  
n4.34219  
M&M: Se expuso a esta especie a diferentes concentraciones de antraceno y se  
evaluó el porcentaje de germinación de las gemas. Además, se determinó en el talo  
la morfología, crecimiento, bioacumulación y contenido de clorofila.  
Resultados & Conclusiones: Se encontró que el antraceno no afectó la germinación  
de gemas, sin embargo, provocó una morfología “arrosetada” y una disminución del  
crecimiento en el talo. Por otra parte, se observó que esta especie es capaz de  
acumular antraceno en la pared celular. El contaminante no afectó el contenido  
total de clorofila, aunque la relación de clorofilas a y b varió, con una disminución de  
la clorofila a y un aumento de la clorofila b. Esto podría causar una disminución del  
rendimiento fotosintético, provocando la reducción del crecimiento de las plantas.  
Los resultados demuestran que esta especie es tolerante al antraceno y podría ser  
bioindicadora de HAPs.  
Recibido: 28 Jul 2021  
Aceptado: 9 Nov 2021  
Publicado impreso: 20 Dic 2021  
Editor: Federico G. O. Mollard  
PalabraS Clave  
ISSN versión impresa 0373-580X  
ISSN versión on-line 1851-2372  
Antraceno, bioacumulación, bioindicadora, Lunularia cruciata, toxicidad.  
479  
Bol. Soc. Argent. Bot. 56 (4) 2021  
introduCCión  
Marchantiophyta) son capaces de colonizar sitios  
con alto impacto antrópico (Alam & Sharma, 2012).  
Los HAPs, son contaminantes orgánicos Una de ellas es Lunularia cruciata (Linn.) Dumort.,  
persistentes (COPs), que se originan en la (familia Lunulariaceae, orden Lunulariales), una  
combustión incompleta de la materia orgánica especie considerada bioindicadora de metales  
causada por acontecimientos naturales (e.g. pesados(Carginaleetal.,2004).Resultafundamental  
actividades volcánicas, incendios forestales) estudiar el efecto de los contaminantes en los  
o actividades antrópicas (e.g. combustión de sistemas biológicos para establecer bioindicadores  
combustibles fósiles, incineración de desechos de toxicidad fiables (Huang et al., 1997). Dado que  
sólidos y derrame de petróleo), afectando la L. cruciata es tolerante a los ambientes disturbados  
salud humana y el medio ambiente (Spagnuolo por actividades antrópicas, es un organismo ideal  
et al., 2016; Jajoo, 2017). La mayoría de los para el estudio in vitro de toxicidad por HAPs. El  
HAPs son volátiles y se adhieren a partículas en objetivo de este trabajo fue estudiar los cambios  
la atmósfera, transportándose y depositándose morfológicos y fisiológicos de L. cruciata expuesta  
a grandes distancias, lo que genera problemas a al antraceno, para evaluar su posible rol como  
escala mundial (Vives et al., 2001). En el ambiente, organismo indicador de este contaminante.Además,  
el antraceno puede encontrarse en concentraciones se estudió si esta especie podría cumplir algún rol  
que varían desde 0,011 µM, en suelos que no se como organismo secuestrador del contaminante  
consideran contaminados, hasta 561 µM en suelos mediante su bioacumulación.  
altamente alterados como el del alquitrán de hulla  
(Nadal et al., 2004; García-Sánchez et al., 2018).  
Las plantas juegan un papel importante en materialeS y métodoS  
el ciclo y destino de los HAPs, debido a que  
tienen la capacidad de absorberlos del ambiente, Material de estudio  
translocarlos, transformarlos y bioacumularlos  
Los ejemplares de L. cruciata se obtuvieron  
(Tao et al., 2004; Gao et al., 2013). Los HAPs en Argentina, Prov. Rio Negro, San Carlos de  
afectan tanto la fisiología como la morfología de Bariloche (41° 08’ 32,0” S, 71° 18’ 36,7” O).  
plantas vasculares produciendo necrosis, clorosis Las plantas fueron identificadas según caracteres  
y disminución de la biomasa, entre otros (Liu et morfológicos siguiendo la bibliografía de Hässel de  
al., 2009; Oguntimehin et al., 2010). Sin embargo, Menéndez (1959).  
es escaso el conocimiento sobre el efecto de  
estos contaminantes en la fisiología de las plantas Cultivos in vitro  
avasculares.  
Para los cultivos in vitro se colectaron gemas  
Las briofitas (sensu lato) son un grupo de de los conceptáculos y se esterilizaron siguiendo  
plantas que incluye tres phyla: Anthocerotophyta el protocolo de Silvani et al. (2012). Luego se  
(
antocerotes), Marchantiophyta (hepáticas) sembraron en placas de Petri de vidrio (90 mm de  
y Bryophyta (musgos, sensu estricto), y están diámetro) con medio de cultivo mínimo (Bécard  
representadas por 14.000 a 15.000 especies a & Fortin, 1988), a pH 6,2˗6,3. Se mantuvieron en  
nivel mundial (Chandra et al., 2017). Dado que el cámara de cultivo con un fotoperiodo de 16/8 h de  
-1  
-2  
gametofito carece de un sistema radicular y vascular, luz y oscuridad (42 μmol s m ). Las condiciones  
reacciona de manera rápida y directa a los cambios de temperatura y humedad fueron 22,1°C y 48,1 %  
ambientales, por lo que la tolerancia a condiciones respectivamente.  
adversas es necesaria para la aclimatación de  
dichos organismos a diferentes ambientes (Bates, Germinación de gemas  
1
992). Con respecto a la contaminación por HAPs,  
El antraceno se agregó al medio de cultivo según  
se ha documentado que algunas especies pueden la metodología de Aranda et al. (2013). Se preparó  
incorporarlos en forma gaseosa y en partículas una solución stock de antraceno en acetona, que se  
sólidas, acumulándose principalmente en la pared dosificó a los medios de cultivo para obtener las  
celular (Keyte et al., 2009; Spagnuolo et al., 2016). concentraciones 100 y 280 µM/l (dos tratamientos)  
Algunas especies de hepáticas (phylum más un tratamiento control que consistió en medio  
480  
R. Storb et al. - Respuesta de Lunularia cruciata al antraceno  
de cultivo mínimo sin antraceno con igual dosis Contenido de clorofila  
de acetona. Se sembraron 100 gemas estériles El contenido de clorofila a y b se analizó  
por tratamiento, en un mínimo de cuatro réplicas según el protocolo de Sims & Gamon (2002).  
Spinedi et al., 2019). A los tres días se cuantificó Se registró el peso fresco de tres talos por  
(
el porcentaje total de germinación para cada tratamiento y se homogenizaron con 1 ml de  
tratamiento, utilizándose la emergencia de rizoides acetona/Tris buffer (80:20 V: V, pH 7,8). Se llevó  
como indicador de germinación (Valió & Schwabe, a volumen final de 3 ml y se centrifugó (2500 rpm,  
1
969).  
10 minutos). Se midieron las longitudes de onda:  
37, 647 y 663 nm, con un espectrofotómetro  
(UV-1800, Shimadzu UV). Los contenidos de  
5
Desarrollo de las plantas  
Las gemas germinadas se pasaron a placas clorofila a y b se calcularon en valores relativos  
de Petri con medio de cultivo en las mismas con respecto al total de clorofila, lo cual nos  
concentraciones antes descritas (seis réplicas por brinda información sobre la variación porcentual  
tratamiento) y los experimentos se repitieron de cada pigmento. Además, se calculó la relación  
tres veces. Transcurridos 60 días se registró la entre los contenidos de clorofilas a y b.  
morfología y el crecimiento mediante superficie  
del talo y biomasa total (Spinedi et al., 2019). Para Análisis de datos  
la medición de la superficie, la planta se fragmentó  
Los datos se analizaron con el programa  
y se escaneó con un escáner (HP Scanjet G2410). STATISTICA. Para comparar los tratamientos  
Las imágenes se analizaron con el programa imageJ se aplicaron las pruebas estadísticas de  
(
https://imagej.nih.gov/ij). Para la medición de comparaciones múltiples ANOVA de una vía y se  
la biomasa se secaron las plantas en estufa a 70 contrastaron con el test de Tukey y de Diferencia  
C durante 48 horas, registrándose el peso en una Significativa Mínima (DSM) de Fisher (p <  
°
balanza analítica (OHAUS AP250D).  
0,05). Las imágenes tomadas con el microscopio  
de fluorescencia se analizaron con el programa  
Fiji (ImageJ).  
Bioacumulación de antraceno  
La presencia de antraceno en el interior de  
las plantas se analizó mediante microscopia de reSultadoS  
fluorescencia siguiendo los protocolos descritos  
por Spinedi et al. (2019). En un microscopio de Germinación de gemas  
fluorescencia Olympus Bx51 (Olympus Optical  
Con respecto al porcentaje de germinación  
Co., Tokio, Japón), se irradiaron las plantas con de las gemas de L. cruciata no se encontraron  
longitudes de onda de 330 y 375 nm, midiéndose diferencias significativas entre las distintas  
la emisión a 420 nm. Las imágenes obtenidas se concentraciones de antraceno y el control (p >  
analizaron con el programa ImageJ (https://imagej. 0,05) (Fig.1). Por otra parte, el comportamiento  
net/Fiji) obteniéndose la intensidad de fluorescencia entre el porcentaje de germinación y el posterior  
(en unidades arbitrarias UA) en 20 paredes celulares desarrollo de las plantas (Fig. 2) fue diferente  
por tratamiento. La concentración de antraceno en entre las distintas concentraciones de antraceno.  
las plantas se analizó por cromatografía líquida de  
alta resolución (HPLC, Agilent 1100) siguiendo Desarrollo de las plantas  
los protocolos descritos por Aranda et al. (2013).  
Se observó que las plantas expuestas al  
Las separaciones de los analitos se llevaron a antraceno presentaron morfología de apariencia  
cabo en una columna de fase reversa Sinergy “arrosetada”. Por otra parte, en ausencia del  
Fusión RP 80A C18 (4 μm, 3,9 x 150 mm), usando contaminante el crecimiento fue dicotómico y  
acetonitrilo y un buffer de fosfatos como fases aplanado sobre el sustrato (Fig. 2A). Con respecto  
móviles y se midió en una longitud de onda entre al crecimiento, se encontró una disminución de  
2
10 a 280 nm con un detector de diodos de array. la superficie total del talo en los tratamientos  
-1  
Los resultados se expresaron en μmoles mg y se con antraceno con respecto a las plantas control,  
calculó el porcentaje de absorción de antraceno en siendo las diferencias significativas (p < 0,05)  
los diferentes tratamientos.  
(Fig. 2B). Además, la biomasa de las plantas  
481  
Bol. Soc. Argent. Bot. 56 (4) 2021  
disminuyó progresivamente al incrementarse  
la concentración de antraceno, siendo las  
diferencias significativas entre los distintos  
tratamientos (p < 0,05) (Fig. 2C).  
Bioacumulación de antraceno  
Las plantas desarrolladas en presencia de  
antraceno presentaron un aumento significativo  
de la intensidad de fluorescencia entre 450-  
4
95 nm (34682 ± 2441 y 40731 ± 2945 UA  
respectivamente) siendo significativamente  
diferentes al control (28448 ± 2072 U.A; p  
<
0,05) (Fig. 3). Por otra parte, el porcentaje  
de absorción de antraceno por las plantas  
fue diferente entre los distintos tratamientos.  
El mayor porcentaje promedio de absorción  
correspondió a las plantas sometidas a 100  
μM de antraceno (24,2 %), mientras que las  
Fig. 1. Porcentaje de germinación de gemas de L.  
cruciata en los distintos tratamientos. Las barras  
indican media ± ES (n= 100; ANOVA de una vía,  
prueba de Tukey post-hoc, p > 0,05).  
Fig. 2. Cultivo in vitro de L. cruciata, de izquierda a derecha: control, 100 y 280 μM (A). Se observó una  
morfología de apariencia “arrosetada” en las plantas expuestas al contaminante. Escala= 1 cm. Superficie  
(
±
B) y biomasa (C) total de L. cruciata desarrollada en los distintos tratamientos. Las barras indican la media  
ES. Letras diferentes indican diferencias significativas (n= 3; ANOVA de una vía, prueba de Tukey post-  
hoc, p < 0,05).  
482  
R. Storb et al. - Respuesta de Lunularia cruciata al antraceno  
plantas desarrolladas en 280 μM presentaron un tratamientos 100 μM (66,9 ± 0,8 %) y 280 μM  
porcentaje de 9,4 %.  
antraceno (67,7 ± 0,5 %) (p < 0,05; Fig. 4B). Por  
otro lado, las plantas desarrolladas en presencia  
de antraceno presentaron un mayor porcentaje de  
Contenido de clorofila  
Se encontró que el contenido total de clorofila clorofila b que el control, siendo los valores para  
(mg/g) no difirió entre las plantas control y aquellas 100 μM = 33 ± 0,8 %; 280 μM = 32 ± 0,5 %; control  
desarrolladas en las diferentes concentraciones = 29,8 ± 0,8 % (p < 0,05) (Fig. 4C). Por último, la  
de antraceno (p > 0,05) (Fig. 4A). Sin embargo, relación de clorofila a y b disminuyó en las plantas  
las plantas control presentaron mayor porcentaje expuestas al antraceno con respecto al control (p <  
de clorofila a (70,1 ± 0,8 %) con respecto a los 0,05) (Fig. 4D).  
Fig. 3. Imágenes de microscopía de fluorescencia de plantas de L. cruciata desarrolladas en los tratamientos  
control (A), 100 μM (B) y 280 μM (C). Las flechas indican la pared celular (pc), observándose la mayor intensidad  
de fluorescencia azul en los tratamientos con antraceno. Escala= 20 µm. Intensidad de fluorescencia azul (UA) en  
paredes celulares correspondiente a los tratamientos control, 100 y 280 µM de antraceno (D). Las barras indican  
la media ± ES. Las letras diferentes indican diferencias significativas entre los tratamientos (n= 3; ANOVA de una  
vía, prueba de Tukey post hoc, p < 0,05).  
483  
Bol. Soc. Argent. Bot. 56 (4) 2021  
diSCuSión y ConCluSioneS  
Las plantas de L. cruciata fueron capaces de  
sobrevivir y desarrollarse en las diferentes  
En este trabajo se estudiaron los cambios concentraciones de antraceno. Se ha documentado  
morfológicos y fisiológicos de L. cruciata en que esta especie es tolerante a la contaminación por  
respuesta a la presencia de antraceno, para metales pesados (Carginale et al., 2004; Alam &  
determinar su rol como organismo indicador de Sharma, 2012). Aunque L. cruciata demostró ser  
contaminación por HAPs. Dado que la principal resistente a la contaminación por antraceno, presentó  
forma de dispersión de L. cruciata es mediante una disminución del crecimiento y una morfología de  
la producción de gemas, la germinación de los apariencia “arrosetada”, muy diferente a su desarrollo  
mismos se utilizó para evaluar el efecto de la natural. Resultados similares se han encontrado en  
contaminación por antraceno. Se encontró que este M. polymorpha, cuyo crecimiento y morfología se  
contaminante no afecta el proceso de germinación, vieron alteradas en presencia de antraceno (Spinedi et  
por lo tanto, no tendría un efecto tóxico sobre las al., 2019). En plantas vasculares, el antraceno causa  
gemas. También, Spinedi et al. (2019) demostraron disminución de biomasa, junto con alteraciones en el  
que el antraceno no afecta la germinación de las crecimiento y el fenotipo (Wieczorek & Wieczorek,  
gemas de Marchantia polymorpha. Por lo tanto, 2007; Jajoo et al., 2014). Las alteraciones en la  
para la especie de estudio, la germinación de gemas fisiología y morfología en respuesta a la contaminación  
no sería un indicador factible para medir estrés por ambiental son útiles para establecer organismos  
toxicidad mediados por HAPs.  
bioindicadores (Garrec & Van Haluwyn, 2002). Por lo  
484  
R. Storb et al. - Respuesta de Lunularia cruciata al antraceno  
tanto, el cambio en la morfología y la disminución del deteriorando los fotosistemas (PSII y PSI) (Mallakin  
crecimiento de L. cruciata en presencia de antraceno et al., 2002; Aksmann & Tukaj, 2004). En trabajos  
sitúa a esta especie como un promisorio bioindicador recientes, se ha encontrado que el antraceno afecta  
de contaminación por HAPs.  
principalmente al PSI dado el bloqueo del transporte de  
Se ha demostrado que varias especies de briofitas electrones provenientes del PSII (Huang et al., 1997;  
pueden absorber HAPs en forma gaseosa y en Jajoo, 2017). Dado que la clorofila a es el pigmento  
partículas sólidas, acumulándose principalmente más abundante en el PSI (Taiz & Zeiger, 2006), su  
en la pared celular (Keyte et al., 2009; Spagnuolo disminución en L. cruciata estaría indicando que el  
et al., 2016). En este trabajo, las plantas expuestas antraceno podría estar afectando principalmente al  
al antraceno presentaron mayor fluorescencia azul PSI.Además, dado que la clorofila b es más abundante  
en las paredes celulares, indicando la localización en el PSII, su aumento en plantas de L. cruciata  
de este contaminante en dicha estructura. Dada la expuestas al antraceno indicaría que el PSII no estaría  
naturaleza hidrofóbica del antraceno, se asocia a varios siendo afectado por el contaminante. Por lo tanto, el  
componentes de la pared celular, tales como pectinas, cambio en el contenido de pigmentos fotosintéticos  
lignina, hemicelulosa y celulosa (Harms, 1996). Se podría inducir cambios en el proceso de la fotosíntesis,  
ha documentado que el transporte de nutrientes y afectando al crecimiento y la producción de biomasa  
contaminantes es apoplásico en las briofitas (Giordano en las plantas (Jajoo, 2017).  
et al., 1989; Carginale et al., 2004), esto explicaría  
En conclusión, el antraceno no afectó  
por qué el antraceno quedó retenido entre las paredes estadísticamente la germinación de gemas de L.  
celulares. Por otra parte, se registró que L. cruciata cruciata, por lo que dicho parámetro no sería un  
satura su capacidad de acumulación de antraceno a buen indicador de estrés por toxicidad causada por  
concentraciones iguales o mayores a 100 μM. Si bien el HAP. Sin embargo, el cambio en la morfología  
en plantas vasculares, la tasa de absorción de HAPs junto con la disminución del crecimiento en plantas  
del suelo está correlacionada con la concentración expuestas al antraceno, podrían ser parámetros útiles  
del contaminante (Abdel-Shafy & Mansour, 2016), como bioindicadores. Por otro lado, esta especie fue  
los resultados demuestran una rápida saturación de capaz de absorber y bioacumular el contaminante  
bioacumulación de antraceno a concentraciones por principalmente en la pared celular. Aunque L. cruciata  
encima de 100 μM. El hecho de que L. cruciata haya podría ser útil como organismo secuestrador del  
bioacumulado antraceno es un claro indicio de que contaminante, su capacidad de acumulación saturó a  
esta planta disipó el HAP del medio.  
concentraciones iguales o mayores a 100 μM. Por otra  
Mediante el estudio del contenido de clorofila y parte, el contenido total de clorofila no se vio afectado  
la relación clorofila a/b se puede medir la actividad estadísticamente en plantas expuestas al antraceno, sin  
fotosintética en plantas expuestas a HAPs (Marwood embargo, se registró una disminución del contenido  
et al., 2001). Aunque el contenido total de clorofila no relativo de clorofila a y un aumento de la clorofila b.  
difirió estadísticamente en las plantas de L. cruciata Esto podría indicar que el antraceno estaría afectando  
desarrolladas en presencia y ausencia de antraceno, el proceso de fotosíntesis, causando una disminución  
el contenido relativo de clorofila a disminuyó en del crecimiento en las plantas.  
presencia del contaminante. Se ha documentado  
en plantas vasculares expuestas al antraceno una  
disminución del contenido de clorofila (Huang et al., ContribuCión de loS autoreS  
1997; Jajoo et al., 2014). Esto se puede deber a la  
interacción de los HAPs con la molécula del pigmento  
o por la inhibición de su síntesis (Kummerová et al., análisis de datos. AE llevo a cabo el análisis de  
006; Oguntimehin et al., 2010). Ciertas especies de antraceno mediante HPLC. SF se encargó del  
SR y SN realizaron los experimentos y los  
2
briofitas expuestas a hidrocarburos presentaron una aislamiento in vitro de L. cruciata. SJM realizó  
disminución del contenido de pigmentos fotosintéticos el diseño experimental del manuscrito, estuvo a  
y de la eficiencia de la fotosíntesis (Nydahl et al., cargo de la dirección y planificación general, así  
2015). El antraceno, al ser un compuesto hidrofóbico como también concibió la idea original del estudio.  
puede incorporarse en las membranas de los tilacoides Todos los autores participaron en la escritura del  
y generar un disturbio en el transporte de electrones manuscrito.  
485  
Bol. Soc. Argent. Bot. 56 (4) 2021  
agradeCimientoS  
CHANDRA, S., D. CHANDRA, A. BARH, R.K.  
PANDEYꢀ I.P. SHARMA. 2017. Bryophytes: Hoard  
of remedies, an ethno-medicinal review. Journal of  
Traditional and Complementary Medicine 7: 94-98.  
https://doi.org/10.1016/j.jtcme.2016.01.007  
Este trabajo fue posible gracias al financiamiento  
de la Agencia Nacional de Promoción Científica y  
Tecnológica (PICT 2019-00073) y de la Universidad  
Nacional del Comahue (PIN I-04 / B216), los cuales GAO, Y., Y. ZHANG, J. LIU ꢀ H. KONG. 2013.  
fueron obtenidos por SJM. La colaboración de la  
Dra. Aranda para la obtención de datos a través del  
contrato Ramón y Cajal (RYC-2013-12481) del  
Ministerio de Economía y Competitividad y fondos  
FEDER.  
Metabolism and subcellular distribution of  
anthracene in tall fescue (Festuca arundinacea  
Schreb.). Plant and soil 365: 171-182.  
https://doi.org/10.1007/s11104-012-1386-1  
GARCÍA-SÁNCHEZ, M., Z. KOŠNÁŘ, F. MERCL, E.  
ARANDAꢀP.TLUSTOŠ.2018.Acomparativestudy  
to evaluate natural attenuation, mycoaugmentation,  
phytoremediation, and microbial-assisted  
phytoremediation strategies for the bioremediation  
of an aged PAH-polluted soil. Ecotoxicol. Environ.  
Saf. 147: 165-174.  
GARREC, J. P. & C. VAN HALUWYN. 2002.  
Biosurveillance végétale de la qualité de l’ air. In:  
Tec & Doc (eds.), pp. 117. Paris.  
bibliografía  
ABDEL-SHAFY, H. I. & M. S. MANSOUR. 2016. A  
review on Polycyclic Aromatic Hydrocarbons: source,  
environmental impact, effect on human health and  
remediation. Egyptian Journal of Petroleum 25: 107-  
123. https://doi.org/10.1016/j.ejpe.2015.03.011  
AKSMANN,A. ꢀ Z. TUKAJ. 2004. The effect of anthracene  
and phenanthrene on the growth, photosynthesis, and  
SOD activity of the green alga Scenedesmus armatus  
GIORDANO, S., R. CASTALDO COBIANCHI, A.  
BASILE ꢀ V. SPAGNUOLO. 1989. The structure  
and role of hyaline parenchyma in the liverwort  
Lunularia cruciata (L.) Dum. Giornale botanico  
italiano 123: 169-176.  
depends on the PAR irradiance and CO level. Arch.  
2
Environ. Contam. Toxicol. 47: 177-184.  
https://doi.org/10.1007/s00244-004-2297-9  
https://doi.org/10.1080/11263508909430255  
HARMS, H.H. 1996. Bioaccumulation and metabolic  
fate of sewage sludge derived organic xenobiotics in  
plants. Sci. Total Environ. 185: 83-92.  
https://doi.org/10.1016/0048-9697(96)05044-9  
HÄSSEL DE MENÉNDEZ, G. G. 1959. Estudio de  
ALAM, A. ꢀ V. SHARMA. 2012. Seasonal variation  
in accumulation of heavy metals in Lunularia  
cruciata (Linn.) Dum. at Nilgiri hills, Western Ghats.  
International Journal of Biological Science and  
Engineering 3: 91-99.  
ARANDA, E., J. M. SCERVINO, P. GODOY, R. REINA,  
J. A. OCAMPO, R. M. WITTICH ꢀ I. GARCÍA-  
ROMERA. 2013. Roleofarbuscularmycorrhizalfungus  
Rhizophagus custos in the dissipation of PAHs under  
root-organ culture conditions. Environ. Pollut. 181:  
las Anthocerotales y Marchantiales de la  
Argentina(Doctoraldissertation,UniversidaddeBuenos  
Aires. Facultad de Ciencias Exactas y Naturales).  
HUANG, X.D., B.J. MCCONKEY, T.S. BABU ꢀ B.M.  
GREENBERG. 1997. Mechanisms of photoinduced  
toxicity of photomodified anthracene to plants:  
inhibition of photosynthesis in the aquatic higher plant  
Lemna gibba (duckweed). Environ. Toxicol. Chem. 16:  
1707-1715.https://doi.org/10.1002/etc.5620160819  
JAJOO, A., N.R. MEKALA, R.S. TOMAR, M. GRIECO,  
M. TIKKANEN ꢀ E.M. ARO. 2014. Inhibitory effects  
of Polycyclic Aromatic Hydrocarbons (PAHs) on  
photosynthetic performance are not related to their  
aromaticity. J. Photochem. Photobiol. B. Biol. 137:  
151-155.  
182-189. https://doi.org/10.1016/j.envpol.2013.06.034  
BATES, J.W. 1992. Mineral nutrient acquisition and  
retention by bryophytes. J. Bryolog. 17: 223-240.  
https://doi.org/10.1179/jbr.1992.17.2.223  
BÉCARD, G. ꢀ J.A. FORTIN. 1988. Early events of  
vesicular–arbuscular mycorrhiza formation on Ri T‐  
DNA transformed roots. New Phytol. 108: 211-218.  
https://doi.org/10.1111/j.1469-8137.1988.tb03698.x  
CARGINALE, V., S. SORBO, C. CAPASSO, F.  
TRINCHELLA, G. CAFIERO ꢀ A. BASILE.  
2
004. Accumulation, localization, and toxic effects  
https://doi.org/10.1016/j.jphotobiol.2014.03.011  
JAJOO, A. 2017. Effects of environmental pollutants  
Polycyclic Aromatic Hydrocarbons (PAH)  
on photosynthetic processes. Photosynthesis:  
of cadmium in the liverwort Lunularia cruciata.  
Protoplasma. 223: 53-61.  
https://doi.org/10.1007/s00709-003-0028-0  
486  
R. Storb et al. - Respuesta de Lunularia cruciata al antraceno  
Structures, Mechanisms, and Applications. Springer,  
Cham., pp. 249-259.  
affected tomato plants. Chemosphere 78: 877-884.  
https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2009.11.030  
SILVANI, V.A., C. P. ROTHEN, M. A. RODRÍGUEZ,  
A. GODEAS ꢀ S. FRACCHIA. 2012. The  
thalloid liverwort Plagiochasma rupestre supports  
arbuscular mycorrhiza-like symbiosis in vitro. World  
J. Microbiol. Biotechnol. 28: 3393-3397.  
https://doi.org/10.1007/978-3-319-48873-8_11  
KEYTE, I., E. WILD, J. DENT ꢀ K.C. JONES. 2009.  
Investigating the foliar uptake and within-leaf  
migration of phenanthrene by moss (Hypnum  
cupressiforme) using two-photon excitation  
microscopy with autofluorescence. Environ. Sci.  
Technol. 43: 5755-5761.  
https://doi.org/10.1007/s11274-012-1146-7  
SIMS, D.A. ꢀ J.A. GAMON. 2002 Relationships between  
leaf pigment content and spectral reflectance  
across a wide range of species, leaf structures and  
developmental stages. Rem. Sens. Environ. 81: 337-  
354. https://doi.org/10.1016/S0034-4257(02)00010-X  
SPAGNUOLO, V., F. FIGLIOLI, F. DE NICOLA, F.  
CAPOZZI ꢀ S. GIORDANO. 2016. Tracking  
the route of phenanthrene uptake in mosses: an  
experimental trial. Sci. Total Environ. 575: 1066-  
1073.  
https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2016.09.174  
SPINEDI, N., ROJAS, N., STORB, R., CABRERA, J.,  
ARANDA, E., SALIERNO, M., ... ꢀ SCERVINO,  
J. M. 2019. Exploring the response of Marchantia  
polymorpha: Growth, morphology and chlorophyll  
content in the presence of anthracene. Plant Physiol.  
Biochem. 135: 570-574.  
https://doi.org/10.1021/es900305c  
KUMMEROVÁ, M., M. BARTÁK, J. DUBOVÁ, J.  
TRÍSKA, E. ZUBROVÁ ꢀ S. ZEZULKA. 2006.  
Inhibitory effect of fluoranthene on photosynthetic  
processes in lichens detected by chlorophyll  
fluorescence. Ecotoxicol. 15: 121-131.  
https://doi.org/10.1007/s10646-005-0037-1  
LIU, H., D. WEISMAN, Y.B. YE, B. CUI, Y.H. HUAMG,  
A. COLON-CARMONA ꢀ Z.H. WANG. 2009. An  
oxidative stress response to Polycyclyc Aromatic  
Hydrocarbon exposure is rapid and clomplex in  
Arabidopsis thaliana. Plant Sci. 176: 375-382.  
https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2008.12.002  
MALLAKIN, A., T. S. BABU, D. G. DIXON ꢀ  
B. M. GREENBERG. 2002. Sites of toxicity of  
specific photooxidation products of anthracene to  
higher plants: Inhibition of photosynthetic activity  
and electron transport in Lemna gibba L. G‐3  
https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2018.11.001  
TAIZ, L., ꢀ E. ZEIGER. 2006. Plant physiology. 4th.  
Sinauer Associate, Sunderland, Mass., EUA.  
(Duckweed). Environ. Toxicol. 17: 462-471. https://  
doi.org/10.1002/tox.10080  
TAO, S., Y.H. CUI, F. XU, B. G. LI, J. CAO, W.  
LIU, G. SCHMITT, X. J. WANG, W. SHEN, B.  
P. QING ꢀ R. SUN. 2004. Polycyclic Aromatic  
Hydrocarbons (PAHs) in agricultural soil and  
vegetables from Tianjin. Sci. Total Environ. 320:  
11-24.  
MARWOOD, C.A., K.R. SOLOMON ꢀ B. W.  
GREENBERG. 2001. Chlorophyll fluorescence  
as a bioindicator of effects on growth in aquatic  
macrophytes from mixtures of PAHs. Environ.  
Toxicol. Chem. 20: 890-898.  
https://doi.org/10.1002/etc.5620200425  
NADAL, M., M. SCHUHMACHER ꢀ J. L. DOMINGO.  
https://doi.org/10.1016/S0048-9697(03)00453-4  
VALIÓ, I.F.M. ꢀ W. W. SCHWABE. 1969. Growth  
and dormancy in Lunularia cruciata (L.) Dum.:  
IV. Light and temperature control of rhizoid  
formation in gemmae. J. Exp. Bot. 20: 615-628.  
https://doi.org/10.1093/jxb/20.3.615  
VIVES, I., J.O. GRIMALT ꢀ R. GUITART. 2001. Los  
Hidrocarburos Aromáticos Policíclicos y la salud  
humana. Apunt. Cienc. Tecnol. 3: 45-51.  
2
004. Levels of PAHs in soil and vegetation samples  
from Tarragona County, Spain. Environ. Pollut. 132:  
-11. https://doi.org/10.1016/j.envpol.2004.04.003  
1
NYDAHL, A.C., C.K. KING, J. WASLEY, D. F.  
JOLLEY ꢀ S. A. ROBINSON. 2015. Toxicity  
of fuel-contaminated soil to Antartic moss and  
terrestrial algae. Environ. Toxicol. Chem. 34: 2004-  
2
012. https://doi.org/10.1002/etc.3021  
OGUNTIMEHIN, I., F. EISSA ꢀ H. SAKUGAWA.  
010. Negative effects of fluoranthene on the  
WIECZOREK, J.K. ꢀ Z. J. WIECZOREK. 2007.  
Phytotoxicity and accumulation of anthracene  
applied to the foliage and sandy substrate in lettuce  
and radish plants. Ecotoxicol. Environ. Saf. 66: 369-  
377. https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2005.10.002  
2
ecophysiology of tomato plants (Lycopersicon  
esculentum Mill): Fluoranthene mists negatively  
487