biología reProductiva de chuquiraga avellanedae  
(aSteraceae), un arbuSto endémico de la Patagonia  
reProductive biology of chuquiraga avellanedae (aSteraceae), an  
endemic Shrub of Patagonia  
1
2
1,2  
y Fernando J. Martínez  
Facundo T. Zaffaroni * , M. Victoria Campanella  
Summary  
Background and aims: Chuquiraga avellanedae (Asteraceae) is an endemic species  
of the Patagonian steppes and a key component of the ecosystem. Knowing the  
reproductive system and the dependence on pollinating agents is important for  
understanding gene flow and seed production. The objectives were to determine  
whether this species is self-incompatible and ambophilous.  
M&M: A field experiment was carried out and the following treatments were applied:  
cross-pollination, self-pollination, wind pollination, spontaneous pollination and  
control. Pollinating insects were recorded during two seasons.  
Results: Seed production was significantly higher in the cross-pollination treatment  
and the control, differing from self-pollination and wind pollination. There was no  
seed production in the spontaneous pollination treatment. Flowers were frequently  
visited by insects mainly belonging to Hymenoptera and Diptera. There was inter-  
annual variation in the abundance of the major pollinator taxa.  
1
. Facultad de Ciencias Naturales y  
de la Salud, Universidad Nacional  
de la Patagonia San Juan Bosco  
UNPSJB, Puerto Madryn, Chubut,  
Argentina.  
2
. Instituto Patagónico para  
el Estudio de los Ecosistemas  
Continentales, IPEEC-CONICET,  
Puerto Madryn, Chubut, Argentina.  
*facuzaffa@gmail.com  
Citar este artículo  
Conclusions: Chuquiraga avellanedae is considered a self-incompatible species  
and a generalist-pollinated plant visited by many pollinators. This work reveals  
that pollinator insects are crucial for the reproductive success of this shrub. In  
agreement with previous knowledge, these findings indicate that the interaction C.  
avellanedae-insects represents a relevant component for ecosystem processes  
and services at regional scale.  
ZA F FA RO N I, F. T., M. V.  
CAMPANELLA Y F. J. MARTÍNEZ.  
2
021. Biología reproductiva  
de Chuquiraga avellanedae  
Asteraceae), un arbusto endémico  
(
de la Patagonia. Bol. Soc. Argent.  
Bot. 56: 489-496.  
Key wordS  
DOI: https://doi.  
org/10.31055/1851.2372.v56.  
n4.33707  
Ambophily, breeding system, Chuquiraga avellanedae, manual pollination, pollinating  
insects, seed set.  
reSumen  
Introducción y objetivos: Chuquiraga avellanedae (Asteraceae) es una especie  
endémica de la estepa patagónica que representa un componente fundamental de  
los ecosistemas de la región. Conocer el sistema reproductivo, la dependencia a  
los agentes polinizadores y el ensamble de visitantes florales es importante para  
la comprensión de los patrones de flujo génico y la cantidad y la calidad de las  
semillas producidas. Los objetivos de este trabajo fueron determinar el grado de  
autoincompatibilidad de C. avellanedae y evaluar si es una especie ambófila.  
M&M: Mediante cruces controlados se puso a prueba la capacidad de producir  
semillas bajo distintos tratamientos: polinización cruzada, autopolinización forzada,  
polinización por viento, autopolinización espontánea y control. Se realizaron  
observaciones de los insectos polinizadores durante dos temporadas.  
Resultados: La producción de semillas fue significativamente mayor en el tratamiento  
de polinización cruzada y el control, diferenciándose de la autopolinización forzada  
y la polinización por viento. No hubo producción de semillas en el tratamiento  
de autopolinización espontánea. Las flores fueron frecuentemente visitadas por  
especies de Hymenoptera y Diptera. Hubo variación inter-anual en la abundancia  
de los taxones más frecuentes.  
Conclusiones: Chuquiraga avellanedae resultó autoincompatible y con un ensamble  
de polinizadores generalista. Los insectos polinizadores son cruciales para el éxito  
reproductivo de este arbusto. Coincidiendo con otros antecedentes, este trabajo  
indica que la interacción C. avellanedae-insectos representa un componente  
relevante en procesos y servicios ecosistémicos a nivel regional.  
Recibido: 29 Jun 2021  
Aceptado: 13 Sep 2021  
Publicado en línea: 4 Nov 2021  
Publicado impreso: 20 Dic 2021  
Editor: Luz Allende  
PalabraS claveS  
Ambofilia, Chuquiraga avellanedae, insectos polinizadores, sistema reproductivo,  
polinización manual, producción de semillas.  
ISSN versión impresa 0373-580X  
ISSN versión on-line 1851-2372  
489  
Bol. Soc. Argent. Bot. 56 (4) 2021  
introducción  
viento tenga un papel importante en la polinización  
de C. avellanedae. Este fenómeno que presentan  
Estudios que aborden la reproducción de las plantas las especies vegetales polinizadas tanto por los  
ysurelaciónconlosinsectospolinizadorescontribuyen insectos como por el viento se denomina ambofilia  
a un mejor entendimiento del funcionamiento de los (Culley et al., 2002; Rech et al., 2016). Por ello, los  
ecosistemas regionales ya que las interacciones planta- objetivos de este estudio fueron determinar el grado de  
polinizadores son críticas no sólo para el flujo génico autoincompatibilidad de C. avellanedae y evaluar si es  
en la población de plantas (Hall et al., 1996), sino una especie ambófila.  
también para el mantenimiento de la biodiversidad y  
la integridad de los ecosistemas (Aizen & Vázquez,  
2
006; Kearns & Innouye, 1997). Además, esta materialeS y métodoS  
información es básica para el desarrollo de estrategias  
de conservación tanto de la diversidad genética como Área de estudio y especie focal  
taxonómica de una comunidad biológica (Tadey et al.,  
009).  
Chuquiraga avellanedae Lorentz (Asteraceae) entre las Provincias Fitogeográficas del Monte y  
El trabajo se realizó en la proximidad de la ciudad  
2
de Puerto Madryn, sitio ubicado en el ecotono  
es una especie endémica de la estepa patagónica Patagónica (-42,84 S; -65,02 O). En el ecotono  
y representa un componente fundamental en los coexisten comunidades vegetales, donde se destacan  
ecosistemas terrestres de la región. Habita desde el sur la de Larrea divaricada Cav. y Stipa spp., típica del  
de la provincia de Mendoza hasta el norte de Santa Monte Austral y la de C. avellanedae, característica  
Cruz (Ezcurra, 1985). Es dominante en la Provincia de la Provincia Fitogeográfica Patagónica (Bisigato et  
Fitogeográfica Patagónica (Bisigato et al., 2016) y al., 2016). El clima es árido, templado y ventoso. La  
posee la capacidad de modelar el ambiente al fijar temperatura media anual es 13,5 ºC y la precipitación  
el suelo (Feijóo, 2006). Es utilizada como refugio, media anual es 233,8 mm, con alta variación entre  
sitio de nidificación y alimentación de diversos años y sin un patrón claro de estacionalidad (Casalini,  
taxones de artrópodos (Martínez et al., 2021) y posee 2016).  
propiedades de interés medicinal (Forcone, 2004;  
Chuquiraga avellanedae es un arbusto siempre-  
Tapparaci & González, 2009). Apesar de la relevancia verde de 0,5 a 1,5 m de altura de estructura ramosa  
de esta especie arbustiva, se desconocen el grado de y forma hemisférica. Las flores son tubulosas,  
autoincompatibilidad, la dependencia a los agentes amarillas y hermafroditas, se hallan reunidas de 8 a  
polinizadores y la composición del ensamble de 15 en capítulos sésiles. Éstos se disponen de 1 a 3  
visitantes florales.  
en el extremo de los tallos o las axilas de las hojas.  
Considerando que es un arbusto longevo con Las flores son amarillas, con papus pardusco tan  
flores hermafroditas, y que una especie congénere (C. largo como la corola. Es una especie protándrica  
oppositifolia D. Don) es autoincompatible (Muñoz (observación personal) y el polen tiene un diámetro  
&
Arroyo, 2004), se espera que C. avellanedae de 30 µm (Forcone, 2008). Su fruto es un aquenio,  
presente autoincompatibilidad. Además, los caracteres el cual contiene una sola semilla (Correa, 1971). El  
florales de C. avellanedae (i.e. tamaño, color y oferta período de floración se extiende desde Noviembre  
simultánea de flores) sugieren que el traslado del hasta Marzo (Kröpfl et al., 2012).  
polen es realizado por insectos (Tadey et al., 2009;  
Torres & Galetto, 2008). Por otro lado, el período de Tipo de sistema reproductivo y dependencia a los  
floración (Campanella & Bertiller, 2008) coincide agentes polinizadores  
con los fuertes vientos del norte predominantes en  
Con el fin de caracterizar el sistema reproductivo  
el verano (6 m/s velocidad media máxima) (Palacio de C. avellanedae se realizó un experimento de  
et al., 2014). Entonces, considerando que el viento cruces manuales. Se seleccionaron 30 individuos de  
es un componente característico en la Patagonia C. avellanedae al comienzo del período reproductivo  
(Paruelo et al., 1998) y que la polinización por viento (Noviembre – Diciembre 2018). En cada arbusto  
puede ser más importante en sitios abiertos que en se escogieron 5 ramas al azar y se retiraron algunos  
los hábitats cerrados y boscosos (Medan & Devoto, capítulos hasta alcanzar un único capítulo por rama.  
2017), es probable que, además de los insectos, el A cada rama se le asignó uno de los siguientes  
490  
F. T. Zaffaroni et al. - Biología reproductiva de Chuquiraga avellanedae  
tratamientos (n=30 capítulos por tratamiento) 2009). Durante ambas temporadas se realizaron 109  
(Tadey, 2007): 1) autopolinización forzada: flores períodos de observación que equivalen a un total de  
embolsadas en pimpollo con friselina (excluye al 18,2 horas de observación directa. Se consideraron  
polen) y polinizadas manualmente con polen de como polinizadores a aquellos insectos que tuvieron  
la misma planta, 2) autopolinización espontánea: contacto con los órganos sexuales de las flores. Se  
flores embolsadas en pimpollo con friselina y sin registró a cada individuo y la cantidad de capítulos  
intervención manual, 3) polinización cruzada: flores visitados. Además, cuando fue factible, se realizó la  
embolsadas en pimpollo con friselina y polinizadas captura manual de los polinizadores. Los ejemplares  
manualmente con una mezcla de polen con-específico fueron determinados al nivel taxonómico más bajo  
proveniente de otras plantas, 4) polinización por posible por medio de bibliografía especializada  
viento: flores embolsadas en pimpollo con voile de (Nieves-Aldrey et al., 2006; Pyrcz et al., 2016;  
0,2 mm de apertura de malla (excluye a los insectos y Triplehorn et al., 2005). Finalmente, se estimó la  
permite el paso del polen bajo la acción del viento) y abundancia relativa y la frecuencia de visitas de  
sin intervención manual y 5) control: se dejaron flores los distintos taxones que componen el ensamble de  
sin embolsar expuestas a los agentes polinizadores polinizadores de C. avellanedae. Los insectos fueron  
naturales y sin intervención manual.  
depositados en la colección entomológica del Instituto  
La intervención manual se realizó cuando los Patagónico para el Estudio de los Ecosistemas  
estigmas se encontraron abiertos (Kearns & Innouye, Continentales (IPEEC-CONICET).  
1
993). La superficie de los estigmas se cubrió de  
polen pincelando suavemente con las anteras (Muñoz Análisis estadísticos  
Arroyo, 2006). En cada capítulo se realizaron Para evaluar la variación entre los efectos de  
&
dos intervenciones manuales, la primera cuando se los tratamientos se utilizaron modelos lineales  
observó cuatro flores del capítulo con los estigmas generalizados mixtos (GLMM). Se consideró una  
bifurcados y la segunda luego de dos días posteriores variablerespuestabinomial, conelnúmerodeaquenios  
a la primera intervención. Realizados los cruces, las producidos como “número de éxitos” y el número de  
flores fueron monitoreadas hasta la formación de flores vacías como “número de fracasos”. Se incluyó  
los aquenios. En el caso del tratamiento control, las a los tipos de cruzamiento como efecto fijo y a los  
flores se embolsaron con friselina una vez pasado el individuos de C. avellanedae como efecto aleatorio  
período de receptividad de los estigmas florales para (bloques), controlando de esta manera la variabilidad  
evitar pérdidas por dispersión. Los capítulos fueron asociada a cada individuo al que se le aplicaron  
colectados en Marzo de 2019, donde se contabilizó los tratamientos (Zuur et al., 2009). Se utilizó una  
la cantidad de flores y de aquenios por capítulo. distribución de error binomial (función link = logit)  
Además, se calculó el índice de auto-compatibilidad y la validación del modelo se realizó a través de la  
(ISI), que resulta de la razón entre la producción de inspección de los gráficos de residuales. Finalmente,  
frutos por autopolinización forzada (tratamiento 1) se hicieron contrastes de Tukey (a posteriori) para  
y la producción de frutos por polinización cruzada analizar la variación entre tratamientos. Los análisis se  
(tratamiento 3). Este índice va de 0 (totalmente realizaron utilizando los paquetes lme4 (Bates et al.,  
autoincompatible) a 1 (autocompatible). Se considera 2015), multcomp (Hothorn et al., 2008) y DHARMa  
a la planta como autoincompatible con valores del ISI (Hartig, 2020) del software R (R Development Core  
por debajo de 0,2 (Zapata & Arroyo, 1978).  
Team, 2020). La rutina del análisis estadístico se  
encuentra en el material suplementario.  
Ensamble de insectos polinizadores  
Para describir el ensamble de insectos polinizadores  
se realizaron observaciones directas de los insectos reSultadoS  
que visitaron a individuos de C. avellanedae durante  
el período de floración (Diciembre – Febrero) en las Tipo de sistema reproductivo y dependencia a los  
temporadas 2017/18 y 2018/19. Los muestreos se agentes polinizadores  
realizaron en intervalos de 10 min por planta (Muñoz  
Arroyo, 2004) en el período de mayor actividad de varió entre los tratamientos (χ2=43,345; p<0,0001;  
los insectos, entre las 11:00 y 14:00 hs (Tadey et al., g.l.=3; Tabla A, material suplementario). En el  
La cantidad de semillas producidas por capítulo  
&
491  
Bol. Soc. Argent. Bot. 56 (4) 2021  
tratamiento de autopolinización espontánea (n=27) El índice de auto-compatibilidad ISI fue de 0,14, por  
no hubo producción de semillas, mientras que para lo cual el sistema reproductivo de C. avellanedae se  
la autopolinización forzada (n=26) y la polinización clasificó como autoincompatible.  
por viento (n=28) se obtuvieron valores bajos (Fig. 1).  
La cantidad de semillas producidas por capítulo fue Ensamble de insectos polinizadores  
significativamente mayor en los tratamientos control  
El ensamble estuvo compuesto por 49 morfo-  
(n=30) y de polinización cruzada (n=27) (Fig. 1; Tabla especies/especies pertenecientes a seis ordenes  
B, material suplementario). El número de flores por (Tabla 1). Hymenoptera y Diptera fueron los  
capítulo fue de 9,78 ± 0,13 (media y error estándar). ordenes que presentaron la mayor riqueza relativa  
Fig. 1. Media y error estándar del número de semillas por flores del capítulo producidas en cada tratamiento.  
Letras distintas indican variación entre los tipos de cruzamiento.  
Tabla 1. Polinizadores registrados durante los períodos de observación directa (N=578). En negrita se indican  
las siete morfo-especies/especies más frecuentes. En la categoría “otros” se agruparon los polinizadores que  
presentaron menos del 1% del total de las visitas. Las temporadas en la que no hubo registros se simboliza con -.  
Frecuencia relativa (%)  
Orden  
Familia  
Morfo-especie/especie  
Chrysomelidae sp1  
2017/18  
2018/19  
Coleoptera  
Chrysomelidae  
6,1  
3,7  
Tenebrionidae  
Otros  
Tenebrionidae sp1  
+5 morfo-especies  
Bombyliidae sp4  
Bombyliidae sp5  
Thyridanthrax sp  
Neosphaeniscus m-nigrum  
+11 morfo-especies  
Lygaeus alboornatus  
Chinavia sp  
-
3,7  
1,5  
4,5  
1,1  
6,5  
2,2  
3,7  
0,6  
0,2  
67,2  
3,4  
0,4  
1,1  
0,2  
100  
0,9  
21,9  
6,1  
6,1  
1,8  
5,3  
1,8  
-
Diptera  
Bombyliidae  
Bombyliidae  
Bombyliidae  
Tephritidae  
Otros  
Hemiptera  
Hymenoptera  
Lepidoptera  
Neuroptera  
Lygaeidae  
Pentatomidae  
Halictidae  
Otros  
Halictidae sp1  
4,4  
11,4  
34,2  
-
+18 morfo-especies  
Argyrophorus chiliensis  
+4 morfo-especies  
Chrysopidae sp1  
Nymphalidae  
Otros  
Chrysopidae  
Total  
-
49 especies  
100  
492  
F. T. Zaffaroni et al. - Biología reproductiva de Chuquiraga avellanedae  
de morfo-especies/especies y mayor registro de Bombyliidae) respectivamente. Chrysomelidae  
visitas (Tabla 1).  
sp1 visitó en promedio 1,46 capítulos por visita  
Durante las dos temporadas se registraron (rango: 1-2 capítulos). Bombyliidae sp5 visitó en  
78 visitas. Argyrophorus chiliensis Bryk promedio 1,90 capítulos por visita (rango: 1-12).  
5
(
Lepidoptera: Nymphalidae) fue el polinizador Halictidae sp1 visitó en promedio 2,03 capítulos  
más frecuente en la primera temporada, en cambio por visita (rango: 1-13). Tenebrionidae sp1 visitó  
para la segunda temporada lo fue Halictidae sp1 en promedio 2,24 capítulos por visita (rango: 1-2).  
(
Tabla 1).  
A chiliensis visitó en promedio 2,95 capítulos por  
Entre los taxones más frecuentes, la cantidad visita (rango: 1-12). Bombyliidae sp4 visitó en  
promedio de capítulos visitados por visita promedio 3,24 capítulos por visita (rango: 1-15).  
varió entre 1,46 y 3,42 correspondiendo a Finalmente, Thyridanthrax sp visitó un promedio  
Chrysomelidae sp1 y Thyridanthrax sp (Diptera: de 3,42 capítulos por visita (rango: 1-14) (Fig. 2).  
Fig. 2. Media y error estándar del número de capítulos visitados por visita de los siete taxones más  
frecuentes de polinizadores.  
diScuSión  
En este trabajo se evidenció que la población de  
C. avellanedae estudiada depende principalmente de  
Los resultados encontrados indican que C. los insectos para reproducirse. En América del Sur se  
avellanedae es autoincompatible. Por lo tanto, este ha descripto polinización por insectos y colibríes para  
arbusto necesita la presencia de otros individuos y de el género Chuquiraga (Abrahamczyk et al., 2017;  
agentes polinizadores para reproducirse sexualmente Ezcurra, 2002). En consonancia con estos resultados, se  
de manera exitosa. Este resultado concuerda describe que las especies del género que habitan en las  
con el descripto para otra especie cercanamente Provincias Fitogeográficas del Monte y Patagónica son  
emparentada al nivel taxonómico de género, C. polinizadasporinsectos (Ezcurra, 2002).Además, otros  
oppositifolia, la cual es autoincompatible (Muñoz estudios mencionan que las especies de zonas áridas  
&
Arroyo, 2004). En este sentido, la polinización en Argentina también son polinizadas por insectos  
cruzada es considerada ventajosa respecto de la (Debandi et al., 2002; Tadey et al., 2009; Tadey, 2011).  
autofecundación porque produce una progenie Con respecto a la ambofilia estos resultados sugieren  
genéticamente más variable y evita la depresión que el viento no juega un rol importante como agente  
por endogamia, incrementando el potencial de polinizador de C. avellanedae. Sin embargo, descartar  
adaptación ante eventuales cambios ambientales la posibilidad de que presente ambofilia a lo largo de su  
(Barrett, 2003).  
rango de distribución (Mendoza - Santa Cruz) podría  
493  
Bol. Soc. Argent. Bot. 56 (4) 2021  
ser apresurado, ya que existen registros de variación agradecimientoS  
entre polinización exclusiva por insectos y ambofilia  
para otro arbusto de Patagonia, Discaria chacaye (G.  
Don) Tortosa (Medan & Devoto, 2017).  
Al Consejo Nacional de Investigaciones  
Científicas y Técnica (PIP 11220170100981 y PUE-  
Las flores de C. avellanedae fueron visitadas por 49 IPEEC-2016 22920160100044) y a la Universidad  
morfo-especies pertenecientes a 6 ordenes de insectos, Nacional de la Patagonia San Juan Bosco (PI-1491)  
por lo que el ensamble de polinizadores se considera por proveer los fondos. A la Dirección de Flora y  
generalista. También, se observó variabilidad inter- Fauna Silvestre de la Provincia de Chubut por los  
anual en la composición específica y en la abundancia permisos de colecta (Disposición N° 09/18). A la  
relativa entre los taxones que componen el ensamble. Dr. A. Zapata y al Dr. M. Devoto por la ayuda en la  
Estos resultados coinciden con lo encontrado en otros determinación de los especímenes.  
estudios (Chacoff et al., 2018; Vázquez & Simberloff,  
2
004) donde se destaca que las interacciones son  
altamente dinámicas y varían mucho en el tiempo bibliografía  
Poisot et al., 2015). Frente a esta variabilidad temporal,  
(
la presencia de un ensamble generalista resultaría  
ventajosa. En este sentido, se ha encontrado que  
especies de polinizadores funcionalmente redundantes  
favorecen el éxito reproductivo de las plantas ya que,  
cuando alguno de los polinizadores está ausente o la  
abundancia es relativamente baja, la función como  
polinizador es reemplazada por otra especie del  
ensamble (Balvanera et al., 2005, 2006; Fenster et al.,  
ABRAHAMCZYK, S., C. PORETSCHKIN & S. S.  
RENNER. 2017. Evolutionary flexibility in five  
hummingbird/plant mutualistic systems: testing  
temporal and geographic matching. J Biogeogr. 44:  
1847-1855.  
AIZEN, M. A. & D. P. VÁZQUEZ. 2006. Flower  
performance in human-altered habitats. In:  
HARDER, L. D. & S. C. BARRETT (eds.), Ecology  
and evolution of flowers, pp.159-179. Oxford  
University Press.  
2004; Morris, 2003).  
Este trabajo aporta información novedosa sobre  
el sistema reproductivo y los visitantes florales de C.  
avellanedae, una especie endémica de la Patagonia  
y relevante en el ecosistema. Lo hallado indicaría  
que este arbusto es autoincompatible y depende  
principalmente de los insectos polinizadores para  
reproducirse de manera exitosa. También se encontró  
que C. avellanedae es una fuente de recursos para una  
elevada cantidad de insectos que visitan sus flores,  
y, por lo tanto, una especie vegetal relevante para los  
ensambles de polinizadores de la zona. Además, para  
la misma región, se ha encontrado que C. avellanedae  
es un hábitat importante para otros grupos funcionales  
de insectos (e.g. detritívoros y granívoros) (Dellape  
BALVANERA, P., C. KREMEN & M. MARTÍNEZ-  
RAMOS. 2005. Applying community structure  
analysis to ecosystem function: examples from  
pollination and carbon storage. Ecol. Applic. 15:  
360-375. https://doi.org/10.1890/03-5192.  
BALVANERA, P., A. B. PFISTERER, N.  
BUCHMANN, J. S. HE, T. NAKASHIZUKA, D.  
RAFFAELLI & B. SCHMID. 2006. Quantifying  
the evidence for biodiversity effects on ecosystem  
functioning and services. Ecol. Letters 9: 1146-1156.  
https://doi.org/10.1111/j.1461-0248.2006.00963.x  
BARRETT, S. C. 2003. Mating strategies in flowering  
plants: the outcrossing–selfing paradigm and  
beyond. Philos. Trans., Ser. B. 358: 991-1004.  
https://dx.doi.org/10.1098%2Frstb.2003.1301  
BATES, D., M. MÄCHLER, B. BOLKER & S.  
WALKER. 2015. Fitting linear mixed efects models  
using lme4. J. Stat Softw. 67: 1–47.  
&
Cheli, 2007; Martínez et al., 2021) sugiriendo que  
la interacción C. avellanedae-insectos representa  
un componente relevante en procesos y servicios  
ecosistémicos claves como el ciclado de nutrientes y  
la polinización.  
https://doi.org/10.18637/jss.v067.i01.  
BISIGATO, A. J., L. A. HARDTKE, H. F. DEL  
VALLE, P. J. BOUZA & R. G. PALACIO.  
contribución de loS autoreS  
2
016. Regional-scale vegetation heterogeneity in  
Todos los autores han realizado conjuntamente y  
a partes iguales la colecta de datos, su interpretación  
y redacción del manuscrito.  
northeastern Patagonia: Environmental and spatial  
components. Community Ecol. 17: 8-16.  
https://doi.org/10.1556/168.2016.17.1.2  
494  
F. T. Zaffaroni et al. - Biología reproductiva de Chuquiraga avellanedae  
CAMPANELLA, M. V. & M. B. BERTILLER. 2008.  
FENSTER, C. B., W. S. ARMBRUSTER, P. WILSON,  
M. R. DUDASH & J. D. THOMSON. 2004.  
Pollination syndromes and floral specialization.  
Annual Rev. Ecol. Evol. Syst. 35: 375-403.  
https://doi.org/10.1146/annurev.ecolsys.34.011802.132347  
HALL, P., S. WALKER & K. BAWA. 1996. Effect of  
forest fragmentation on genetic diversity and mating  
system in a tropical tree, Pithecellobium elegans.  
Conservation Biol. 10: 757-768.  
https://doi.org/10.1046/j.1523-1739.1996.10030757.x  
HARTIG, F. 2020. DHARMa: residual diagnostics for  
hierarchical (multilevel/mixed) regression models.  
R package version 0.3.3.0. https://CRAN.R-project.  
org/package=DHARMa.  
Plant phenology, leaf traits and leaf litterfall of  
contrasting life forms in the arid Patagonian Monte,  
Argentina. J. Veg. Sci. 19: 75-85.  
https://doi.org/10.3170/2007-8-18333  
CASALINI, A. I. 2016. Heterogeneidad de la  
vegetación en el ecotono entre las provincias  
fitogeográficas del monte  
y patagónica.  
Descripción y factores asociados. Tesis doctoral.  
Universidad Nacional del sur, Bahía Blanca,  
Buenos Aires, Argentina.  
CHACOFF, N. P., J. RESASCO & D. P. VÁZQUEZ.  
2
018. Interaction frequency, network position, and  
the temporal persistence of interactions in a plant–  
pollinator network. Bull. Ecol. Soc. Amer. 99: 21-28.  
https://doi.org/10.1002/ecy.2063.  
HOTHORN, T., F. BRETZ & P. WESTFALL. 2008.  
Simultaneous inference in general parametric  
models. Biometr. J. 50: 346-363.  
CORREA, M. N. 1971. Flora Patagónica. Ed. Colección  
Científica. Instituto Nacional de Tecnología  
Agropecuaria (INTA), Buenos Aires, Argentina.  
CULLEY, T. M., S. G. WELLER &A. K. SAKAI. 2002.  
The evolution of wind pollination in angiosperms.  
Trends Ecol. Evol. 17: 361-369.  
https://doi.org/10.1016/S0169-5347%2802%2902540-5  
DEBANDI, G., B. ROSSI, J. ARANÍBAR, J. A.  
AMBROSETTI & I. E. PERALTA. 2002. Breeding  
system of Bulnesia retama (Gillies ex Hook &Arn.)  
Gris. (Zygophyllaceae) in the Central Monte Desert  
https://doi.org/10.1002/bimj.200810425  
KEARNS, C. A. & D. W. INOUYE. 1993. Techniques  
for pollination biologists. University press of  
Colorado.  
KEARNS, C. A. & D. W. INOUYE. 1997. Pollinators,  
flowering plants, and conservation biology.  
Bioscience. 47: 297-307.  
https://doi.org/10.2307/1313191  
KRÖPFL, A. I., N. M. VILLASUSO & G. PETER.  
2012. Guía para el reconocimiento de especies de  
los pastizales del Monte Oriental de Patagonia. Ed.  
INTA, Bariloche, Argentina.  
(Mendoza, Argentina). J. Arid Environm. 51: 141-  
1
52. https://doi.org/10.1006/jare.2001.0924.  
DELLAPE, P. M.&G. H. CHELI. 2007. A new species  
of Anomaloptera Amyot & Serville from Patagonia  
MARTÍNEZ, F. J., P. M. DELLAPÉ, A. J. BISIGATO  
& G. H. CHELI. 2021. Native shrubs and their  
importance for arthropod diversity in the southern  
Monte, Patagonia, Argentina. J. Insect Conserv. 25:  
27-38.  
(
1
Hemiptera: Lygaeoidea: Oxycarenidae). Zootaxa.  
528: 65-68.  
https://doi.org/10.11646/zootaxa.1528.1.4  
EZCURRA, C. 1985. Revisión del género Chuquiraga  
http://dx.doi.org/10.1007/s10841-020-00283-7  
MEDAN, D. & M. DEVOTO. 2017. Ambophily, not  
entomophily: the reproduction of the perennial  
Discaria chacaye (Rhamnaceae: Colletieae) along  
a rainfall gradient in Patagonia, Argentina. Pl. Syst.  
Evol .303: 841-851.  
(Compositae—Mutisieae). Darwiniana. 219-284.  
EZCURRA, C. 2002. Phylogeny, Morphology, and  
Biogeography of Chuquiraga, anAndean-Patagonian  
Genus of Asteraceae-Barnadesioideae. Bot Rev. 68:  
1
53-170.  
FORCONE, A. 2004. Hierbas y arbustos frecuentes en  
el valle inferior del Río Chubut. Ed. UNS, Chubut,  
Argentina.  
FORCONE, A. 2008. Pollen analysis of honey from  
Chubut (Argentinean Patagonia). Grana 47: 147-  
https://doi.org/10.1007/s00606-017-1417-8  
MORRIS, W. F. 2003. Which mutualisms are most  
essential? Buffering of plant reproduction against  
the extinction of pollinators. In: T. MCPHEARSON  
P & P.J. MORIN, The importance of species:  
perspectives on expendability and triage. Integr.  
Comp. Biol. 43(4): 260-280.  
https://doi: 10.1093/icb/43.4.603  
MUÑOZ, A. A. & M. T. ARROYO. 2004. Negative  
impacts of a vertebrate predator on insect  
1
58. https://doi.org/10.1080/10652460802106340.  
FEIJÓO, M. S. 2006. Caracteres morfo anatómicos  
foliares comparados en tres especies Patagónicas del  
género Chuquiraga Juss. (Asteraceae). Naturalia  
Patagonica. 3: 11-28.  
495  
Bol. Soc. Argent. Bot. 56 (4) 2021  
pollinator visitation and seed output in Chuquiraga  
oppositifolia, a high Andean shrub. Oecologia. 138:  
versus wind pollination: ecological factors are more  
important than historical climate stability. Plant  
Ecol. Divers. 9: 253-262.  
6
6-73. https://doi.org/10.1007/s00442-003-1405-2  
MUÑOZ, A. A. & M. T. ARROYO. 2006. Pollen limitation  
and spatial variation of reproductive success in the  
insect-pollinated shrub Chuquiraga oppositifolia  
https://doi.org/10.1080/17550874.2016.1207722  
TADEY, M. 2007. Efectos del pastoreo sobre la  
polinización y producción de semillas en el Monte  
del NO Patagónico. Tesis Doctoral, CRUB-UN del  
Comahue, Bariloche, Río Negro, Argentina.  
TADEY, M., J. C. TADEY & N. TADEY. 2009.  
Reproductive biology of five native plant species  
from the Monte Desert of Argentina. Bot. J. Linn.  
Soc. 161: 190-201.  
https://doi.org/10.1111/j.1095-8339.2009.01001.x  
TADEY, M. 2011. Reproductive biology of Monttea  
aphylla (Scrophulariaceae). Austral. J. Bot. 59: 713-  
718. http://dx.doi.org/10.1071/BT10282  
TAPPARACI, O. F. & C. C. GONZÁLEZ. 2009. Guía  
escolar para la identificación de animales y plantas  
comunes del noreste del Chubut. Ed. Fondo para las  
Américas-Asociación Ecológica de la Patagonia.  
TORRES, C. & L. GALETTO. 2008. Importancia de  
los polinizadores en la reproducción de Asteraceae  
de Argentina Central. Acta Bot. Venez. 31: 473-494.  
TRIPLEHORN, C. A., N. F. JOHNSON &D. J.  
BORROR. 2005. An introduction to the study of  
insects. 7th ed. Australia: Thomson, Brooks/Cole.  
VÁZQUEZ, D. P. & D. SIMBERLOFF. 2004. Indirect  
effects of an introduced ungulate on pollination and  
plant reproduction. Ecol. Monogr. 74: 281-308.  
https://doi.org/10.1890/02-4055  
(
Asteraceae) in the Chilean Andes. Arctic Antarc.  
Alpine Res. 38: 608-613. https://doi.org/10.1657/1523-  
430(2006)38[608:PLASVO]2.0.CO;2  
NIEVES-ALDREY, J. L., F. FONTAL-CAZALLA  
F. FERNÁNDEZ. 2006. Introducción a los  
0
&
Hymenoptera de la Región Neotropical. Universidad  
Nacional de Colombia.  
PALACIO R. G., A. J. BISIGATO & P. J. BOUZA.  
2
014. Soil erosion in three grazed plant communities  
in northeastern Patagonia. Land Degrad. Dev. 25:  
94–603. https://doi.org/10.1002/ldr.2289  
PARUELO, J. M., E. G. JOBBÁGY & O. E. SALA.  
998. Biozones of patagonia (Argentina). Ecol.  
5
1
Austral. 8: 145-153.  
POISOT, T., D. B. STOUFFER & D. GRAVEL.  
2
015. Beyond species: why ecological interaction  
networks vary through space and time. Oikos. 124:  
43-251. https://doi.org/10.1111/oik.01719  
PYRCZ, T., A. UGARTE, P. BOYER, A. M. SHAPIRO  
D. BENYAMINI. 2016. An updated list of the  
2
&
butterflies of Chile (Lepidoptera, Papilionoidea and  
Hesperioidea) including distribution, flight period  
and conservation status: part II, Subfamily Satyrinae  
(Nymphalidae), with the descriptions of new taxa.  
Bol. Mus. Nac. Hist. Nat. Santiago de Chile. 65.  
R DEVELOPMENT CORE TEAM. 2020. R: A  
language and environment for statistical computing.  
R Foundation for Statistical Computing, Vienna,  
Austria. Disponible en: https://www.R-project.org/  
RECH, A. R., B. DALSGAARD, B. SANDEL, J.  
SONNE, J. C. SVENNING, N. HOLMES & J.  
OLLERTON. 2016. The macroecology of animal  
ZAPATA, T. R. & M. T. K. ARROYO. 1978. Plant  
reproductive ecology of a secondary deciduous  
tropical forest in Venezuela. Biotropica. 10: 221-  
230.  
ZUUR,A., E. N. IENO, N. WALKER,A.A. SAVELIEV  
& G. M. SMITH. 2009. Mixed effects models and  
extensions in ecology with R. Springer Science &  
Business Media.  
496