algaS y cyanobacteria PreSenteS en la rizoSfera de  
PlantaS acumuladoraS de Plomo  
algae and cyanobacteria in the rhizoSPhere of lead accumulator  
PlantS  
1
2
3
1
Alejandra G. Becerra * , Claudia Daga , Raquel Murialdo  
,
4
5
Valeria Faggioli , Eugenia Menoyo  
y M. Julieta Salazar  
Summary  
Background and aims: Algae and Cyanobacteria species that grow in contaminated  
sites can accumulate high concentrations of heavy metals. In this work it was  
proposed to a) characterize the community of algae and Cyanobacteria and  
b) evaluate the effect of lead (Pb) on the composition of algae present in the  
rhizosphere of plants capable to accumulate Pb in Córdoba province.  
M&M: Soil samples were taken from the rhizosphere of Sorghum halepense, Bidens  
pilosa and Tagetes minuta at sites with different levels of Pb. In the laboratory, the  
soil was sown in capsules with sterilized Watanabe medium. The cultures grew 9  
weeks. The algae and Cyanobacteria were identified over the time and the final  
relative frequency analyzed.  
Results: In contaminated soils, 24 species of Cyanobacteria, Chloroplastida and  
Xanthophyceae were identified. The heterocytous cyanobacteria Cylindrospermum  
muscicola, Nostoc commune and Calothrix clavata registered a relative mean  
frequency (between 21 and 60%). Trebouxia parmeliae (Chloroplastida) and  
Vaucheria sp. (Xanthophyceae) were present in soils with the highest level of Pb.  
Most of the species were concentrated in the lowest levels of Pb.  
1
. Instituto Multidisciplinario de  
Biología Vegetal (IMBIV), CONICET,  
Facultad de Ciencias Exactas, Físicas  
y Naturales, Universidad Nacional  
de Córdoba, Av. Vélez Sársfield,  
1
2
611. Córdoba, Argentina.  
. Departamento de Diversidad  
Biológica y Ecología, Facultad  
de Ciencias Exactas, Físicas y  
Naturales, Universidad Nacional de  
Córdoba, Argentina.  
3
. Departamento de Hidráulica,  
Facultad de Ciencias Exactas, Físicas  
y Naturales, Universidad Nacional  
de Córdoba, Argentina.  
4
. Instituto Nacional de Tecnología  
Conclusions: A negative effect of Pb on the species richness of algae and  
Cyanobacteria was observed in the rhizosphere of the evaluated plants. Based on  
the composition of the community of algae and Cyanobacteria in the soil, two groups  
are determined and could be considered tolerant and non-tolerant communities of  
Pb contamination.  
Agropecuaria, EEAMarcos Juárez,  
Ruta 12 km 36, Marcos Juárez,  
Argentina.  
5
. Grupo de Estudios Ambientales  
GEA), Instituto de Matemática  
(
Aplicada San Luis (IMASL)–  
CONICET, Universidad Nacional de  
San Luis, Ejército de los Andes 950,  
San Luis, Argentina.  
Key wordS  
Cyanobacteria, Heavy metals, Lead, Plants, Rhizosphere, Trebouxia, Vaucheria.  
reSumen  
*
abecerra@imbiv.unc.edu.ar  
Introducción y objetivos: Las especies de algas y Cyanobacteria que crecen en  
sitios contaminados pueden acumular altas concentraciones de metales pesados.  
En este trabajo se propuso a) caracterizar la comunidad de algas y Cyanobacteria  
y b) evaluar el efecto del plomo (Pb) sobre la composición de algas presentes en la  
rizosfera de plantas capaces de acumular Pb en la provincia de Córdoba.  
M&M: Se tomaron muestras de suelo de la rizosfera de Sorghum halepense, Bidens  
pilosa y Tagetes minuta en sitios con diferentes niveles de Pb. En el laboratorio,  
el suelo se sembró en cápsulas con medio de Watanabe esterilizado. Los cultivos  
crecieron 9 semanas. Se identificó en el tiempo y analizó la frecuencia relativa final  
de las algas y Cyanobacteria.  
Citar este artículo  
BECERRA, A. G., C. DAGA, R.  
MURIALDO, V. FAGGIOLI, E.  
MENOꢀO & M. J. SALAꢁAR. 2021.  
Algas y Cyanobacteria presentes en  
la rizosfera de plantas acumuladoras  
de plomo. Bol. Soc. Argent. Bot.  
56: 3-16.  
Resultados: En suelos contaminados se identificaron 24 especies de Cyanobacteria,  
DOI: https://doi.  
Chloroplastida  
y
Xanthophyceae. Las Cyanobacteria con heterocitos  
org/110.31055/1851.2372.v56.  
n1.29317  
Cylindrospermum muscicola, Nostoc commune y Calothrix clavata registraron una  
frecuencia media relativa (entre 21 y 60%). Trebouxia parmeliae (Chloroplastida)  
y Vaucheria sp. (Xanthophyceae) estuvieron presentes en los suelos con mayor  
nivel de Pb. La mayor parte de las especies se concentraron en los niveles más  
bajos de Pb.  
Conclusiones: Se observó un efecto negativo del Pb sobre la riqueza de especies  
de algas y Cyanobacteria en la rizosfera de las plantas evaluadas. En base a la  
composición de la comunidad de algas y Cyanobacteria del suelo se determinan  
dos grandes grupos que podrían ser considerados como comunidades tolerantes y  
no tolerantes a la contaminación de Pb.  
Recibido: 6 Jul 2020  
Aceptado: 21 Dic 2020  
Publicado en línea: 20 Feb 2021  
Publicado impreso: 31 Mar 2021  
Editora: Luz Allende  
PalabraS clave  
ISSN versión impresa 0373-580X  
ISSN versión on-line 1851-2372  
Cyanobacteria, Metales pesados, Plantas, Plomo, Rizósfera, Trebouxia, Vaucheria.  
3
Bol. Soc. Argent. Bot. 56 (1) 2021  
introducción  
sustentable(Singhetal.,2016,2017).Recientemente,  
las Cyanobacteria y algas eucarióticas han sido  
Los suelos se encuentran entre los ecosistemas foco de estudio dada su habilidad para adsorber,  
más valiosos del mundo y una de las principales secuestrar, formar complejos con MP y translocarlos  
amenazas que los afectan es su contaminación por a sus vacuolas (Suresh & Ravishankar, 2004),  
metales pesados (MP) (Pepper et al., 2009; FAO pudiendo ser utilizadas para la restauración en  
&
ITPS, 2015). Entre los MP que representan una ambientes contaminados con MP o hidrocarburos  
grave amenaza tanto para la salud humana como (Salgado et al., 2006).  
para el ambiente se encuentran el Zn (zinc), Cu En Argentina, se ha abordado el problema de  
cobre), Cd (cadmino) y Pb (plomo) (Weissenhorn contaminación por MP en ecosistemas acuáticos  
Leyval, 1995; WHO, 2013). (O’Farrell et al., 2002; Rodriguez et al., 2008; Bauer  
En algunas especies microbianas la adsorción et al., 2012; Licursi & Gómez, 2013; Magdaleno  
(
&
de MP en la superficie o la acumulación dentro de et al., 2014; Biruk et al., 2017; Sathicq & Gomez,  
estructuras celulares son mecanismos de importancia 2018) y diferentes alteraciones morfológicas,  
biotecnológica (Kumar et al., 2009; Saravanan et fisiológicas y bioquímicas en algas pueden indicar  
al., 2011) para removerlos a partir de ambientes la presencia de contaminantes. De esta manera las  
contaminados (Essa & Mostafa, 2011).  
especies que toleran ambientes contaminados son  
Las algas del suelo se clasifican en: 1) algas útiles como bioindicadoras del estrés ambiental y de  
terrestres formando costras sobre la superficie, 2) la contaminación crónica (Rodriguez et al., 2008).  
algas terrestres viviendo sobre superficies húmedas  
Dentro de la provincia de Córdoba, en  
y 3) algas que viven en el perfil del suelo (Shtina & la localidad de Bouwer, funcionó una planta  
Gollerbakh, 1976; Belnap, 1993). Entre las partículas recicladora de baterías ácidas emitiendo Pb al aire  
del suelo es frecuente hallar distintas especies de y dejando gran cantidad de escorias, lo que provocó  
Cyanobacteria y algas eucarióticas pertenecientes que la población presentara numerosos casos de  
a los grupos Chloroplastida, Euglenophyta, intoxicación por Pb (La voz del interior, 2006).  
Chrysophyta y Rhodophyceae (Metting, 1981). Aún no se han aplicado medidas de remediación  
Para Hoffman (1989), los organismos fotosintéticos por lo que persiste el efecto de la contaminación del  
más comunes del suelo son las Cyanobacteria, las suelo sobre el ambiente (La voz del interior, 2008).  
Chloroplastida y las Bacillarophyceae, mientras Siguiendo las recomendaciones desarrolladas por  
que las Xantophyta, Euglenophyta y Rhodophyceae la EPA (2007), para remediar una zona afectada  
ocurren menos frecuentemente.  
por MP en primer lugar se necesitan remover  
Las algas del suelo tienen un papel ecológico las escorias presentes en el sitio y en segundo  
importante en los ecosistemas como colonizadores lugar llevar a cabo protocolos de fitorremediación  
de suelos desnudos originados por incendios, con especies fitoextractoras. Entre estas últimas,  
actividad postvolcánica o diferentes actividades Salazar & Pignata (2014) identificaron tres especies  
mineras (Johansen & Shubert, 2001; Lukešová, vegetales como acumuladoras de Pb, dos herbáceas  
2001). La colonización por las Cyanobacteria y las nativas Bidens pilosa L. var. pilosa, Tagetes  
algas verdes suele cumplir un rol relevante durante minuta L. y una introducida Sorghum halepense  
la primer etapa de remediación en ambientes (L.) Pers. var. halepense. Por lo tanto conocer la  
terrestres degradados (Lukešová & Hoffmann, 1996; riqueza de la microbiota edáfica de estas plantas  
Garcia-Meza et al., 2006). En un sitio contaminado aportará información relevante para su utilización  
las especies de algas y Cyanobacteria que crecen en procesos de biorremediación. El presente trabajo  
naturalmente pueden acumular altas concentraciones tuvo como objetivos a) caracterizar las algas y  
de MP (Arica et al., 2005) y responden mejor Cyanobacteria del suelo y b) evaluar el efecto del  
bajo estrés que aquellas introducidas de otras Pb sobre la composición de comunidad de algas  
áreas en términos de supervivencia, crecimiento y y Cyanobacteria presentes en la rizosfera de 3  
reproducción (Yoon et al., 2006).  
plantas acumuladoras de Pb en la provincia de  
En los últimos años, las algas del suelo han Córdoba. Se hipotetiza que la composición de algas  
emergido como candidatas potenciales para su y Cyanobacteria está afectada por la concentración  
aplicación en el desarrollo de un medio ambiente de Pb en el suelo.  
4
A. G. Becerra et al. - Algas y Cyanobacteria en plantas acumuladoras de plomo  
materialeS y métodoS  
Área de estudio  
Salazar et al. (2018). Brevemente, se midió el pH,  
la condutividad eléctrica (Jackson, 1964), la materia  
orgánica y el carbono de acuerdo a Walkley &  
El área de estudio está situada en la localidad Black (1934), el nitrógeno total (Bremner, 1996), y  
Bouwer (455 msnm, 31º 34`05``S, 64º 10`01``O) el P extractable (Bray & Kurtz, 1945). La fracción  
dentro de la Provincia de Córdoba (Argentina). de Pb intercambiable fue extraída con 1 M MgCl2  
La misma se localiza a 18 km al Sur de la ciudad pH 7, y la fracción total extraída con HNO puro  
3
de Córdoba, con una población menor a 2000 (Salazar et al., 2018). El grado de contaminación  
habitantes. Los suelos de Bouwer son Haplustoles de estos suelos se clasificaron según el índice de  
énticos, la temperatura annual media de la localidad geoacumulación (IGeo) (Muller, 1969) que los  
es de 15 °C y el promedio anual de lluvias es de compara con los valores de referencia para el área  
500–900 mm (Gorgas & Tassile, 2003). Predominan de estudio. Para su cálculo se empleó la siguiente  
los vientos del Norte y del Nor-Noreste, mientras fórmula:  
que los vientos del Sur, eventuales pero muy fuertes,  
son los responsables del patrón de distribución  
del Pb en el suelo alrededor de la fuente. La  
Donde Cn es la concentración del contaminante  
vegetación predominante del área está representada en la muestra en estudio y Bn es el valor de referencia  
por Amaranthus sp., B. pilosa, T. minuta L., para la zona en la cual se recolectó la muestra.  
Eupatorium inulifolium Kunth, Ipomoea purpurea En el presente estudio, se tomó como valor de  
(
L.) Roth, S. halepense, Sida spinosa L., Mirabilis referencia una concentración de Pb en suelo de 35  
-1  
jalapa L., Oenothera curtiflora W.L. Wagner & µg g reportado por Gorgas & Tasile (2003). El  
Hoch, Solanum argentinum Bitter & Lillo y Lippia IGeo calculado para cada sitio se categorizó como:  
turbinata cf. turbinata Griseb.  
sin contaminar: ≤0; sin contaminar a contaminación  
La planta recicladora de baterías ácidas funcionó moderada: 0-1; contaminación moderada: 1-2;  
entre 1984 y mediados de 2005. Dicha fundición contaminación moderada a alta: 2-3; contaminación  
trabajó sin ningún control de las emisiones y sin alta: 3-4; contaminación alta a extrema: 4-5;  
disposición adecuada de los residuos, pudiendo contaminación extrema: >5 (Muller, 1969).  
encontrarseaúnlasescoriasenelpredioydistribuidas  
Durante el otoño del 2015 se tomaron 15 muestras  
en todo el pueblo. Durante el funcionamiento de la de suelo (una muestra por planta y por sitio) de la  
fundición se presentaron en la población todas rizosfera de las plantas dominantes que acumulan  
las enfermedades usualmente asociadas al Pb, Pb: B. pilosa, T. minuta y S. halepense. El número de  
principalmente en niños (La voz del interior, 2006). réplicas varió de acuerdo a la disponibilidad de las  
El nivel de las emisiones mostró un valor que plantas en cada sitio (Tabla 1). Se removió la planta  
excedía 35 veces lo permitido por la legislación entera que junto con las raíces se colocaron en bolsas  
provincial (Ley de residuos peligrosos Nº 24.051). y almacenaron en el laboratorio a 4°C.  
Si bien la planta se cerró definitivamente en el 2005,  
el área afectada no ha recibido ningún tratamiento Obtención de cultivos, identificación  
y
para su remediación. En las cercanías del predio de determinación taxonómica de las algas y  
la fundición existen viviendas y campos de cultivo, Cyanobacteria  
principalmente soja, por lo cual existe un potencial  
De cada muestra se realizaron cultivos de algas y  
riesgo toxicológico tanto para la población que Cyanobacteria, colocando 10 g de suelo sin tamizar,  
vive allí, como para los que consumen estos granos en cajas de Petri esterilizadas. Cada caja se regó  
(
Salazar et al., 2012).  
con 15 ml de medio líquido Watanabe (Watanabe,  
961), se tapó y colocó en cámara de cultivo a una  
temperatura de 25±2 ºC, con fotoperíodo de 12 hs  
Se seleccionaron 6 sitios en base a un gradiente de luz y 12 hs de oscuridad a una intensidad de  
1
Muestreo y análisis edáficos  
−
1
creciente de Pb (μg g ) y un sitio control (no 4.500 a 5.000 luxes (Halperin et al., 1973; Rippka  
contaminado) localizado a 2,7 km de la fábrica. La et al., 1979). Durante el cultivo de crecimiento (9  
concentración de Pb en el suelo y las características semanas) se fue adicionando semanalmente, por  
edáficas se evaluaron de acuerdo a lo detallado en caja, 10 ml de medio líquido Watanabe.  
5
Bol. Soc. Argent. Bot. 56 (1) 2021  
Tabla 1. Parámetros físico-químicos del suelo, concentración de Pb y presencia (+) /ausencia (-)  
de las plantas que acumulan Pb (Sorghum halepense, Bidens pilosa y Tagetes minuta) en los sitios  
muestreados. Abreviaturas: CE= conductividad eléctrica, IGeo= Índice de geoacumulación, K= potasio,  
MO= materia orgánica, P= fósforo, Pb= plomo.  
Sitios  
Pb3  
Parámetros físico-  
químicos  
Pb0  
Pb1  
Pb2  
Pb4  
Pb5  
Pb6  
pH  
7,66  
6,19  
7,23  
6,38  
7,43  
6,3  
6,74  
-1  
CE (μs.cm )  
326  
548  
466  
278  
239  
231  
151  
MO (%)  
2,60  
1,51  
7,12  
4,13  
3,67  
2,13  
6,76  
3,92  
4,57  
2,65  
6,94  
4,03  
4,1  
Carbono (%)  
Nitrógeno total (%)  
Relación C/N  
2,38  
0,148  
10,19  
69,47  
0,399  
10,35  
49,03  
0,199  
10,70  
78,10  
0,378  
10,37  
77,57  
0,274  
9,67  
0,391  
10,3  
0,237  
10,03  
14,39  
-1  
P extractable (μg.g )  
67,14  
86,63  
2
938 ±  
16186  
± 686  
-1  
Pb Total (μg.g )  
14 ± 1  
89 ± 6  
365 ± 23  
544 ± 33  
965 ± 56  
150  
IGeo  
-1,91  
0,76  
+
2,8  
+
3,37  
+
4,2  
+
5,81  
8,27  
Sorghum halepense  
Bidens pilosa  
+
-
+
-
+
+
-
+
+
+
-
Tagetes minuta  
-
+
-
+
+
+
Los cultivos se controlaron cada 7 días registrando identificaron utilizando el sistema de clasificación:  
en el tiempo, para cada una de las 15 cápsulas, la Komárek & Anagnostidis (1998, 2005), Komárek &  
presencia/ausencia de las algas y Cyanobacteria. Con Hauer (2013) y Komárek et al. (2013, 2014). Para  
el total de datos registrados durante las 9 semanas se Chloroplastida y Xantophyceae se utilizaron las  
calculó el porcentaje de frecuencia relativa (Fr) de claves de Huber-Pestalozzi (1961) y Bourelly (1981)  
acuerdo a la fórmula Fr= Si/N x 100, donde Si es el respectivamente.  
número de muestras con presencia de la especie “i”  
y “N” es el número total de muestras analizadas. La Análisis estadísticos  
Fr de cada especie de alga se catalogó como: alta  
presente entre el 61 y 100%), media (presente entre de comunidad de algas y Cyanobacteria presentes en la  
el 21 al 60%) y baja (presente en menos del 21%) rizósfera de cada planta acumuladora, se construyó  
Schinquel et al., 2018). una matriz de disimilitud Bray-Curtis y realizó un  
A findeevaluarelefectodelPbsobrelacomposición  
(
(
Las especies de algas y Cyanobacteria análisis de coordenadas principales restringido al nivel  
se identificaron considerando las siguientes Pb del suelo usando la función capscale del paquete  
características morfológicas. En las Cyanobacteria, Vegan (Oksanen, 2015). Para evaluar la significancia  
se midió la longitud total del filamento, el ancho y del análisis de coordenadas principales restringido,  
longitud de las células vegetativas, la morfología de se realizó el test de la varianza permutacional usando  
las células terminales, presencia o ausencia de vaina la función anova.cca del paquete Vegan (Oksanen,  
y de heterocitos, formación de colonias y contenido 2015). Previamente, el efecto de la identidad de la  
celular. Para las Chloroplastida y Xanthophyceae planta sobre la comunidad de algas fue testeado  
se consideraron la morfología, las dimensiones, la usando análisis de coordenadas principales con y sin  
cantidad y forma de los cloroplastos. Los diferentes restricción. Para el resto de las variables edáficas, se  
taxones se observaron a diferentes aumentos (10, 40 hicieron correlaciones de mantel del paquete Vegan,  
y 100x) en microscopio óptico Leica CME 500 y se entre estas y la composición de la comunidad de algas  
6
A. G. Becerra et al. - Algas y Cyanobacteria en plantas acumuladoras de plomo  
del suelo. Todos los análisis se realizaron en el software  
estadístico R (R Core Team, 2020).  
La frecuencia relativa (%) final de cada  
especie de alga y Cyanobacteria en relación  
al total de muestras de las distintas especies  
vegetales (S. halepense, B. pilosa y T. minuta)  
y los contenidos de Pb se observa en la Tabla 2.  
Para las Nostocales Cylindrospermum muscicola  
(53,33%), Nostoc commune (40%) y Calothrix  
reSultadoS  
Caracteristicas de los suelos  
En la Tabla 1 se describen las variables edáficas clavata (26,67%) la frecuencia relativa fue media.  
de los suelos estudiados. En general los sitios bajo El resto de las algas presentó una frecuencia baja  
estudio presentaron un pH levemente básico a neutro, (menos del 21%). En relación a la Chloroplastida  
una conductividad eléctrica que corresponden a las y la Xanthophyceae la frecuencia relativa fue la  
fluctuaciones naturales del área, con un moderado a más alta para Trebouxia parmeliae (73,33%) y  
un muy buen contenido de carbono, nitrógeno total y media para Vaucheria sp. (46%) respectivamente  
materia orgánica. En todos los sitios se observó muy (Tabla 2, Fig. 1).  
buen nivel de P extraíble mientras que el sitio Pb6  
-1  
su nivel resultó moderado (14 μg g ). Con respecto Comunidad de algas y Cyanobacteria en plantas  
a los niveles de Pb y teniendo en cuenta el índice de acumuladoras de Pb  
contaminación (I ) calculado, el sitio control (Pb0)  
En la Figura 2 se observa la riqueza de especies  
Geo  
presentó valores que lo califican como sin contaminar. de algas presentes en la rizósfera de las 3 plantas  
A continuación los valores de contaminación van estudiadas en los diferentes sitios muestreados.  
aumentando consecutivamente desde el Pb1 hasta el La mayor parte de las especies de algas se  
Pb6, alcanzando en los sitios Pb5 y Pb6 la máxima concentraron desde los sitios categorizados  
categoría de contaminación extrema.  
como “sin contaminar” (Pb0) a los sitios con  
contaminación moderada a alta” (Pb1, Pb2,  
Caracterización de las algas y Cyanobacteria del Pb3) (Fig. 2). Bajo la rizosfera de Bidens pilosa y  
suelo Sorghum halepense, el alga Trebouxia parmeliae  
“
En el presente estudio se identificaron en las fue la única especie presente en el sitio con  
muestras analizadas 24 especies pertenecientes a contaminación extrema de Pb (Pb6) (Tabla 2).  
Cyanobacteria, Chloroplastida y Xanthophyceae. La  
El efecto de Pb sobre la composición de la  
mayoría de las especies (22) fueron Cyanobacteria: 9 comunidad de algas de la rizosfera de las 3 plantas  
Oscillatoriales (Coleofasciculaceae, Oscillatoriaceae acumuladoras evaluadas en el presente estudio  
y Pseudoanabaenaceae), 9 Nostocales (Nostocaceae, (B. pilosa, T. minuta y S. halepense) se muestra  
Rivulariaceae, Scytonemataceae) y 4 Synechococcales en la Figura 3. Independientemente de la especie  
(
Leptolyngbyaceae) (Tabla 2). Mientras que sólo vegetal de origen de la muestra, se observa  
se identificó 1 especie de Chloroplastida y de una clara separación entre sitios de acuerdo al  
Xanthophyceae (Tabla 2). nivel de Pb del suelo (Eje 1), a la izquierda los  
A lo largo de las 9 semanas, se fue registrando sitios cuya categoría va desde sin contaminar a  
la presencia/ausencia de las algas y Cyanobacteria. contaminacion moderada a alta (Pb0, Pb1, Pb2,  
En las primeras semanas de crecimiento de los Pb3) y a la derecha los sitios con contaminación  
cultivos, se observó la presencia de Cyanobacteria alta a extrema (Pb4, Pb5, Pb6). Mientras que el  
no heterocitadas: Oscillatoria, Phormidium Eje 2 muestra el escalamiento multidimensional  
y Leptolyngbya acompañadas por el alga verde de la comunidad de algas. En efecto, el análisis  
TrebouxiaparmeliaeylaXanthophyceaeVaucheriasp. de coordenadas principales restringido al Pb  
Posteriormente aparecieron los géneros heterocitados (Eje 1) explicó el 87,3% de la variabilidad y fue  
Cylindrospermum, Calothrix y Nostoc. Hacia el final estadísticamente significativo según el análisis  
del cultivo las Cyanobacteria no heterocitadas, T. de varianza permutacional (p<0,025). No se  
parmeliae y Vaucheria sp. se reemplazaron por las observaron efectos significativos de la identidad  
siguientes especies heterocitadas: Cylindrospermum de la especie vegetal (P>0,465) ni con el resto de  
muscicola, C. maius, Nostoc commune, N. muscorum, las variables edáficas (P>0,05) sobre la comunidad  
Calothrix clavata y Scytonema bohneri.  
de algas y Cyanobacteria del suelo.  
7
Bol. Soc. Argent. Bot. 56 (1) 2021  
8
A. G. Becerra et al. - Algas y Cyanobacteria en plantas acumuladoras de plomo  
Fig. 1. Algas y Cyanobacteria del suelo presentes con mayor frecuencia en la rizosfera de Sorghum  
halepense, Bidens pilosa y Tagetes minuta. A-B. Cylindrospermun muscicola, C. Nostoc commune, D.  
Calothrix clavata, E. Trebouxia parmeliae, F. Vaucheria sp. Escalas: A-E = 10 µm; F= 50 µm.  
Fig. 2. Número de especies de algas y Cyanobacteria del suelo encontradas en la rizosfera  
de Sorghum halepense, Bidens pilosa y Tagetes minuta en los diferentes sitios de muestreo.  
-
1
-1  
-1  
Abreviaturas: Sitios: Pb0= control (14 μg g ), Pb1= sitio 1 (89 μg g ), Pb2= sitio 2 (365 μg g ), Pb3=  
-1  
-1  
-1  
-1  
sitio 3 (544 μg g ), Pb4= sitio 4 (965 μg g ), Pb5= sitio 5 (2938 μg g ) y Pb6= sitio 6 (16186 μg g ).  
Ver detalle presencia/ausencia de las plantas en cada sitio en la Tabla 1.  
9
Bol. Soc. Argent. Bot. 56 (1) 2021  
Fig. 3. Análisis de coordenadas principales restringido (ACPR) basado en distancias Bray-Curtis de la  
comunidad de algas y Cyanobacteria de suelo aisladas de la rizosfera de Bidens pilosa, Sorghum halepense  
y Tagetes minuta en los diferentes sitios de muestreo. El Eje1 representa el ordenamiento del análisis  
restringido por nivel de Pb, y el Eje2 muestra el ordenamiento del primer eje del análisis sin restricción. Entre  
corchetes se indica la proporción de la variabilidad que explica cada uno. ACPR significativo según test la  
varianza permutacional (p<0,025).  
diScuSión y concluSioneS  
bien adaptado a una gran variedad de condiciones  
ambientales y de sustratos (Kulal et al., 2020).  
Respecto al crecimiento de los cultivos se  
Lasalgassonubícuasyconstituyenuncomponente  
importante de la biomasa microbiana edáfica (Fu & observó un reemplazo de especies no heterocitadas  
Secundo, 2016) y en suelos contaminados pueden -Oscillatoria, Phormidium y Leptolyngbya-  
ser usadas como indicadores para evaluar el riesgo a heterocitadas -Cylindrospermum, Calothrix y  
ambiental de los contaminantes (Subashchandrabose Nostoc-. Este tipo de sustitución de Cyanobacteria  
et al., 2013). En el presente trabajo, el número total en el tiempo ya ha sido observado por Schinquel  
de especies (24) fue similar a la riqueza de especies et al. (2018). Tanto la calidad espectral (longitud  
halladas en suelos mineros contaminados con Zn y de onda) como el fotoperíodo son factores  
Pb de Polonia (Trzcińska & Pawlik-Skowrońska, medioambientales que controlan el crecimiento  
2008), en suelos contaminados con Cu y Ni en y la diferenciación de las algas edáficas en el  
Canadá (Maxwell, 1991) y suelos contaminados laboratorio (Meting, 1981). Se ha demostrado en  
cercanos a una planta de fundición en Romania experimentos que la diferenciación de heterocitos es  
(Shubert et al., 2001). Las Cyanobacteria fueron el luz-dependiente además de asociarse a deficiencias  
grupo más frecuente (22 especies) registrado en la de nitrógeno en el ambiente ya que les permiten  
rizosfera de las plantas estudiadas; esto también fue fijar N atmosférico (Kumar et al., 2010). Aunque  
observado para un relicto de monte de la provincia las variables (fotoperíodo y disponibilidad de N)  
de Córdoba (Schinquel et. al., 2018, Murialdo et. al., se mantuvieron constantes a lo largo de toda la  
2019), en un suelo de la provincia de Buenos Aires experiencia, se deberían realizar nuevos ensayos, que  
(
(
Tell, 1976) y en suelos contaminados de Egipto involucren mayor número de réplicas, estudiando  
Hifney et al., 2009). Esto podría ser explicado los mecanismos de formación y la sustitución de  
si consideramos que Cyanobacteria es un grupo especies de Cyanobacteria en el tiempo.  
10  
A. G. Becerra et al. - Algas y Cyanobacteria en plantas acumuladoras de plomo  
Una mayor frecuencia de Cyanobacteria Buenos Aires. Con respecto a los metales pesados,  
heterocitadas se observó en suelos contaminados experimentalmente Temraleeva et al. (2011) no  
con Pb. Los géneros identificados en este trabajo observaron una respuesta de crecimiento de este  
ya han sido descriptos por Gupta et al. (2012) en género bajo tres niveles (medio, alto y muy alto)  
situaciones estresantes de alta salinidad. Además, de contaminación por Pb. Por otro lado, Christ et  
bajo condiciones de laboratorio se ha reportado al. (1980) reportaron acumulación de Cu en sus  
la remoción de Pb por Cyanobacteria del género paredes celulares. En coincidencia con nuestros  
Gloeocapsa y Synechocysistis sp. (Raungsomboon resultados, estas algas en general ocurren en  
et al., 2008; Roy et al., 2008). En el presente trabajo, sitios afectados por la industria y expuestos a la  
las Nostocales Cylindrospermum muscicola, Nostoc contaminación por MP (Skowronski et al., 1998).  
commune y Calothrix clavata son capaces de tolerar  
Los MP actúan como agentes de selección y  
y crecer en suelos contaminados con Pb.  
permiten establecer ecotipos tolerantes a ellos.  
En términos generales, la tolerancia y resistencia En este trabajo, la riqueza de especies disminuyó  
de las algas verdes se puede relacionar a la capacidad a medida que aumentó la concentración de Pb  
de adelgazar temporalmente su cobertura celular en el suelo y las especies más resistentes fueron  
ante condiciones desfavorables, a la desintoxicación Cylindrospermum muscicola, Nostoc commune,  
efectiva de los contaminantes, y a sus propiedades Trebouxia parmeliae y Vaucheria sp. Una  
fisiológicas y bioquímicas del protoplasma disminución en la riqueza de algas a medida  
(Nalewaiko & Olaveson, 1995; Temraleeva et al., que aumenta la concentración de MP en el suelo  
2
011). Las algas verdes pueden resistir diferentes (Cd, Ni y Pb) fue también observada por Hifney  
tipos de contaminantes antropogénicos, incluída et al. (2009). Varias especies de Cyanobacteria  
la contaminación por MP (Kuzyakhmetov, 1998; y Chlorophyta son tolerantes a diversos MP  
2
+
2+  
2+  
2+  
Novakovskaya & Patova, 2007). En este trabajo se tales como Cu , Cd , Pb o Zn (Foster, 1982;  
observó que Trebouxia parmeliae (clorófita) y la Trzcińska & Pawlik-Skowrońska, 2008). Conocer  
Vaucheria (xantófita) presentaron alta frecuencia en la variedad y composición de especies de algas  
los suelos con contaminación extrema de Pb (Pb5 y en suelos contaminados es un bioindicador útil de  
Pb6). Más aún, en Pb6 Trebouxia parmeliae fue el polución (Trevors, 1984; Fu & Secundo, 2016).  
único organismo existente. Las especies del género  
Las plantas estudiadas en este trabajo, S.  
Trebouxia representan un ejemplo de los fitobiontes halepense, T. minuta y B. pilosa, son tolerantes  
más exitosos asociados a especies de líquenes de a los MP y acumulan Pb (Salazar & Pignata,  
ambientes extremos (articoalpino, antarctico y 2014). La función directa de las algas asociadas  
desiertos) (Honegger, 1991). Se ha observado que a la rizosfera es la de alterar la concentración  
cuando Trebouxia spp. está asociada formando y/o acumulación de metales dentro de los tejidos  
líquenes presenta habilidades extremadamente vegetales, exhibiendo de esta forma mecanismos de  
diversas para evitar que el Pb ingrese al citoplasma remediación y desintoxicación de MP (Mahmood  
interfiriendo en procesos citoplasmáticos. Entre et al., 2015). A pesar de que no se observaron  
estas habilidades, se ha demostrado la acumulación efectos significativos de la especie vegetal sobre  
del metal en la pared celular para algunas especies la comunidad de algas, en la rizosfera de algunas  
de Trebouxia, y la acumulación en vesículas para plantas se observó un mayor número de especies  
otras (Alvarez et al., 2012). Adicionalmente, de algas y Cyanobacteria a bajas concentraciones  
algunos metales como Cd, Cu y Hg son tolerados de Pb. La función biológica del Pb en las algas es  
por Trebouxia irregularis y T. erici (Bačkor et incierta (Pawlik-Skowronska, 2000), pero se sabe  
al., 1998; Bačkor & Vaczi, 2002). Sin embargo, que el Pb tiene efectos adversos en la morfología,  
y lo novedoso de este trabajo, es que Trebouxia crecimiento y fotosíntesis cuando se presenta en alta  
raramente es encontrada en ambientes naturales de concentración (Pawlik-Skowronska, 2002). En el  
forma libre (Bubrick et al., 1984; Honegger, 1991). presente trabajo, independientemente de la especie  
La otra especie más frecuente en el suelo vegetal presente, se observó un efecto del nivel de  
contaminado con Pb fue Vaucheria sp. Tell (1976) Pb sobre la composición de la comunidad de algas  
observó, a ojo desnudo, biodermas de este género y Cyanobacteria apoyando nuestra hipótesis. Este  
en distintos lugares de los suelos de la Provincia de efecto se traduce en un agrupamiento de especies  
11  
Bol. Soc. Argent. Bot. 56 (1) 2021  
de algas que toleran bajos niveles de contaminación ARICA, M.Y., I. TÜZÜM, E. YALCIN, Ö. İNCE &  
y algunas pocas especies niveles de contaminación  
alta a extrema.  
El uso de los microorganismos constituye  
una estrategia potencialmente viable para  
la recuperación de suelos degradados por  
G. BAYRAMOGLU. 2005. Utilisation of native,  
heat and acid-treated microalgae Chlamydomonas  
reinhardtii preparations for biosorption of Cr(VI)  
ions. Proc. Biochem. 40: 2351-2358.  
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contaminación. Las algas reflejan la concentración BAČKOR, M. & P. VÁCZI. 2002. Copper tolerance in  
de MP en el ambiente y son considerados como  
buenos bioindicadores. Este trabajo muestra por  
primera vez que en la rizosfera de plantas capaces  
de acumular Pb predominaron Cyanobacteria  
heterocitadas y que T. parmeliae y Vaucheria sp.  
se asocian a niveles de contaminación extrema de  
Pb. Además, se observó un efecto del Pb sobre  
la riqueza de especies de la comunidad de algas  
y Cyanobacteria en la rizosfera de las plantas  
the lichen photobiont Trebouxia erici (Chlorophyta).  
Environ. Exp. Bot. 48: 11-20.  
https://doi.org/10.1016/S0098-8472(02)00004-7  
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https://doi.org/10.1017/S0024282992000574  
evaluadas. Conocer los microorganismos que BAUER, D. E., V. CONFORTI, L. RUIZ & N. GÓMEZ.  
se adaptan a ambientes extremos, conocer sus  
mecanismos de acumulación de MP y desarrollar  
diferentes técnicas biocorrectivas son algunas de las  
alternativas a tener en cuenta para la recuperación  
de los suelos contaminados de Bouwer en Córdoba.  
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contribución de loS autoreS  
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under the influence of heavy metals and organic  
contaminants. Ecotoxicol. Environ. Safety 135: 302-  
AGB y MJS diseñaron la investigación. AGB,  
EM, MJS coleccionaron el material de campo. CD  
y RM identificaron los materiales y VF analizó los  
datos estadísticos. Todos los autores participaron en  
la escritura del manuscrito.  
3
11. https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2016.09.024  
agradecimientoS  
BOURELLY, P. 1981. Les Algues d’eau douce:  
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jaunes at brunes. Chrysophycées. Phéophycées.  
Xanthophycées et Diatomées. Societé Nouvelle des  
Editions Boubée, Paris.  
Este trabajo fue financiado por la Agencia de  
Promoción Científica y Tecnológica (PICT 2013-  
0
49 y 2018-1081) paraAGB. Los autores agradecen  
a los Revisores la lectura crítica del manuscrito.  
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